逄好勝，張會慧，田 野，敖 紅，孫廣玉

(東北林業(yè)大學 生命科學學院，黑龍江 哈爾濱 150040)

不同光強下鹽脅迫對桑樹幼苗葉片活性氧和葉綠素熒光特性的影響

逄好勝，張會慧，田 野，敖 紅，孫廣玉

(東北林業(yè)大學 生命科學學院，黑龍江 哈爾濱 150040)

以桑樹(Morus albaL.)為試驗材料，分別研究了200、500和1 000 μmol·m-2s-1光強下，不同濃度鹽脅迫對桑樹幼苗葉片活性氧(ROS)代謝和葉綠素熒光參數(shù)的影響。結(jié)果表明：桑樹幼苗葉片的ROS代謝和葉綠素熒光特性明顯受到光強的影響。200 μmol·m-2s-1和500 μmol·m-2s-1下，超氧化物歧化酶(SOD)和抗壞血酸過氧化物酶(APX)有效降低了桑樹幼苗葉片中的超氧陰離子(O2·-)和H2O2，且葉綠素熒光參數(shù)也沒有發(fā)生明顯變化，因此，弱光下桑樹幼苗葉片抗氧化系統(tǒng)功能的增強在防止鹽脅迫誘導的PSⅡ光抑制方面發(fā)揮了重要的作用。1 000 μmol·m-2s-1下，隨著鹽濃度的增加，桑樹幼苗葉片O2·-大量產(chǎn)生，相應SOD活性增強，SOD的歧化作用導致了H2O2含量大量增加，同時在強氧化脅迫下，葉綠體內(nèi)清除H2O2的APX活性卻受到抑制，葉綠體內(nèi)過量的H2O2可能破壞了電子傳遞鏈上的電子傳遞，并且PSⅡ發(fā)生了明顯的光抑制。因此強光是引起鹽脅迫下桑樹幼苗葉片PSⅡ光抑制的重要原因之一，而強光引起鹽脅迫下PSⅡ光抑制與ROS的代謝紊亂有關(guān)。

桑樹；光強；鹽脅迫；活性氧；葉綠素熒光

桑樹Moros albaL.較耐鹽堿，特別是對中性鹽抗性較強[1]，近年來在松嫩鹽堿地種植桑樹進行生態(tài)恢復和桑糧間作促進農(nóng)民增收的模式已經(jīng)初見成效[2]。植桑不僅可以發(fā)展桑蠶業(yè)，桑樹葉片因其豐富的蛋白含量，還是一種優(yōu)良的飼料添加劑[3-4]，桑樹在種植過程中多采用育苗移栽的方式，新移栽到鹽堿地的桑樹幼苗，由于移栽過程傷根以及幼苗對光照、溫度和濕度等新生境的適應能力較差，鹽堿地桑樹在移栽初期經(jīng)常發(fā)現(xiàn)強光灼傷現(xiàn)象，桑樹幼苗的移栽成活率降低、緩苗期較長。光是植物進行光合作用的基礎，在一定范圍內(nèi)光強的增加會提高植物的光合速率，但當植物吸收的光能超過光合作用所能利用的能量時，隨著光強的增加就會出現(xiàn)過剩光能而會損傷光合機構(gòu)[5]，造成光抑制，甚至光氧化和光破壞。在逆境下，植物對光的利用能力降低，光也是引逆境下起植物光抑制、阻礙植物正常生長發(fā)育的重要原因之一[6-7]。逆境下過強的光能會引起植物光合速率的降低[8]，光合色素降解以及活性氧代謝紊亂[9]和膜質(zhì)過氧化[10]等，因此，光在植物的光合作用中是一把雙刃劍。為探明鹽堿地桑樹幼苗光合生理特性對光強的適應能力，本試驗以一年生“青龍?！睂嵣酌鐬樵囼灢牧希芯苛瞬煌鈴娤蔓}脅迫對桑樹幼苗活性氧(ROS)代謝和葉綠素熒光參數(shù)的影響，以期探明鹽脅迫下桑樹幼苗對光強的適應能力，為指導桑樹在鹽堿地區(qū)的合理生產(chǎn)提一些基礎數(shù)據(jù)。

1 材料與方法

1.1 試驗材料

試驗于2012年3～5月在東北林業(yè)大學植物生理實驗室進行。供桑樹品種為“青龍?！保N子由中國黑龍江省蠶業(yè)研究所。3月初播種，培養(yǎng)基質(zhì)為充分混勻的草炭土和蛭石，比例2∶1(v/v)。在溫度 25 ℃、光強 200 μmol·m-2s-1、光周期12 h/12 h(光/暗)光照培養(yǎng)架上培養(yǎng)，常規(guī)苗期管理。幼苗株高約10 cm時將幼苗從培養(yǎng)基質(zhì)中拔出，洗凈根系表面的培養(yǎng)基質(zhì)，放入1/2 Hoagland溶液中進行水培，放在與育苗環(huán)境一致的條件下培養(yǎng)30 d，每隔5 d更換一次培養(yǎng)液。

1.2 試驗處理

2012年5月10日將長勢相對一致的桑樹幼苗分別放在分別含有0、50、100和200 mmol·L-1NaCl的1/2 Hoagland溶液中進行鹽激處理，每個處理15株，將各鹽濃度處理的幼苗平均分為3組，即為3個處理(處理A、處理B和處理C)，每組5株。其中處理A幼苗放在光強200 μmol·m-2s-1的白熾燈下培養(yǎng)，處理B幼苗放在光強500 μmol·m-2s-1的微波硫燈下培養(yǎng)，處理C幼苗放在光強1000 μmol·m-2s-1的LED照明燈下培養(yǎng)。由于白熾燈和微波硫燈為熱光源，并且二者在發(fā)光時散發(fā)的熱量不同，而LED照明燈為冷光源，因此為消除光源引起的溫度不同，試驗材料放置在距離光源1 m處。3種光源的光周期均設定為12/12 h(光/暗)，試驗材料在進行鹽和不同光處理48 h后進行活性氧、抗氧化酶和葉綠素熒光參數(shù)的測定。

1.3 測定項目和方法

1.3.1 活性氧含量和抗氧化酶活性的測定

1.3.2 葉綠素熒光參數(shù)的測定

于9:00～11:00采用便攜式脈沖調(diào)制熒光儀FMS-2（Hansatch公司，英國）測定各處理植株幼苗倒數(shù)第2片完全展開葉片的實際光化學效率（ФPSⅡ）和電子傳遞速率（RETR）；然后將各處理桑樹幼苗葉片進行0.5 h暗適應后測定其初始熒光（Fo）、最大熒光（Fm）、PSⅡ最大光化學效率（Fv/Fm）和PSⅡ潛在光化學活性（Fv/Fo）等。葉片的測定部位選擇從葉基部數(shù)第3與第4葉脈之間，距離主葉脈2 cm左右處，每次測定重復5次。

1.4 數(shù)據(jù)處理和統(tǒng)計方法

運用Excel軟件對試驗數(shù)據(jù)進行統(tǒng)計分析，圖中數(shù)據(jù)為5次重復的平均值±標準差(SE)。

2 結(jié)果與分析

2.1 不同光強下鹽脅迫對桑樹幼苗葉片產(chǎn)生速率和H2O2含量的影響

圖1中可以看出，鹽濃度在0～50 mmol·L-1時，3種光強下桑樹幼苗葉片的產(chǎn)生速率沒有發(fā)生明顯變化，并且處理之間也無明顯差異，但H2O2含量卻呈增加趨勢，特別是處理C增加更為明顯。當鹽濃度大于50 mmol·L-1時，3種光強下桑樹幼苗葉片產(chǎn)生速率和H2O2含量均隨著鹽濃度的增加均呈明顯上升趨勢，但不同光強下的增加幅度明顯不同，處理C的增加幅度明顯大于處理B和處理A，處理A增加幅度最小。當鹽濃度增加到 200 mmol·L-1時，處理 C 的產(chǎn)生速率分別高于處理A和處理B61.43%和29.14%，H2O2含量分別高于處理A和處理B 60.62%和35.96%。

圖1 不同光強下鹽脅迫對桑樹幼苗葉片產(chǎn)生速率和H2O2含量的影響Fig.1 Effects of salt stress under different light intensity on production rate of · and H2O2 contents in leaves of mulberry seedlings

2.2 不同光強下鹽脅迫對桑樹幼苗葉片SOD和APX活性的影響

圖2 中可以看出，隨著鹽濃度的增加，3種光強下桑樹幼苗葉片的SOD活性均呈先增加后降低的趨勢，并且其活性的最大值均出現(xiàn)在鹽濃度為100 mmol·L-1時，低于 100 mmol·L-1的鹽濃度下，處理C的SOD活性始終大于處理A和處理B，但當鹽濃度超過100 mmol·L-1時，處理C的SOD活性卻下降到處理A和處理B的水平。隨著鹽濃度的增加，處理A和處理B的APX活性也呈先增加后降低的趨勢，處理B的APX活性峰值出現(xiàn)在鹽濃度為50 mmol·L-1時，而處理A峰值卻出現(xiàn)在鹽濃度為100 mmol·L-1時，與處理A和處理B不同，處理C的APX活性隨著鹽濃度的增加始終呈降低趨勢，并且在不同鹽濃度下處理C的APX活性也明顯小于處理A和處理B。

圖2 不同光強下鹽脅迫對桑樹幼苗葉片SOD活性和APX活性的影響Fig.2 Effects of salt stress under different light intensity on SOD and APX activity in leaves of mulberry seedlings

2.3 不同光強下鹽脅迫對桑樹幼苗葉片ФPSⅡ和RETR的影響

圖3 可以看出，不同濃度鹽脅迫下，處理A桑樹幼苗葉片的ФPSⅡ明顯高于處理B和處理C，并且隨著鹽濃度的增加，其降低幅度也明顯小于處理B和處理C。隨著鹽濃度的增加，處理A和處理B的RETR較低，并且其降低幅度也較小，0～100 mmol·L-1鹽脅迫下，處理C的RETR均明顯高于處理A和處理B，但處理C的RETR隨鹽濃度的升高降低幅度卻較大，并且當鹽濃度增加到200 mmol·L-1時，處理C的RETR降低到分別低于處理A和處理B 68.54%和70.51%的水平。

2.4 不同光強下鹽脅迫對桑樹幼苗葉片F(xiàn)o和Fm的影響

圖4可以看出，隨著鹽濃度的增加3種光強下桑樹幼苗葉片的Fo均呈增加趨勢，而Fm則呈明顯的降低趨勢，但3種光強下Fo和Fm的變化幅度卻明顯不同，當鹽濃度為0 mmol·L-1時，3種光強下桑樹幼苗葉片的Fo和Fm之間均無明顯差異，但隨著鹽濃度的增加，處理C的Fo增加幅度和Fm的降低幅度均明顯大于處理A和處理B，處理A桑樹幼苗葉片的Fo和Fm變化幅度最小。

2.5 不同光強下鹽脅迫對桑樹幼苗葉片F(xiàn)v/Fm和Fv/Fo的影響

圖3 不同光強下鹽脅迫對桑樹幼苗葉片ФPSⅡ和RETR的影響Fig.3 Effects of salt stress under different light intensity on ФPSⅡ and RETR in leaves of mulberry seedlings

圖4 不同光強下鹽脅迫對桑樹幼苗葉片F(xiàn)o和Fm的影響Fig.4 Effects of salt stress under different light intensity on Fo and Fm in leaves of mulberry seedlings

圖5 可以看出，當鹽濃度在0～100 mmol·L-1時，處理A桑樹幼苗葉片的Fv/Fm和Fv/Fo均沒有發(fā)生明顯變化，當鹽濃度增加到200 mmol·L-1時，F(xiàn)v/Fm和Fv/Fo才呈小幅度的降低；處理B和處理C桑樹幼苗葉片的Fv/Fm和Fv/Fo隨著鹽濃度的增加呈明顯的降低趨勢，并且處理C降低更為明顯，當鹽濃度達200 mmol·L-1時，處理C桑樹幼苗葉片的Fv/Fm和Fv/Fo分別降低到了0.23和0.36，1 000 μmol·m-2s-1的強光下明顯加劇了鹽脅迫引起的桑樹幼苗葉片的光抑制。

圖5 不同光強下鹽脅迫對桑樹幼苗葉片F(xiàn)v/Fm和Fv/Fo的影響Fig.5 Effects of salt stress under different light intensity on Fv/Fm and Fv/Fo in leaves of mulberry seedlings

3 討 論

逆境下植物細胞內(nèi)的ROS的爆發(fā)多為光合作用介導的，當光合電子傳遞鏈中的電子過剩時，過剩電子就會攻擊細胞內(nèi)游離的O2分子形成O2·-[4]。本試驗中，隨著鹽濃度的升高，桑樹幼苗葉片的實際光化學效率(ФPSⅡ)和電子傳遞速率(RETR)降低，電子傳遞明顯受阻(圖3)，電子傳遞鏈中過剩的電子激活了細胞中游離O2誘導了的產(chǎn)生（圖1），為降低對桑樹幼苗葉片的氧化傷害，細胞內(nèi)清除的SOD活性相應增強(圖2)。在濃度0～50 mmol·L-1的鹽脅迫下，3種光強處理下桑樹幼苗葉片的SOD活性均呈增加趨勢，特別是1 000 μmol·m-2s-1光強處理增加更為明顯，因此3種光強下桑樹幼苗葉片中的產(chǎn)生速率并沒有明顯增加，即在低濃度的鹽脅迫下，SOD活性的增加有效降低了桑樹幼苗葉片中產(chǎn)生速率；但當鹽濃度在50～100 mmol·L-1時，雖然桑樹幼苗葉片的SOD活性也呈增加趨勢，但SOD不足以有效清除細胞內(nèi)的，產(chǎn)生速率增加；當鹽濃度超過100 mmol·L-1后，桑樹幼苗葉片的SOD活性反而呈降低趨勢，導致產(chǎn)生速率增加更為明顯。不同濃度的鹽脅迫下，1 000 μmol·m-2s-1光強下桑樹幼苗葉片的產(chǎn)生速率明顯大于200 μmol·m-2s-1和 500 μmol·m-2s-1時，說明較高的光強增加了鹽脅迫下的產(chǎn)生，既然的產(chǎn)生主要是由于光合電子傳遞鏈中電子過剩的結(jié)果，那么鹽脅迫下強光加劇的產(chǎn)生原因可能是強光下P680捕獲的光量子增加，電荷分離速率增大，電子傳遞鏈的壓力增加，電子傳遞受阻所致；也有可能與強光下植物的暗反應利用同化力(ATP和ADPH)的能力降低，同化力的大量積累反饋抑制了光合電子傳遞鏈中的電子傳遞有關(guān)。

植物細胞中的H2O2來源大部分都是由SOD歧化產(chǎn)生的[16]，· 的生成位于類囊體膜內(nèi)，但大多數(shù)的在擴散出類囊體膜之前就被SOD催化為H2O2和。本試驗中，隨著鹽誘導的爆發(fā)和SOD活性的增強，桑樹幼苗葉片中的H2O2含量明顯增加(圖1)。在植物的葉綠體中并不存在清除H2O2的過氧化氧酶(CAT)，高等植物的葉綠體內(nèi)H2O2是由抗壞血酸過氧化物酶(APX)清除的[18-19]，但有研究認為植物葉綠體內(nèi)的APX對極端逆境下產(chǎn)生的過量ROS極其敏感[20]，嚴重氧化脅迫下當ROS含量過高時，APX活性降低[21]，因此，在植物的葉綠體內(nèi)，抑制植物光合作用的ROS主要為H2O2。本試驗中，隨著鹽濃度的增加，200和 500 μmol·m-2s-1光強下桑樹幼苗的APX活性均呈先增加后降低的趨勢，而1 000 μmol·m-2s-1光強下桑樹幼苗的APX活性則始終呈降低趨勢，說明強氧化脅迫下桑樹幼苗葉片的APX活性明顯降低，清除葉綠體內(nèi)H2O2的能力減弱，特別是 1 000 μmol·m-2s-1光強下，當鹽濃度達200 mmol·L-1時，APX基本失活，ROS清除能力的降低導致H2O2的積累。

研究表明，葉綠體內(nèi)過量的H2O2會通過金屬催化的Haber-Weiss反應生成高度活潑、破壞極強的羥基自由基(·OH)[22]，·OH會破壞放氧復合體(OEC)的構(gòu)成亞基并且妨礙其周轉(zhuǎn)而降低PSⅡ的功能[23]。本試驗中，1 000 μmol·m-2s-1光強下由于APX的鈍化，葉綠體內(nèi)H2O2的積累明顯降低了鹽脅迫下桑樹幼苗葉片PSⅡ的功能，阻礙了電子傳遞鏈的正常生理功能。但有研究認為，單純的鹽脅迫或在弱光下鹽脅迫并不會引起植物發(fā)生光抑制[24]，鹽脅迫下，強光會進一步降低植物的光合作用[25]，當鹽脅迫與強光脅迫交互作用時，植物葉片發(fā)生光抑制，甚至光氧化或光漂白死亡，強光是鹽脅迫下植物發(fā)生光抑制的直接誘因[26]。本試驗得到了相似的結(jié)果，由于RETR和ФPSⅡ主要受光強的決定，因此 200 μmol·m-2s-1和500 μmol·m-2s-1光強下，由于桑樹幼苗葉片吸收的光量子較少，電子傳遞鏈的壓力較小，桑樹幼苗葉片的Fv/Fm和Fv/Fo僅在鹽濃度增加到200 mmol·L-1時才呈小幅度的降低，并且隨著鹽濃度的增加，桑樹幼苗葉片F(xiàn)o的增加幅度和Fm的降低幅度也明顯小于光強為1 000 μmol·m-2s-1時，因此，弱光下并沒有引起鹽脅迫對桑樹幼苗葉片的PSⅡ光抑制。但在1 000 μmol·m-2s-1光強下，桑樹幼苗葉片的RETR和ФPSⅡ明顯高于光強為 200 μmol·m-2s-1和500 μmol·m-2s-1時，但隨著鹽濃度的增加，RETR和ФPSⅡ的降低幅度較大，并且當鹽濃度增加到200 mmol·L-1時桑樹幼苗葉片的RETR已降低到低于200 μmol·m-2s-1和 500 μmol·m-2s-1光強水平，另外，1 000 μmol·m-2s-1光強下桑樹幼苗葉片的Fm、Fv/Fm和Fv/Fo也呈極顯著的降低趨勢，桑樹幼苗葉片發(fā)生了明顯的PSⅡ光抑制，結(jié)合強光下葉片ROS和保護酶活性的變化結(jié)果可以發(fā)現(xiàn)，強光下加劇鹽脅迫下桑樹幼苗葉片光抑制的原因可能與ROS的增加有關(guān)。

綜上所述，鹽脅迫下，桑樹幼苗葉片的ROS代謝和葉綠素熒光特性明顯受光強的影響。200 μmol·m-2s-1和 500 μmol·m-2s-1的光強下，桑樹幼苗葉片抗氧化系統(tǒng)功能的增強在減輕鹽脅迫誘導的PSⅡ光抑制方面發(fā)揮了重要的作用。但在1 000 μmol·m-2s-1的光強下，隨著鹽濃度的增加，桑樹幼苗葉片大量產(chǎn)生，相應SOD活性增強，但在SOD的作用生成了大量的H2O2，而此時清除H2O2的APX活性卻受到了抑制，從而導致PSⅡ發(fā)生了光抑制。

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Effects of salt stress with different light intensity on active oxygen and chlorophyll fl uorescence characteristics in leaves ofMoros albaL seedlings

PANG Hao-sheng, ZHANG Hui-hui, TIAN Ye, AO Hong, SUN Guang-yu
(College of Life Science, Northeast Forest University, Harbin 150040, Heilongjiang, China)

By taking the seedlings ofMorus albaL as the tested materials, the effects of the stresses of different concentration salt on reactive oxygen species (ROS) and chlorophyll fl uorescence characteristics under different light intensities (200, 500 and 1000 μmol·m-2s-1)were studied. The superoxide anion (O2·-) and H2O2in leaves of mulberry seedlings were obviously decreased by superoxide dismutase(SOD) and ascorbate peroxidase (APX), and the chlorophyll fluorescence parameters did not change obviously under 200 and 500 μmol·m-2s-1; therefore, the enhancement of antioxidant system function in leaves of mulberry seedlings played an important effect on preventing salt-induced of PS Ⅱ photoinhibition under weak light; As the increase of salt concentration, the O2·-contents abundantly produced, and the correspondingly SOD activities enhanced under 1000 μmol·m-2s-1; the dismutation of SOD led to H2O2content increased signif i cantly; meanwhile, APX activities which were mainly responsible for eliminating H2O2were inhibited in chloroplasts under strong oxidative stress, the excessive H2O2in chloroplasts possible damaged electron transports in the electron transport chain,and led to obvious PSⅡ photoinhibitions; hence, the high light was an important cause of PSⅡ photoinhibition in leaves of mulberry seedlings inducing by salt stress; however, PSⅡ photoinhibition caused by high light under salt stress were related to the metabolic disturbance of ROS.

Moros albaL seedlings; active oxygen in leaves; chlorophyll fl uorescence characteristics; illumination intensity; salt stress

S718.43

A

1673-923X(2014)08-0042-06

2013-10-15

國家科技支撐項目（2011BAD08B02-3）；國家自然科學基金（30771746，31070307）；黑龍江省自然科學基金重點項目（ZD201105）共同資助

逄好勝（1991-），男，山東青島人，碩士研究生，主要從事植物生理生態(tài)學研究；E-mail：haoshengpang@sina.cn

孫廣玉（1963-），男，黑龍江巴彥人，教授，博士生導師，主要從事植物生理生態(tài)學研究；E-mail：sungy@vip.sina.com

[本文編校：吳 彬]