向玥如 史端甫 馮懷章 倪萌 楊莉穎 賀利雄

摘 ? 要：多胺是植物的一類生理活性物質，與植物生長發(fā)育和逆境脅迫抗性密切相關，強化多胺代謝活動可顯著提高植物的綜合逆境抗性。在簡要介紹多胺組成成分及合成途徑的基礎上，概括了近年來多胺在植物逆境抗性響應機理中的研究進展。

關鍵詞：多胺;逆境脅迫;相溶性溶質;抗氧化;活性氧;綜述

中圖分類號：Q945.78 ? ? 文獻標識碼：A ? ? ? 文章編號：1006-060X（2014）02-0019-04

Advances in the Responding Mechanism of Polyamines to the Abiotic Stresses of Plants

XIANG Yue-ru1， SHI Duan-fu2， FENG Huai-zhang3， NI Meng3， YANG Li-ying1， HE Li-xiong1

（1. College of Bioscience and Biotechnology， HNAU， Changsha 410128， PRC; 2. College of Recourse and Environment， HNAU， Changsha 410128， PRC; 3. The Comprehensive Experiment Station， Xinjiang Academy of Agricultural Sciences， Urumqi 830012， PRC）

Abstract： Polyamines （PAs） are a kind of physiological active substances in plants， and are closely related with plant development and its resistance to abiotic stresses; moreover， the comprehensive resistance to the abiotic stresses of plants can be enhanced significantly by intensifying the PAs metabolism. This paper briefly introduced the components and the synthesis way of PAs in plants at first， and then， it reviewed the latest advances in the responding mechanism of PAs to abiotic stresses of plants.

Key words： polyamines （PAs）; abiotic stress; compatible solute; antioxidant; reactive oxygen species （ROS）; review

多胺廣泛存在于植物體內，與植物的生長發(fā)育及分化關系密切。在生理pH值條件下，植物多胺以多聚陽離子形式存在，通過離子鍵、氫鍵、疏水作用等非共價鍵，與細胞內的多聚陰離子如核酸、蛋白質（酶）、磷脂等生物大分子結合，穩(wěn)定生物大分子的結構和構象，調節(jié)其生理活性，維持生物膜的穩(wěn)定性[1];此外，多胺還通過對核酸結構及構象的影響，調節(jié)植物基因的轉錄和翻譯[2]。研究表明，多胺與植物逆境脅迫響應密切相關，對植物逆境抗性具有調節(jié)作用[3]。文章對多胺在植物逆境抗性響應機理的研究進展進行了綜述，以期為多胺增強植物逆境抗性機理的研究及應用提供參考。

1 植物的多胺

多胺（Polyamines，PAs）是植物所含的一類具生理活性的低分子量脂肪族含氮堿，常見的多胺有腐胺（Putrescine，Put）、尸胺（Cadaverine，Cad）、亞精胺（Spermidine，Spd）、精胺（Spermine，Spm）等，另外還有高亞精胺（Highspermidine，Hspd）、降亞精胺（Norspermidine，Nspd）、高精胺（Highspermine，Hspm）、降精胺（Norspermine，Nspm）和熱精胺（Thermospermine，Tspm） 等稀有多胺;細胞內的多胺主要以游離態(tài)（Free）、化合態(tài)（Conjugated）和結合態(tài)（Band）3種形式存在。植物多胺生物合成有兩條主要途徑：精氨酸脫羧ADC途徑和鳥氨酸脫羧ODC途徑，合成所涉及的關鍵酶有SAMDC、ODC、ADC、SPDS和SPMS[4-5]（圖1）。

2 多胺對植物逆境脅迫響應的作用機制

干旱、高鹽、低溫和病蟲害等逆境脅迫，嚴重影響植物的生理代謝和生長發(fā)育。植物遭遇逆境脅迫時，主動發(fā)生適應性或形態(tài)學的變化，在生理生化、細胞和分子水平上響應非生物逆境脅迫、建立脅迫耐受機制。植物對逆境脅迫的響應是通過復雜的代謝網絡和轉錄調控實現的，對外界環(huán)境脅迫產生耐受性的過程中涉及到諸多脅迫相關基因的表達、信號轉導和代謝物的形成。近年來，有關多胺生理作用及其參與抗逆響應的作用機理的研究取得了較大的進展，可概括為以下5個方面。

2.1 多胺是高等植物逆境響應的調節(jié)物質

植物遭遇逆境脅迫時其生存保護的基本策略是主動調整自身代謝，強化專一的生理代謝，積累相溶性溶質。一方面，如改變質膜組成、細胞骨架等細胞物理結構，增加可溶性糖、脯氨酸、甜菜堿等細胞內源性保護物質含量以及提高抗氧化系統中酶的活性;另一方面，通過細胞內相溶性溶質清除活性氧、減輕氧化直接傷害或發(fā)揮分子伴侶的作用來維持蛋白質的結構和功能，保護植物免受傷害。

研究發(fā)現，植物遭遇逆境脅迫時，多胺生物合成關鍵酶的活性增大，植物逆境抗性的強化與多胺的積累同步;將多胺合成關鍵酶基因導入擬南芥、水稻、煙草、番茄、梨、甘薯等植物中，強化其多胺代謝系統，植物對鹽、干旱、低溫、滲透等逆境的抗性均顯著增強[6-7]。逆境脅迫下植物體內累積的多胺與脯氨酸、甜菜堿等相溶性溶質有著非常相似的屬性，如親水性、保護生物大分子、活性氧清除劑、維護細胞內生理pH值等，而且在防治生物膜系統變性等方面，其保護作用明顯強于脯氨酸和甜菜堿[8]。在遭遇逆境脅迫時，植物多胺、甜菜堿和γ-氨基丁酸（GABA）的生物合成代謝的響應類似[9]，而鳥氨酸（多胺ODC合成途徑起始底物）可能是協調這三者合成代謝的調節(jié)物[10];逆境脅迫響應時多胺分解代謝亦與脯氨酸、甜菜堿的積累密切相關[11]。此外，生理條件下多胺作為?；荏w在谷氨酰胺轉氨酶（Transglutaminase，TGase）的催化下，通過共價鍵與蛋白質交聯結合，影響蛋白質帶電性能、構象和功能。例如多胺通過蛋白質交聯反應，使葉綠體D1、D2蛋白、細胞色素f和Rubisco活化酶具有更加穩(wěn)定的結構以沉著應對逆境脅迫[12];葉綠體捕光色素蛋白LHC II、CP24、CP26和CP29與亞精胺的交聯，增加了其帶電數，更能滿足光反應中心傳遞的生理需要，提高了逆境脅迫下的葉綠體光合活性[13]。

植物在自主抵抗遭遇的逆境脅迫時，多胺不僅與其他相溶性溶質一樣有類似的保護功能，而且還與這些相溶性溶質有協同作用，在植物逆境抵抗體系的構建中起重要的推動作用，可以推斷多胺是植物逆境抵抗體系中重要的生理物質。

2.2 多胺參與植物逆境下的抗氧化響應

活性氧（Reactive oxygen species，ROS）主要包括超氧陰離子（O2.-）、羥自由基（·OH ）、單線態(tài)氧（1O2 ） 和過氧化氫（H2O2）等，產生活性氧是植物遭遇逆境脅迫的常見反應之一。植物體內高濃度的活性氧直接氧化損傷細胞蛋白質、膜脂、DNA及其他細胞組分，導致細胞壞死，因此植物遭遇逆境脅迫時必須強化其活性氧清除系統的活性來減少活性氧的數量。

植物活性氧清除系統由抗氧化保護酶（SOD、POD、APX、CAT和GR等）和非酶性抗氧化物質（抗壞血酸、類黃酮、甘露醇及還原性谷胱甘肽等）組成。研究表明，多胺既能通過歧化反應直接清除活性氧[14]，又可通過提高抗氧化酶活性增加抗氧化物質的含量[15]，增強植物活性氧清除系統的能力，在遭遇逆境脅迫時降解過氧化氫，減輕細胞膜脂的過氧化損害，保護生物膜[16];同時，明顯改善植物光合系統的低溫耐性，維持光合系統PSII的活性，減少葉綠體電子傳遞鏈末端光合系統PSI 活性氧的產生[17]。NADPH氧化酶是植物細胞內產生ROS的主要酶之一，而多胺可抑制質膜NADPH氧化酶活性，減少過氧化氫的積累[18]。此外，多胺還可抑制逆境脅迫下DNA的氧化降解[19]。

因此，多胺通過提高植物活性氧清除系統活性來消除活性氧和減少活性氧的生成，保護細胞質膜、蛋白質及核酸等生物大分子，減輕活性氧的傷害、提高植物的逆境抗性。

2.3 多胺是一種植物逆境響應的“信號分子”

植物遭遇逆境脅迫時，感知和傳導逆境信號，啟動脅迫耐性相關基因的表達，主動強化相應的代謝活動來抵御逆境脅迫。代謝組和轉錄組的研究表明，植物的許多代謝物不僅在脅迫耐受中對細胞和生物大分子具有保護功能，還可作為信號分子參與逆境信號轉導，加速植物的逆境響應。

脫落酸（ABA）是植物體內一種重要的“逆境激素”，植物遭遇逆境脅迫時顯著增加內源ABA含量，以調節(jié)其生理應激反應（如氨基酸、可溶性糖以及多胺的積累）和抗性相關基因的表達。研究表明，逆境脅迫下積累的ABA一方面可通過上調多胺合成酶基因ADC、SPDS和SPMS的轉錄水平、強化多胺代謝，增強植物的逆境耐性[20-21];另一方面，植物應答逆境脅迫時，多胺與ABA轉錄水平上形成了“正反饋”調控機制，相互促進彼此的生物合成來共同應對植物逆境脅迫[22]。同時，在二胺氧化酶（Diamine oxidase，DAO）或多胺氧化酶（Polyamine oxidase，PAO）的催化下，多胺可氧化分解產生微量的H2O2和NO，作為信號分子強化細胞逆境脅迫信號的傳導，活化逆境防御反應，從而改善植物逆境抗性[23]。由此可見，多胺代謝與ABA、H2O2、NO這3種信號分子的關系密切，在應對逆境脅迫方面相互關聯、協同作用。

以上研究結果表明，遭遇逆境脅迫時，多胺可充當植物激素作用的媒介，通過與ABA互作，成為“第二信使”，進而調控植物逆境脅迫的防御反應，促進植物逆境抵抗體系的構建。

2.4 多胺對細胞膜離子通道和Ca2+平衡的調節(jié)作用

離子通道指細胞膜上由蛋白質分子組成的、對離子出入細胞有選擇性的孔道，在形成、維持跨膜離子梯度和逆境信號傳遞等生理過程中起著重要作用。Ca2+作為高等植物細胞介導外界信號刺激反應以及調節(jié)多種生理過程的第二信使分子，在植物應答多種脅迫時，可通過激活或抑制細胞膜上的各種離子通道活性，使某些離子形成信號刺激，再通過對這些離子敏感的酶和功能蛋白來改變細胞內原有的代謝模式以及關聯基因的表達水平，從而增強植物逆境抗性。

研究發(fā)現，生理pH下帶正電荷的多胺分子與帶負電荷的離子通道蛋白相互作用，可直接阻塞快、慢液泡通道，從而影響Ca2+的通透性，且阻塞程度與多胺分子攜帶的電荷量成比例（Spm 4+ > Spd 3+ >> Put 2+）[24];多胺還通過與14-3-3蛋白的互作來活化H+-ATPase，影響細胞膜電位，調節(jié)多種類型離子通道的活性[25]。此外，外源多胺處理可抑制Na+/K+的吸入或從液泡流入細胞質，減輕植物鹽脅迫的傷害[26]。遭遇干旱脅迫時，野生型擬南芥積累的精胺（Spm）可激活Ca2+通道，提高細胞的Ca2+濃度，關閉氣孔保水;而與之對應的精胺合成酶spms突變體，則由于精胺不足，導致Ca2+運輸異常缺乏，氣孔關閉失控，于是植株過度失水，對鹽脅迫、干旱脅迫的抗性明顯下降[27]。

以上研究結果表明，在逆境脅迫下，多胺通過調節(jié)細胞膜離子通道和細胞質Ca2+平衡來調控胞質的生理狀態(tài)，減輕逆境脅迫對植物的傷害，提高植物的逆境抗性。

2.5 多胺誘導植物細胞程序性死亡以抵御逆境脅迫

植物遭遇逆境脅迫時，以ROS、Ca2+、NO、水楊酸等為信號因子，在特定部位誘發(fā)植物細胞程序性死亡（Programmmed cell death，PCD），使植物增強對不良環(huán)境的耐性。例如植物遭遇鹽逆境脅迫時，局部根尖細胞通過PCD主動形成一道死細胞屏障，阻止鹽離子過量進入植物體其他組織，避免對植株造成傷害，從而提高植物的耐鹽性[28]。與滲透、鹽、重金屬離子等非生物逆境相比，遭遇病原物、病毒侵染等生物逆境脅迫時的植物PCD表現更為直觀，例如植物抗病反應中病原物侵染處，局部的細胞死亡，即過敏反應（Hypersensitive response，HR）就是PCD 的一種形式，HR可將病原物限制在侵染部位，防止其進一步擴散。

研究發(fā)現，感染煙草花葉病毒（Tobacco mosaic virus，TMV）的煙草組織細胞，其多胺合成酶ODC活性提高了20倍，積累的多胺可抑制煙草植株的TMV感染，提高煙草的抗病性[29];感染TMV的煙草發(fā)生HR時，其DAO和PAO活性明顯增加[30]，說明多胺的氧化分解代謝對HR有促進作用;在大麥對白粉病的HR反應過程中，接種14 d后大麥的多胺含量顯著增加，同時伴隨著多胺合成酶和多胺氧化分解酶活性的增強，誘導PCD及HR反應，增強大麥對白粉病的主動抵抗[31]。因此，植物在遭遇逆境脅迫時，多胺酶促氧化分解產生的H2O2和NO，作為信號因子誘導植物PCD和HR反應，構建抵制病原物“隔離圈”，來增強植物的抗病性。

以上研究結果表明，植物多胺通過誘導、調節(jié)植物PCD、HR，使植物主動適應或抵抗病原的侵染、增強植物的生物逆境抗性。

3 結 ?語

目前，已證實多胺具有增強植物逆境抗性的生理功能，并初步探明了其作用機理。同時，植物多胺的生物合成途徑已被揭示，其生合成關鍵酶基因ADC、ODC、SAMDC、SPDS、SPMS等導入多種植物后，這些關鍵酶基因的過量表達均顯著提高了植物的抗逆性，表明其在作物分子抗性育種方面具有較好的應用前景。

不同植物遭遇不同逆境時，其多胺代謝的變化亦不同，這說明多胺提高植物抗性機理機制的不明點還頗多。在今后的研究中，應以導入多胺合成關鍵酶基因后抗逆性明顯改善的植物作為研究材料，綜合利用轉錄組學（Transcriptomics）、蛋白質組學（Proteomics）和代謝組學（Metabolomics）等研究方法和手段，以便進一步理清多胺逆境脅迫的信號轉導通路，明確其調控基因，解析逆境脅迫響應時的相關代謝途徑以及反應網絡的變化，從分子水平上進一步探索多胺增強植物逆境抗性的機理機制。

目前，關于多胺與植物逆境抗性關系機理機制的研究，多數集中非生物脅迫抗性方面，有關多胺與生物逆境脅迫方面的研究較少，其作用機理亦了解不多，應在今后加強研究。

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（責任編輯：成 ?平）