王保明 ,陳永忠 ,王湘南 ,陳隆升 ,彭邵鋒 ,王 瑞 ,馬 力 ,楊小胡 ,羅 鍵

(湖南省林業(yè)科學(xué)院國(guó)家油茶工程技術(shù)研究中心 ,湖南長(zhǎng)沙410004)

植物低磷脅迫響應(yīng)及其調(diào)控機(jī)制

王保明 ,陳永忠 ,王湘南 ,陳隆升 ,彭邵鋒 ,王 瑞 ,馬 力 ,楊小胡 ,羅 鍵

(湖南省林業(yè)科學(xué)院國(guó)家油茶工程技術(shù)研究中心 ,湖南長(zhǎng)沙410004)

概述了土壤對(duì)磷吸收、遷移、同化以及磷在植物體內(nèi)分布、吸收、轉(zhuǎn)運(yùn)、利用的機(jī)理；總結(jié)了低磷脅迫植物的生理生化響應(yīng)、植物激素的調(diào)控效應(yīng)、遺傳變化、馴化適應(yīng)；揭示了植物低磷代謝信號(hào)網(wǎng)絡(luò)系統(tǒng)、分子應(yīng)答調(diào)控機(jī)制和代謝酶的適應(yīng)性變化 ,并闡述了低磷脅迫條件下植物的基因性狀鑒定和基因工程應(yīng)用的研究進(jìn)展.最后展望了提高低磷脅迫植物磷利用效率的途徑、面臨的挑戰(zhàn)及應(yīng)用前景.

低磷脅迫；代謝；響應(yīng)；調(diào)控；效應(yīng)；信號(hào)網(wǎng)絡(luò)；應(yīng)用前景

磷是植物細(xì)胞重要的組成和必需元素.它是ATP、FMN、NAD＋、NADP＋、FAD、CoA等參與光合作用、呼吸作用物質(zhì)的重要組成 ,并在細(xì)胞分裂、物質(zhì)代謝、能量代謝、細(xì)胞信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)、基因表達(dá)調(diào)控中發(fā)揮重要作用 ,是植物生長(zhǎng)、發(fā)育和產(chǎn)量形成的重要因素[1－6].但是 ,磷利用效率較低 ,多數(shù)磷常常不能為植物所利用[7].土壤中磷利用率很低 ,常常依靠大量施磷以保證和增加可利用磷；但是 ,過度的磷施用會(huì)導(dǎo)致成本增加、水土污染、磷礦資源枯竭等許多負(fù)面影響和潛在危機(jī)[3 ,6 ,8].低磷脅迫植物通過發(fā)育變化和代謝適應(yīng)增加磷獲取滿足其生長(zhǎng)和生存需求.揭示植物體內(nèi)磷分布、吸收、遷移、同化規(guī)律 ,解析缺磷條件下植物的生理生化響應(yīng)以及激素、光合同化物(蔗糖)等對(duì)信號(hào)網(wǎng)絡(luò)影響的機(jī)理 ,對(duì)于磷獲取、高效利用、貯存、循環(huán)再利用具有重要意義[9].本文從土壤磷代謝 ,植物“源—庫(kù)—流”中磷變化 ,低磷脅迫下的生理生化效應(yīng) ,信號(hào)網(wǎng)絡(luò)等方面闡述了植物低磷脅迫的代謝規(guī)律 ,深化了對(duì)植物低磷馴化遺傳機(jī)制的理解 ,并為培育高效磷利用品種提供合理的策略[10].

1 缺磷條件下的磷代謝

1.1 土壤中磷的吸收、同化、遷移和動(dòng)態(tài)平衡

土壤中只有1%－5%的磷通過“磷流”傳遞 ,大部分磷通過擴(kuò)散到達(dá)根部 ,但是擴(kuò)散速率很低(0.3×10－13－3.3×10－13m2?s－1).土壤溶液和細(xì)胞胞漿中磷濃度很低 ,根通過由質(zhì)膜H＋-ATPase產(chǎn)生的質(zhì)子驅(qū)動(dòng)和轉(zhuǎn)運(yùn) ,以100倍或更高的濃度獲取磷 ,之后上載到木質(zhì)部 ,轉(zhuǎn)運(yùn)到植物的不同部位[5].土壤中腐爛的有機(jī)質(zhì)是低磷植物重要的可利用磷源.它以1－10 μmol?L－1無機(jī)磷酸鹽的形式存在于土壤溶液中 ,可與Al3＋、等形成不溶性復(fù)合體[3 ,11].磷主要以

植物缺磷會(huì)導(dǎo)致從失活部位向活性部位的磷遷移.磷轉(zhuǎn)運(yùn)有低親和性和高親和性兩類轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白 ,低親和轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白是組織型表達(dá) ,在維管上載和下載中激活、內(nèi)部分配、“再遷移”獲取磷.高親和蛋白受植物利用磷效率調(diào)節(jié).缺磷時(shí) ,釋放磷進(jìn)入木質(zhì)部、轉(zhuǎn)運(yùn)到地上 ,其轉(zhuǎn)運(yùn)量增加使根吸收磷量隨之增加[5].高等植物通過跨液泡膜的磷轉(zhuǎn)運(yùn)保持磷動(dòng)態(tài)平衡.液泡可能具有磷“源”和“庫(kù)”雙重作用.磷未受限時(shí) ,液泡作為“庫(kù)”貯存磷 ,磷受限時(shí) ,液泡作為“源”完成磷需求[5].另外 ,液泡貯存磷(池)差異、磷釋放、磷遷移引起缺磷馴化 ,植物品種、根、葉位差異均會(huì)影響磷釋放和外部磷的緩沖能力.缺磷遷移有助于培養(yǎng)耐磷植物根系 ,增加耐低磷能力和提高磷利用率[13].

1.2 植物中磷分布、同化和“庫(kù)源”變化效應(yīng)

植物體內(nèi)磷分布不均勻.足磷時(shí) ,磷在植物體內(nèi)的分布是“地上部”大于“地下部” ,高活性細(xì)胞大于低活性細(xì)胞 ,液泡和質(zhì)體大于胞漿 ,嫩葉大于老葉 ,根尖生長(zhǎng)點(diǎn)、果實(shí)、種子中的磷也較豐富[1 ,14].磷過度時(shí) ,會(huì)產(chǎn)生磷毒害 ,導(dǎo)致成熟葉片頂部黃化和壞死[15].缺磷會(huì)改變植物體內(nèi)的磷分布 ,通過韌皮部從營(yíng)養(yǎng)器官再輸出 ,多偏向由營(yíng)養(yǎng)器官流向生殖器官[16].缺磷時(shí) ,葉片、頂芽、莖中的磷減少 ,的吸收較足磷時(shí)下降 ,幼葉是的主要“庫(kù)”和同化位點(diǎn) ,接著依次為根和頂芽 ,其余的在莖和成熟葉片中同化 ,而老葉出現(xiàn)負(fù)的凈同化 ,地上部韌皮部中大量的磷流向根部[17].

“庫(kù)”、“源”變化影響植物體內(nèi)磷代謝.在大豆中 ,連續(xù)光照代替正常光照引起葉片中NADPH、ATP、ATP/ADP增加 ,核酮糖1 ,5-二磷酸和磷酸二氫丙酮含量分別比正常光照葉片中的大幅增加 ,而使3-磷酸甘油酸含量下降.引起幾乎所有光合作用碳水化合物(除6-磷酸鹽和腺嘌呤核苷二磷酸葡萄糖)代謝的磷酸鹽中間體增加.“庫(kù)”受限時(shí) ,磷酸鹽中間體積累導(dǎo)致葉綠體基質(zhì)中的無機(jī)磷受到限制[18].同化需求量對(duì)磷都有顯著影響 ,以遮陰改變同化需求 ,遮陰植株葉片中無機(jī)磷濃度都顯著升高[19].

2 植物低磷脅迫的生理生化響應(yīng)、調(diào)控效應(yīng)和馴化適應(yīng)

2.1 植物低磷脅迫的生理生化響應(yīng)

低磷誘發(fā)植物形態(tài)、解剖、生理、生化等一系列的演化 ,使植物具有適應(yīng)低磷的誘導(dǎo)能力以獲取磷[10 ,20].棉白楊的最大光合速率、Rubisco的含量和活性、最大羧化速率(Vcmax)、最大電子傳遞速率(Jmaxs)、Jmaxs/Vcmax比率、氣孔導(dǎo)度、葉片中的磷、碳水化合物均隨著磷供應(yīng)量的增加而增加.低磷會(huì)抑制CO2濃度響應(yīng) ,隨著CO2濃度增加 ,磷需求會(huì)嚴(yán)重影響飽和凈光合速率[21].缺磷植物的葉片發(fā)育延遲、光合能力下降 ,蔗糖和淀粉濃度增加 ,葉色暗綠 ,老葉有壞死斑塊易脫落 ,腋芽出現(xiàn)、伸長(zhǎng) ,植株矮小 ,葉脈紫紅色 ,花青素積累增加[22－23].凈光合產(chǎn)物下降和幼芽生物量減少是植物中磷匱乏的典型效應(yīng)[24].如 ,缺磷使木豆的CO2同化下降 ,磷酸鹽在葉綠體轉(zhuǎn)移抑制 ,胞漿中磷酸化和光合作用受限 ,而三磷酸甘油酸積累導(dǎo)致過多淀粉合成.另外 ,缺磷使植物磷吸收、葉面積和光合能力、植物生物量顯著下降 ,根部淀粉增加[25].氮磷缺乏影響光合作用碳水化合物在“源”“庫(kù)”組織中的分配 ,導(dǎo)致葉片中碳水化合物積累 ,大量碳分配到根 ,根冠比增加 ,葉片中的糖和淀粉濃度增加.在胞漿 ,低磷會(huì)抑制ATP合成 ,Rubisco失活或活性下降[22].此外 ,不同類型植株的氮磷匱乏響應(yīng)存在差別.如 ,青楊遭受氮磷脅迫時(shí) ,雄性植株比雌性植株具有較強(qiáng)的光合能力和較高的光合NP利用效率.缺氮時(shí) ,雄性植株具有較高的谷氨酸脫氫酶和過氧化物酶活性；缺磷時(shí) ,雄性植株較雌性植株具有較高的硝酸還原酶、谷氨酰胺合成酶以及酸性磷酸酶活性 ,葉片中較低的N/P比和低PSII損傷 ,使得雄性植株遭受的負(fù)效應(yīng)比雌性植株輕微得多[26].

低磷脅迫植物的根發(fā)育、根系構(gòu)型發(fā)生變化[11 ,27].主根伸長(zhǎng)減少 ,產(chǎn)生大量長(zhǎng)側(cè)根、稠密根毛的淺根系 ,根毛數(shù)量和表面積增加 ,直徑減小 ,根/冠比增大.低磷植物根系分泌的有機(jī)酸、酚類物質(zhì)增加.如 ,檸檬酸或酸性磷酸酶(APase)向根際滲出 ,或與菌根共生增加磷吸收和利用[20].有機(jī)酸合成增強(qiáng)與磷酸烯醇式丙酮酸羥化酶(PEPC)、蘋果酸脫氫酶、檸檬酸合酶等的上調(diào)表達(dá)密切相關(guān) ,過量表達(dá)PEPC能夠誘導(dǎo)有機(jī)酸合成和排泄[10].APase是催化磷酸單酯水解的膜結(jié)合蛋白 ,低pH值時(shí) ,它催化磷酸單酯水解 ,從細(xì)胞內(nèi)外的有機(jī)磷中釋放出無機(jī)磷.APase主要存在于細(xì)胞壁和細(xì)胞間隙 ,如細(xì)胞核、淀粉體、線粒體、高爾基體或內(nèi)質(zhì)網(wǎng).細(xì)胞外的APase參與降解土壤中的有機(jī)磷酸單酯；細(xì)胞間的APase對(duì)磷酸單酯中磷“再遷移”和清除具有重要作用[20].缺磷時(shí) ,APase活性與磷吸收、利用效率呈負(fù)相關(guān)性[28－29].PAP是APase的一個(gè)重要家族基因 ,缺磷植物中其表達(dá)受轉(zhuǎn)錄因子PHR1、WRKY75、ZAT6等調(diào)控 ,其合成受到轉(zhuǎn)錄后調(diào)控.向低磷植物施磷能夠抑制低磷誘導(dǎo)PAP的表達(dá)[10].例如 ,AtPAP17作擬南芥中為最早鑒定的低磷誘導(dǎo)PAP ,低磷時(shí)在擬南芥的根、葉中誘導(dǎo)表達(dá) ,并可能參與活性氧代謝.另外 ,土壤中根APase活性是植物生長(zhǎng)和磷酸鹽營(yíng)養(yǎng)匱乏的標(biāo)記[30].

2.2 低磷脅迫中植物激素的調(diào)控效應(yīng)

生長(zhǎng)素、乙烯、赤霉素等植物激素能夠調(diào)節(jié)低磷誘導(dǎo)根系變化[31].生長(zhǎng)素能夠改變根構(gòu)型 ,誘導(dǎo)側(cè)根形成.低磷條件下 ,lpi3突變體主根減少 ,側(cè)根增多[32].低磷時(shí) ,生長(zhǎng)素敏感性增加 ,生長(zhǎng)素復(fù)合體SCFT-IR1/AuxIAA的主要成分TIR1表達(dá)增加 ,導(dǎo)致生長(zhǎng)素敏感性和含量增加、側(cè)根出現(xiàn)[32－33].乙烯生物合成和乙烯信號(hào)在調(diào)節(jié)磷代謝信號(hào)網(wǎng)絡(luò)的局部感應(yīng)、系統(tǒng)感應(yīng)的長(zhǎng)距離信號(hào)傳遞中發(fā)揮重要作用.如 ,調(diào)控其誘導(dǎo)基因PHO1 ,miR399的表達(dá) ,改變根的構(gòu)型 ,調(diào)節(jié)根毛生長(zhǎng)和根伸長(zhǎng)[31](圖1).適當(dāng)施用赤霉素(GA)能夠增加根毛生長(zhǎng) ,在低磷脅迫時(shí) ,ga1-3突變體的根毛長(zhǎng)度顯著減少[11 ,34].基因差異表達(dá)和生理分析實(shí)驗(yàn)表明:茉莉酸和乙烯可能調(diào)控氧化還原的狀態(tài) ,并在缺磷誘導(dǎo)的主根分生衰竭過程中發(fā)揮重要作用[35].三磷酸肌醇(IP3)和四磷酸肌醇(IP4)是調(diào)節(jié)體內(nèi)鈣平衡的關(guān)鍵第二信使[36－37].多磷酸肌醇激酶通過它們?cè)诩?xì)胞信號(hào)傳導(dǎo)中發(fā)揮重要作用.低磷條件下 ,消除來自底物的泛素對(duì)誘導(dǎo)根毛十分重要.泛素特異蛋白酶14能夠剪切多肽上的泛素 ,磷缺失per1突變體中UPP14轉(zhuǎn)錄效率下降 ,導(dǎo)致根毛生長(zhǎng)受阻[38－39].

2.3 植物低磷脅迫的馴化適應(yīng)和遺傳變化

菌根共生能夠提高植物磷吸收和生長(zhǎng) ,是低磷利用的重要特征.真菌與植物根系相互作用 ,磷在這個(gè)過程中發(fā)揮重要作用.低磷條件下 ,植物形成特異簇根 ,分泌有機(jī)酸 ,釋放鐵、鋁等磷酸鹽中的螯合磷 ,并進(jìn)化形成與叢枝菌根真菌形成互惠共生體的適應(yīng)性機(jī)制 ,增強(qiáng)對(duì)磷的吸收、轉(zhuǎn)運(yùn)和再利用[5 ,20].叢枝菌根植物能夠分配70%的光合物到根部.在根皮層的共生界面 ,植物向叢枝菌根菌絲體供碳和叢枝菌根菌對(duì)植物磷吸收存在直接的耦合關(guān)系[40].

表觀遺傳變化是植物適應(yīng)生物、非生物迫近的重要特征.DNA甲基化是表觀遺傳調(diào)控的一個(gè)重要標(biāo)志[27].如 ,鋁、鹽、冷脅迫時(shí) ,甲基化的GPXPD基因表達(dá)增加；響應(yīng)鋁脅迫的GPXPD基因在低磷誘導(dǎo)下大量表達(dá) ,解除磷脅迫時(shí) ,其表達(dá)恢復(fù)到基本水平.參與適應(yīng)脅迫表觀遺傳機(jī)制還包括轉(zhuǎn)錄后修飾核小體核心組蛋白復(fù)合體的乙?；?、磷酸化、泛素化和SUMO化.冷脅迫時(shí) ,擬南芥WD-40蛋白基因HOS15組蛋白去乙?；?；鹽脅迫時(shí) ,組蛋白H3、S10磷酸化、組蛋白H4乙?；@著改變基因的轉(zhuǎn)錄水平.但是迄今為止 ,植物低磷脅迫表觀遺傳調(diào)控的直接證據(jù)依然很少[27].目前僅發(fā)現(xiàn)肌動(dòng)相關(guān)蛋白APR6是一些低磷響應(yīng)基因的表觀遺傳調(diào)節(jié)器.APR6是染色質(zhì)重塑SWR1復(fù)合體的關(guān)鍵成分 ,需要組氨酸H2A.Z整合到染色質(zhì)上.apr6突變體的生理和分子表型與低磷擬南芥等植物的生理和分子表型極為相似.APR6功能缺失導(dǎo)致一些低磷誘導(dǎo)基因的H2A.Z豐度急劇減少[41].

3 缺磷植物脅迫信號(hào)網(wǎng)絡(luò)、分子應(yīng)答調(diào)控、酶適應(yīng)、基因性狀鑒定和基因工程

3.1 植物缺磷脅迫信號(hào)網(wǎng)絡(luò)

低磷脅迫植物已經(jīng)演化形成局部和長(zhǎng)距離調(diào)節(jié)的感應(yīng)、適應(yīng)、應(yīng)答信號(hào)網(wǎng)絡(luò).局部調(diào)控信號(hào)以提高磷獲取為目的 ,產(chǎn)生和作用于局部刺激 ,起始于主根發(fā)育的變化.它通過胞間連絲(共質(zhì)體)或細(xì)胞間的空隙在鄰近細(xì)胞間移動(dòng)引發(fā)局部響應(yīng).系統(tǒng)或長(zhǎng)距離調(diào)控信號(hào)上載進(jìn)入維管束 ,轉(zhuǎn)運(yùn)到遠(yuǎn)距離靶細(xì)胞中行使功能[38].通過這些系統(tǒng)信號(hào)協(xié)同作用 ,“地上部”和“地下根”提高根際磷獲取 ,調(diào)節(jié)植物體內(nèi)的磷分配和代謝 ,并且控制調(diào)控磷轉(zhuǎn)運(yùn)和分配基因的表達(dá)[31 ,42].根的轉(zhuǎn)錄組研究揭示:參與磷吸收、恢復(fù)、油脂代謝、金屬離子轉(zhuǎn)運(yùn)基因的表達(dá)受系統(tǒng)調(diào)控；而與脅迫或激素相關(guān)的響應(yīng)受局部調(diào)控 ,根尖(包括分生區(qū)、根冠)是局部感應(yīng)位點(diǎn)[43].

局部和系統(tǒng)信號(hào)的傳遞和整合對(duì)于優(yōu)化植物組織對(duì)低磷的響應(yīng)十分重要.源于根的信號(hào)包括磷(潛在長(zhǎng)距離信號(hào))、獨(dú)腳金內(nèi)酯和細(xì)胞分裂素；源于地上部的信號(hào)包括miRNA、糖、液泡中Ca2＋/H＋轉(zhuǎn)運(yùn)子介導(dǎo)信號(hào).其中 ,miR399和蔗糖是2個(gè)低磷響應(yīng)正向調(diào)控子[42].蔗糖扮演信號(hào)分子角色 ,對(duì)信號(hào)傳導(dǎo)至關(guān)重要.磷匱乏時(shí) ,蔗糖誘導(dǎo)側(cè)根形成和根毛密度增加[23 ,27 ,44－46].施用外源蔗糖到低磷植物能夠上調(diào)低磷誘導(dǎo)基因表達(dá)和改變根構(gòu)型.細(xì)胞分裂素是低磷響應(yīng)負(fù)調(diào)控子 ,它拮抗作用于糖感應(yīng) ,兩者相互作用微調(diào)著植物低磷響應(yīng)[42].乙烯在缺磷根中積累 ,參與根形態(tài)構(gòu)型變化(局部信號(hào)) ,調(diào)控miR399的表達(dá)(系統(tǒng)低磷響應(yīng)信號(hào)) ,在調(diào)節(jié)低磷局部和系統(tǒng)響應(yīng)發(fā)揮突出作用(圖1)[6 ,42].植物根系在低磷脅迫后通過細(xì)胞內(nèi)外質(zhì)膜局部感應(yīng)(1) ,產(chǎn)生兩個(gè)途徑:其一是導(dǎo)致低磷誘導(dǎo)(PSR)的基因表達(dá)和根系構(gòu)型(RSA ,root system architec-ture)變化(2) ,提高磷的吸收能力(3) ,這些響應(yīng)變化受到根部乙烯生物合成和響應(yīng)的調(diào)節(jié)(4)；其二是通過根部低磷信號(hào)(5)上載進(jìn)入木質(zhì)部(6)轉(zhuǎn)運(yùn)至植物地上部分 ,這種信號(hào)或磷下降導(dǎo)致地上部胞漿磷下降(7) ,并誘導(dǎo)啟動(dòng)地上系統(tǒng)信號(hào)(8)和局部磷感應(yīng)信號(hào)(9)；低磷信號(hào)誘導(dǎo)地上部系統(tǒng)信號(hào)因子(PHR1)提高下游的磷誘導(dǎo)PSR基因的表達(dá)(8→10) ,地上系統(tǒng)磷信號(hào)受乙烯調(diào)控(11).另外 ,系統(tǒng)信號(hào)(PSR基因 ,miR399等)通過韌皮部從“地上部”向“根”遷移 ,調(diào)節(jié)根部PSR基因表達(dá) ,提高了磷的吸收能力(10→3).再者 ,一些磷誘導(dǎo)基因表達(dá)受乙烯生物合成和信號(hào)響應(yīng)的調(diào)節(jié)(11→10)；而啟動(dòng)系統(tǒng)信號(hào)導(dǎo)致葉片貯存磷下降(8→13) ,使得地上部分磷、乙烯信號(hào)與衰老信號(hào)途徑(12)形成信號(hào)聯(lián)系網(wǎng)絡(luò).

圖1 乙烯信號(hào)融入低磷響應(yīng)網(wǎng)絡(luò)[31]Fig.1 Ethylene signal integrated into the low phosphorus response network

3.2 植物低磷脅迫代謝網(wǎng)絡(luò)的分子應(yīng)答和調(diào)控

低磷引起大量基因在基因轉(zhuǎn)錄翻譯水平上的表達(dá)響應(yīng)[10].在缺磷脅迫擬南芥中 ,轉(zhuǎn)錄因子、低磷誘導(dǎo)基因、非編碼RNA等大約900－3000個(gè)基因的表達(dá)發(fā)生變化[47－52],它們構(gòu)成復(fù)雜的磷代謝調(diào)控網(wǎng)絡(luò).迄今為止 ,已經(jīng)鑒定的代謝網(wǎng)絡(luò)成分包括轉(zhuǎn)錄因子、SPX亞家族蛋白、非編碼RNA(如 ,miRNA等)和蛋白修飾物 ,包括參與SUMOylation磷酸化、去磷酸化和蛋白轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白(如 ,At-PHF1).擬南芥的轉(zhuǎn)錄調(diào)控模塊PHR1、PHO2、miR399和At4 ,AtPHR1∷AtPHL1-P1BS以及At-MYB62、At-WRKY75、At-BHLH32等參與了擬南芥低磷響應(yīng)[8 ,10 ,53].SIZ1、PHR1、miR399和PHO2構(gòu)成最重要的缺磷信號(hào)傳導(dǎo)途徑[14].

PHR1是擬南芥的主要調(diào)控因子 ,在缺磷脅迫中具有重要作用.缺磷時(shí) ,PHR1與PHL1控制絕多數(shù)轉(zhuǎn)錄激活和抑制[54].At-PHR1是最早鑒定的MYB轉(zhuǎn)錄因子亞家族的轉(zhuǎn)錄因子.該蛋白位于細(xì)胞核并作用于低磷信號(hào)途徑的下游基因[8].

miRNA協(xié)調(diào)表達(dá)使得植物能夠在低磷條件適應(yīng)生存.足磷時(shí) ,過量表達(dá)miR399能夠增加磷吸收和在“地上部”的分配 ,導(dǎo)致“地上部”的磷過度[15],低磷時(shí) ,miR399是正向調(diào)控因子 ,能夠提高磷吸收和“根地上部”的磷分配 ,調(diào)控植物體內(nèi)磷動(dòng)態(tài)平衡.miR399在維管組織 ,特別是伴細(xì)胞和韌皮部中表達(dá) ,能夠作為磷酸鹽動(dòng)態(tài)平衡的長(zhǎng)距離信號(hào)在韌皮汁液中移動(dòng)[55－56].其活性還受非蛋白編碼基因IPS1調(diào)控[27 ,57].擬南芥中有3個(gè)miR399的預(yù)測(cè)靶基因PHT1；7、DEAD解旋酶和泛素結(jié)合酶E2 ,但是只有UBC24編碼的泛素結(jié)合酶E2被實(shí)驗(yàn)證實(shí)[15].另外 ,擬南芥的miR165、miR778、miR827、miRNA2111受到強(qiáng)烈誘導(dǎo)表達(dá) ,而miR169、miR395、miR398受到抑制[10].

PHO2-miR399-PHR1調(diào)控模塊是磷酸鹽信號(hào)途徑的關(guān)鍵因子[30].PHR1調(diào)控miR399表達(dá)和調(diào)節(jié)UBC24 E2的配子PHO2,而PHO2調(diào)節(jié)磷脅迫基因.miR399通過調(diào)控UBC24表達(dá)調(diào)節(jié)磷的動(dòng)態(tài)平衡.磷脅迫時(shí) ,miR399表達(dá)增加[58].隨著磷增加 ,miR399轉(zhuǎn)錄豐度迅速下降.其分子機(jī)理是UBC24含有miR399靶結(jié)合位點(diǎn) ,過量表達(dá)miR399抑制UBC24的轉(zhuǎn)錄 ,增加幼芽磷積累 ,影響磷“再遷移”.足磷時(shí) ,miR399表達(dá)量急劇減少 ,但UBC24卻高豐度表達(dá)[27].UBC24能夠提高蛋PSI蛋白水解總量.缺磷誘導(dǎo)PHR1 ,激活韌皮部miR399表達(dá)[10].miRNA抑制PHO2表達(dá) ,增加磷吸收和轉(zhuǎn)移[59].

3.3 低磷誘導(dǎo)植物的酶適應(yīng)

缺磷影響植物的氧化還原脅迫、物質(zhì)和能量代謝 ,導(dǎo)致PEPC、蘋果酸脫氫酶、蘋果酸酶的基因轉(zhuǎn)錄和酶活性顯著上調(diào)[60－61].擬南芥、水稻、玉米等轉(zhuǎn)錄組研究已經(jīng)表明:缺磷時(shí) ,蔗糖合成酶、UDP-葡萄糖焦磷酸化酶、PPi-PFK、PPDK酶和線粒體電子轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白表達(dá)增強(qiáng)[10].缺磷脅迫時(shí) ,擬南芥根系的醇脫氫酶、二硫鍵異構(gòu)酶、消除L-抗壞血酸過氧化物酶1和蘋果酶、催化單脫水抗壞血酸還原酶、烏頭酸水合酶、ATP合成酶β亞基、檸檬酸合酶、乙酰輔酶A烯醇化酶產(chǎn)生了適應(yīng)性變化[62].

3.4 低磷響應(yīng)的基因性狀鑒定和基因工程

迄今為止 ,已經(jīng)從擬南芥[63]、玉米[64－65]、小麥[66]、水稻[67－68]和大豆[69－70]等植物中發(fā)現(xiàn)有關(guān)耐低磷基因的數(shù)量性狀位點(diǎn)(QTL).Reymond et al[63]通過分離重組擬南芥自交系F6代獲得的近等位基因系精細(xì)繪制LPR1基因的QTL位于第1條染色體頂部2.5 mb的區(qū)域 ,之后 ,Svistoonoff et al[71]進(jìn)一步確認(rèn)LPR1位于36 kb的區(qū)域 ,細(xì)繪圖位點(diǎn)證明LPR1的QTL編碼多銅氧化酶 ,在根分生組織和根冠中高豐度轉(zhuǎn)錄表達(dá) ,LPR1與PDR2相互作用調(diào)節(jié)根分生組織活性.Cai et al[72]在玉米中發(fā)現(xiàn)了適應(yīng)低氮磷包括葉面大小、長(zhǎng)度、寬度、葉綠素含量、開花時(shí)間以及粒粒產(chǎn)量的QTL位點(diǎn).Qiu et al[65]在足磷和缺磷型兩種基因型玉米葉中發(fā)現(xiàn)了6個(gè)APA QTL位點(diǎn) ,并通過分子輔助選擇和SSR標(biāo)記目標(biāo)群體篩選 ,使得AP9在第9條染色體定位縮小至546 kb的范圍內(nèi).玉米根系及根際中的APA QTL也得到確認(rèn).在低磷脅迫水稻中 ,利用SNP和SSR標(biāo)記 ,在其第4、6和11染色體中發(fā)現(xiàn)了影響秸稈干重、谷粒重、總生物量、以及磷吸收能力的4個(gè)QTL簇[68].通過全基因組關(guān)聯(lián)在大豆第8條染色體中發(fā)現(xiàn)了AP1 ,其過量表達(dá)增加能夠增加磷的吸收效率 ,并且與其鏈鎖等位基因和單倍體的轉(zhuǎn)錄表達(dá)研究也表明其與高酶活性相關(guān)[73].

利用轉(zhuǎn)基因技術(shù)能夠鑒定低磷誘導(dǎo)基因的功能 ,提高低磷脅迫植物的適應(yīng)性.在擬南芥中鑒定了5個(gè)轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白基因AtG3Pp1-AtG3Pp5 ,它們?cè)诒３至讋?dòng)態(tài)平衡中存在差異性.其中 ,AtG3Pp1、AtG3Pp2在缺磷植株的根部分別增加24倍和3倍 ,而AtG3Pp3和AtG3Pp4在根部和葉中誘導(dǎo)表達(dá).在含磷和缺磷條件下 ,敲除AtG3Pp4突變體中的次生根數(shù)量均顯著增加 ,并且多個(gè)參與根系發(fā)育缺磷和(或)磷動(dòng)態(tài)平衡的基因上調(diào)表達(dá)[74].AtMYB62是擬南芥中葉片中特定缺磷響應(yīng)、參與缺磷信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)和赤霉素合成途徑交互作用、體內(nèi)磷動(dòng)態(tài)平衡的負(fù)調(diào)控轉(zhuǎn)錄因子.過量表達(dá)MYB62導(dǎo)致根構(gòu)型、磷吸收和酸性磷酸酶活性變化、植物地上部的總磷含量降低 ,產(chǎn)生赤霉素(GA)缺陷表型(施用GA可部分恢復(fù)這種表型) ,開花分子調(diào)節(jié)因子SOC1和SUPERMAN表達(dá)抑制[75].在低磷培養(yǎng)玉米的根發(fā)育過程中 ,過量表達(dá)ZmPTF1提高了生物產(chǎn)量、穗狀雄花枝和大種粒的數(shù)量 ,降低葉片可溶性糖 ,增加根可溶性糖；增加果糖1-6二磷酸酶和蔗糖磷酸酶1在葉片中的表達(dá) ,但是降低了兩者在根中的表達(dá)[25].在水稻中 ,過量表達(dá)PHR1則會(huì)導(dǎo)致芽中磷過度積累 ,并且激活磷誘導(dǎo)基因和磷轉(zhuǎn)錄因子基因表達(dá).過量表達(dá)PHR2則會(huì)引起根伸長(zhǎng)和根毛增加[6].

4 前景與展望

植物體內(nèi)磷分布、吸收、同化 ,低磷脅迫的生理生化響應(yīng)、信號(hào)網(wǎng)絡(luò)調(diào)控、分子響應(yīng)等研究對(duì)于提高磷在植物體內(nèi)代謝利用效率 ,培育耐低磷品種、提高產(chǎn)量和品質(zhì)具有重要的意義.因此 ,植物低磷代謝調(diào)控依然是今后研究的熱點(diǎn).

4.1 建立融入“源—庫(kù)—流”低磷脅迫響應(yīng)的理論模型

構(gòu)建低磷植物的代謝模型 ,根據(jù)生長(zhǎng)、發(fā)育狀態(tài) ,對(duì)磷的吸收、轉(zhuǎn)運(yùn)、同化等代謝過程以及信號(hào)網(wǎng)絡(luò)實(shí)時(shí)示蹤檢測(cè) ,在組織水平和細(xì)胞水平上評(píng)估“源”“庫(kù)”中“磷流”的大小及分配 ,以更好獲得磷的供需平衡[14].利用植物磷代謝的田間試驗(yàn)分析和動(dòng)態(tài)分析模型相結(jié)合的研究方法 ,建立合理的“源”“庫(kù)”比率模型 ,從生理、生物化學(xué)、分子生物學(xué)等水平準(zhǔn)確評(píng)估源庫(kù)器官發(fā)育狀況——磷利用的效能比和磷利用效率.充分考慮磷響應(yīng)差異基因型對(duì)種子營(yíng)養(yǎng)成分變化的影響 ,把它作為提高潛在產(chǎn)量的特征指標(biāo)[76－77],達(dá)到培育耐低磷、高效磷利用的新品種 ,以減少對(duì)磷施用過度依賴的目的[27].

4.2 低磷脅迫響應(yīng)功能基因的發(fā)掘、鑒定與利用

在傳統(tǒng)育種基礎(chǔ)上 ,開展基因組學(xué)、QTL、新一代高通量測(cè)序、表觀遺傳學(xué)等研究 ,利用擬南芥、水稻等模式植物 ,培育近等位基因系、重組自交系、單基因突變體 ,進(jìn)一步克隆和鑒定QTL調(diào)控的基因[27].通過構(gòu)建融核表達(dá)載體、基因敲除等方法鑒定低磷脅迫轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白的功能和發(fā)掘新功能基因[9 ,74].對(duì)植物適應(yīng)低磷脅迫的表觀遺傳機(jī)制深入研究 ,特別是表觀遺傳變化 ,以及挖掘鑒定低磷表觀遺傳基因 ,解析適應(yīng)低磷脅迫的基因表達(dá)模式和機(jī)理等研究 ,將有利于提高植物適應(yīng)低磷脅迫 ,培育并獲得耐低磷的高產(chǎn)新種質(zhì).

4.3 揭示低磷代謝響應(yīng)信號(hào)網(wǎng)絡(luò)的精細(xì)調(diào)控機(jī)理

植物局部和系統(tǒng)信號(hào)途徑的缺磷響應(yīng) ,參與適應(yīng)響應(yīng)基因的協(xié)調(diào)表達(dá) ,特別是miRNA的作用機(jī)理、部位、效應(yīng) ,轉(zhuǎn)錄因子挖掘及功能解析等仍然是研究的重要領(lǐng)域[59].從生理生化響應(yīng)、表觀遺傳特征 ,到低磷代謝網(wǎng)絡(luò)、分子響應(yīng)與調(diào)控網(wǎng)絡(luò)多層次解析植物磷調(diào)控的代謝網(wǎng)絡(luò)、精細(xì)地調(diào)控基因表達(dá).①進(jìn)一步揭示控制系統(tǒng)磷動(dòng)態(tài)平衡、調(diào)節(jié)吸收、轉(zhuǎn)運(yùn)信號(hào)調(diào)控的分子組成 ,包括控制蛋白穩(wěn)定的PHO2 ,韌皮部遷移的miR399 ,這是將來提高作物磷利用率重要步驟.準(zhǔn)確調(diào)控“地上部→地下部”的“磷流”[14].將來研究應(yīng)更多地聚集于PHO2調(diào)控模塊上下游功能的機(jī)制解析 ,其最大回報(bào)在于:回答磷如何被感應(yīng)?究竟多少機(jī)制是miR399和IPS1等基因表達(dá)的上游激活因子?②在低磷代謝信號(hào)網(wǎng)絡(luò)研究中可能面臨的挑戰(zhàn)是:如何感應(yīng)系統(tǒng)信號(hào)和鑒定系統(tǒng)信號(hào)的下游響應(yīng)?研究信號(hào)分子移動(dòng)的基礎(chǔ)機(jī)制與調(diào)控 ,區(qū)分磷變化的初級(jí)與次級(jí)信號(hào)響應(yīng).發(fā)展跟蹤、檢測(cè)高靈敏度和高分辨率信號(hào)技術(shù) ,探求發(fā)現(xiàn)信號(hào)網(wǎng)絡(luò)的策略[42].③低缺磷脅迫植物激素 ,如細(xì)胞分裂素、生長(zhǎng)素、乙烯等與蔗糖信號(hào)相互作用機(jī)理 ,低磷響應(yīng)與其它營(yíng)養(yǎng)元素、植物激素協(xié)同作用會(huì)成為今后研究的熱點(diǎn).此外 ,轉(zhuǎn)錄因子功能、表型效應(yīng)、植物磷信號(hào)網(wǎng)絡(luò)、植物激素交互作用等也具有廣泛的研究?jī)r(jià)值[9].

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(責(zé)任編輯:吳顯達(dá))

The response to low phosphorus stress and its regulation mechanism in plants

WANG Bao-ming ,CHEN Yong-zhong ,WANG Xiang-nan ,CHEN Long-sheng ,PENG Shao-feng ,WANG Rui ,MA Li ,YANG Xiao-hu ,LUO Jian
(National Engineering Technology Research Center of Oil-tea Camellia ,Hunan Academy of Forestry ,Changsha ,Hunan 410004 ,China)

The mechanisms of absorption ,migration ,assimilation of phosphorus in soil ,and distribution ,absorption ,transportation and metabolism of phosphorus in plants are reviewed ,and the physiological and biochemical responses ,regulatory effects of plant hormone ,genetic changes and acclimation of plants under the phosphorus deficiencies are summarized.Furthermore ,the phosphorus metabolism network ,molecular response and regulation and the adaptive changes of the metabolic enzymes in response to the low phosphorus stress in plants are revealed ,and the advances in identification for the genetic traits and genetical engineering applica-tions are elaborated.Finally ,the way to increase the phosphorus use efficiency ,facing challenges and application prospects are put forward.

low phosphorus stress；metabolism；response；regulation；effect；signal network；application prospect

Q945；Q756

A

1671-5470(2015)06-0567-09

10.13323/j.cnki.j.fafu(nat.sci.).2015.06.002

2014－11－04

2014－11－25

國(guó)家林業(yè)公益性行業(yè)科研專項(xiàng)重大項(xiàng)目(201404702)；國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31370677).

王保明(1967－) ,男 ,博士.研究方向:經(jīng)濟(jì)林栽培育種和林木生物技術(shù).Email:wangbaoming863＠126.com.通訊作者陳永忠(1965－) ,男 ,研究員 ,博士.博士生導(dǎo)師.研究方向:油茶栽培育種.Email:chenyongzhong06＠163.com?