白坤棟, 蔣得斌, 萬賢崇

(1. 廣西壯族自治區(qū)中國科學(xué)院廣西植物研究所，桂林 541006；2.中國林業(yè)科學(xué)研究院林業(yè)新技術(shù)研究所, 北京 100091；3. 廣西貓兒山國家級自然保護區(qū)管理局, 桂林 541316)

廣西貓兒山不同海拔常綠樹種和落葉樹種光合速率與氮的關(guān)系

白坤棟1,2, 蔣得斌3, 萬賢崇2,*

(1. 廣西壯族自治區(qū)中國科學(xué)院廣西植物研究所，桂林 541006；2.中國林業(yè)科學(xué)研究院林業(yè)新技術(shù)研究所, 北京 100091；3. 廣西貓兒山國家級自然保護區(qū)管理局, 桂林 541316)

分析廣西貓兒山不同海拔常綠和落葉樹種的光合作用-氮關(guān)系，探討光合氮利用效率(PNUE)是否受到葉片習(xí)性和海拔的影響。落葉樹種的PNUE都顯著高于常綠樹種，這與前者有較低的比葉重(LMA)和較高的單位葉重光合速率(Amass)、氮含量和氣孔導(dǎo)度(gs)有密切關(guān)系。高海拔樹種的PNUE顯著低于中低海拔樹種的PNUE，這與前者較高的LMA和較低的Amass和gs相關(guān)。PNUE和相關(guān)的葉片特征的主成分分析表明常綠-落葉樹種和低海拔-中海拔-高海拔樹種的分布是一個自然過渡的過程。此外，PNUE與土壤碳：氮比沒有顯著相關(guān)性，但與年均溫正相關(guān)，這表明溫度氣候是調(diào)節(jié)PNUE沿海拔變化的主要環(huán)境因素。因此，這種葉片習(xí)性和溫度氣候調(diào)節(jié)的PNUE變化可能是調(diào)節(jié)貓兒山常綠樹種沿海拔形成雙峰分布的一種機制。

常綠樹種；落葉樹種；光合氮利用效率；海拔；雙峰分布

植物葉片氮含量(N)是一個影響光合速率(A)的重要因素，這是因為葉片大部分的N分配到了光合機構(gòu)當(dāng)中[1]。在同一生境或不同生境中植物的A-N關(guān)系都普遍維持正相關(guān)關(guān)系[2- 3]。A和N的比值(即光合氮利用效率,PNUE)在植物之間可以達到100倍以上的差異[2]，因此PNUE常被看作是一個描述植物葉片營養(yǎng)經(jīng)濟、生理和策略的重要的葉片特征[2,4- 6]。過去許多探討同一生境內(nèi)植物之間PNUE差異的研究表明，C4植物比C3植物有較高的PNUE，草本植物比木本植物有較高的PNUE，落葉植物比常綠植物有較高的PNUE[5,7- 10]。低PNUE的植物一般比高PNUE的植物有較高的比葉重(LMA)[6,11]，這是因為較高的LMA可以通過增加二氧化碳擴散的阻力、減少葉片透射光的比率和增加分配到非光合組分的N比率來降低PNUE[2,6]。另一方面，樹種之間PNUE的差異對樹種在不同生境間的競爭分布有重要的影響。在全球范圍內(nèi)，進化上低PNUE的樹種會在土壤貧瘠的生境或者低溫的環(huán)境占優(yōu)勢而高PNUE會在干擾程度高或者土壤肥沃的生境中占優(yōu)勢，這種環(huán)境造成的PNUE分化是長期自然選擇的結(jié)果[3,6,12]。

廣西貓兒山(25°50′N,101°49′E)位于我國中亞熱帶，是桂林漓江水源的源頭所在地。與東亞的熱帶地區(qū)常綠植物沿海拔的分布特征相似[13]，貓兒山常綠植物沿海拔呈現(xiàn)明顯的雙峰分布[14- 16]。在海拔1300m 以下，常綠植物占優(yōu)勢。在海拔1300—1800m的中山地帶分布著水青岡占優(yōu)勢的落葉林帶。在海拔1800m 以上，常綠植物重新占據(jù)優(yōu)勢。根據(jù)貓兒山綜合科學(xué)考察報告，氣候類型隨著海拔的增加依次為山地亞熱帶氣候、山地暖溫帶氣候和山地中溫帶氣候，土壤表土有機質(zhì)和氮含量隨著海拔的增加而增多，這意味著常綠植物沿著海拔形成雙峰分布可能與氣候和土壤基質(zhì)的變化有密切的關(guān)系[14,16]。盡管這些樹種分布和環(huán)境之間有密切的關(guān)系，但至今尚未見是否樹種間PNUE差異參與調(diào)節(jié)樹種海拔分布的研究報道。本研究分析貓兒山不同海拔共生的常綠和落葉樹種的A-N關(guān)系，本研究擬解決的關(guān)鍵科學(xué)問題是：(1)PNUE是否受到葉片習(xí)性和海拔的影響？(2)PNUE與其它葉片特征有何關(guān)聯(lián)？這些問題的探討可以揭示A-N關(guān)系在貓兒山常綠植物沿海拔形成雙峰分布中的作用，為我國亞熱帶山地森林生物多樣性的形成以及預(yù)測這類森林葉片營養(yǎng)經(jīng)濟、生理和生活史策略提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料和方法

1.1 樣地描述和樹種選擇

研究樣地在廣西貓兒山3種典型的森林中，即低海拔的山地亞熱帶氣候下的常綠闊葉林、中海拔的山地暖溫帶氣候下的水青岡混交林和高海拔的山地中溫帶氣候下鐵杉混交林。根據(jù)貓兒山自然保護區(qū)九牛塘氣象觀測站(1200m)的觀測記錄，區(qū)域年均溫12.8℃，月均最高最低溫差為19.8℃，年降水量2510mm[16]。低海拔常綠闊葉林樣地(海拔約為900m)的土壤基質(zhì)為山地紅壤，表層土(0—20cm)有機碳和全氮分別為4.33%和0.34%，年均溫為14.1℃，選擇的常綠樹種是羅浮栲、細枝栲、木荷和華東潤楠，選擇的落葉樹種是楓香、擬赤楊、君遷子和光皮樺。中海拔水青岡混交林樣地(海拔約為1500m)的土壤基質(zhì)為山地黃棕壤，表層土有機碳和全氮分別為9.74%和0.52%，年均溫為11.5℃，選擇的落葉樹種是亮葉水青岡、青榨槭、缺萼楓香和鐘萼木，選擇的常綠樹種是鐵錐栲、曼青岡、桂南木蓮和銀木荷。高海拔鐵杉混交林樣地(海拔約為1900m)的土壤基質(zhì)是泥炭土，表層土有機碳和全氮分別為16.23%和0.93%，年均溫為8.1℃，選擇的常綠樹種是南方鐵杉、褐葉青岡、厚葉杜鵑和包石櫟，選擇的落葉樹種是白蠟樹、中華槭和紅葉木姜子。三類森林所選代表樹種總共23種，來自于13個科，其中殼斗科的7個樹種是這些森林的主要優(yōu)勢種(表1)。

1.2 實驗方法

在2010年和2011年夏季(7—8月)用LI- 6400氣體交換測定儀測定葉片光合特征。由于森林類型和物候是冠層樹種決定的，選擇冠層的樣樹進行采樣，每個樹種選擇3—5株。所選樣樹平均株高超過12m，野外條件難以直接測定這些樣樹枝條葉片的光合作用，故采取離體測定[17- 18]，利用高枝剪剪下枝條并迅速插入水中減少水分蒸騰的影響。單位葉面積的光合速率(Aarea)和氣孔導(dǎo)度(gs)測定的時間是晴天9：30—11：30之間進行，測定過程中保持葉片的環(huán)境因子適宜且相對穩(wěn)定。測定時葉室溫度為20—25℃，二氧化碳濃度為380μmol m-2s-1，光強為1500μmol m-2s-1，預(yù)備實驗表明此時光強對所有測定的植物而言都達到飽和光之上，且并未對植物的光合作用產(chǎn)生抑制作用。氣體交換測定完畢后，葉片就收集下來測定LMA(葉片干重/葉片面積)和N含量[19]。隨后，單位葉重的光合速率(Amass)由Aarea/LMA計算，而PNUE則由Amass/N計算。

表1 貓兒山不同海拔研究樹種的生境特征、拉丁名、科名和葉片習(xí)性

1.3 數(shù)據(jù)處理

為了滿足正態(tài)分布和方差齊性，所有變量都轉(zhuǎn)化成對數(shù)形式(log10)。采用雙因素方差分析(two-way ANOVA)葉片習(xí)性和海拔對葉片特征的影響。用主成分分析(PCA)葉片特征的多元關(guān)聯(lián)，并用多元方差分析(MANOVA)檢驗最初兩個主成分樹種分數(shù)是否受到葉片習(xí)性或者海拔的影響。利用標(biāo)準主軸(SMA)回歸分析葉片特征之間的關(guān)系以及不同葉片習(xí)性和不同海拔之間回歸關(guān)系斜率和截距的差異。此外，PNUE與年均溫和土壤碳：氮比的關(guān)系也用SMA回歸分析。所有數(shù)據(jù)的統(tǒng)計、分析和作圖采用SPSS12.0、SMART 2.0和SigmaPlot10.0等軟件完成。

2 結(jié)果和分析

6個葉片特征在所有樹種之間的變化幅度為2—8倍，而且這些特征都不同程度受到葉片習(xí)性和海拔的影響(表2和表3)。LMA平均值113 g/m2，范圍是52—227g/m2；常綠樹種和高海拔樹種有顯著較高的LMA。N的平均值2.43%，范圍是1.70%—3.48%；落葉樹種有顯著較高的N，但是不同海拔之間的N沒有顯著差異。Amass的平均值123 nmol g-1s-1,范圍是29—234 nmol g-1s-1；落葉樹種和中海拔樹種有顯著較高的Amass。Aarea的平均值11.8μmol m-2s-1, 范圍是6.6—16.9μmol m-2s-1；落葉樹種有顯著較高的Aarea，但是不同海拔之間的Aarea沒有顯著差異。gs的平均值184mmol m-2s-1, 范圍是66—292mmol m-2s-1；常綠樹種和高海拔樹種有顯著較低的gs。PNUE平均值69μmol mol-1s-1, 范圍是66—292μmol mol-1s-1；常綠樹種和高海拔樹種有顯著較低的PNUE。

表2貓兒山不同海拔常綠和落葉樹種葉片特征的平均值±標(biāo)準差(n=3—5)和多元方差分析結(jié)果

Table2Mean±SD(n=3—5)ofleaftraitsandtheresultsofthemultivariateanalysisofvariance(MANOVA)forevergreenanddeciduoustreespeciesatdifferentaltitudesonMao′erMountain

海拔Altitude樹種Species比葉重LMA/(g/m2)氮含量N/%單位葉重的光合速率Amass/(nmolg-1s-1)單位葉面積的光合速率Aarea/(μmolm-2s-1)氣孔導(dǎo)度gs/(mmolm-2s-1)光合氮利用效率PNUE/(μmolmol-1s-1)低海拔羅浮栲141±52.27±0.1172±310.1±0.6106±744±4Lowaltitude細枝栲127±32.07±0.1171±69.0±0.7115±648±9木荷112±41.97±0.10113±512.7±1.1138±980±7華東潤楠132±62.11±0.0988±311.6±0.5129±758±6楓香72±42.39±0.04151±810.9±0.6157±1489±4擬赤楊87±22.63±0.07194±716.9±0.3253±12103±8君遷子88±23.48±0.16179±815.7±0.4239±1072±6光皮樺78±32.84±0.09186±514.5±0.8199±892±7常綠平均128±122.11±0.1286±2010.9±1.6122±1558±16落葉平均81±82.84±0.47178±1914.5±2.6212±4389±13中海拔亮葉水青岡52±32.57±0.12234±1212.1±0.5292±11127±11Middle青榨槭69±52.44±0.15120±78.2±0.4203±1369±10altitude缺萼楓香59±22.46±0.08179±1110.5±0.8233±9102±8鐘萼木75±42.68±0.13216±1516.1±1.1253±15113±6鐵錐栲145±122.14±0.0882±711.9±0.9196±1254±6曼青岡98±92.23±0.07129±612.7±0.5135±581±4桂南木蓮116±62.11±0.16104±912.1±0.8172±769±7銀木荷110±42.07±0.1191±510.0±0.6177±1062±6常綠平均117±202.14±0.07102±2011.6±1.2170±2566±12落葉平均63±102.54±0.11187±5011.7±3.3245±37103±25高海拔南方鐵杉227±141.70±0.0829±36.6±0.266±624±2Highaltitude褐葉青岡167±122.16±0.2163±510.5±0.5112±741±2厚葉杜鵑192±132.23±0.1045±48.7±1.3115±628±4包石櫟181±82.02±0.1256±510.1±1.192±439±3白蠟樹110±93.16±0.08129±914.2±1.2285±1667±6中華槭79±83.24±0.09154±912.2±1.5228±1257±7紅葉木姜子92±62.91±0.07140±712.8±0.8254±1869±3常綠平均192±262.03±0.2448±159.0±1.896±2333±8落葉平均94±163.10±0.17151±2114.0±1.8256±2864±13

表3 貓兒山不同海拔常綠和落葉樹種葉片特征的雙因素方差分析結(jié)果

PCA表明最初的兩個主成分解釋了這6個葉片特征90.1%的總變異，其中主成分1(PC1)解釋了79.3%而主成分2(PC2)解釋了10.8%(表4)。MANOVA表明葉片習(xí)性和海拔對PC1和PC2有顯著影響(表4)，這意味著常綠和落葉樹種之間或者不同海拔樹種之間的差別可以通過樹種分數(shù)在PC1和PC2的二維圖上區(qū)分出來。這種二維圖表明常綠-落葉樹種或者不同海拔樹種在兩個主成分上有一定的重疊，這反映了常綠-落葉樹種或者低海拔-中海拔-高海拔樹種的分布是一種自然的過渡(圖1)。

表4因子負荷、特征值、解釋的方差百分比和最初兩個主成分的多元方差分析(MANOVA)檢驗

Table4Factorloading,eigenvalues,andthepercentageofvarianceexplained,andthemultivariateanalysisofvariance(MANOVA)testsofthefirsttwoprincipalcomponents

變量Variable主成分1PC1主成分2PC2比葉重LMA-0.8960.375氮含量N0.7940.490單位葉重的光合速率Amass0.989-0.118單位葉面積的光合速率Aarea0.8040.364氣孔導(dǎo)度gs0.9300.088光合氮利用效率PNUE0.9160.340特征值Eigenvalues4.760.65解釋的方差百分比%ofvariance/%79.310.8累計百分比Cumulative/%79.390.1對葉片習(xí)性的多元方差分析檢驗MANOVAtestsforleafhabitsFPWilk'sLambda20.4lt;0.001對海拔的多元方差分析檢驗MANOVAtestsforaltitudesFPWilk'sLambda4.80.003

圖1 對常綠和落葉樹種和3個海拔的最初兩個主成分的主成分分析Fig.1 Principal component analysis for evergreen species (closed circles) and deciduous species (open circles) and the three altitudes for the first two components

SMA回歸分析表明，6個葉片特征之間是高度相關(guān)聯(lián)的(表5)。所有樹種的Amass與LMA負相關(guān)而與N、Aarea、gs和PNUE正相關(guān)。由于Amass=Aarea/LMA，但是Aarea不受海拔的影響而且受到葉片習(xí)性的影響弱于Amass，因此Amass同時受到葉片習(xí)性和海拔的顯著影響主要是受到LMA的調(diào)節(jié)，即常綠樹種和高海拔樹種較低的Amass是與其較高的LMA有密切關(guān)系(表3和表5)。Amass-N關(guān)系斜率和截距分別是3.01和0.91。常綠樹種比落葉樹種有較高的Amass-N關(guān)系斜率(P=0.012)，這意味著相同Amass的情況下常綠樹種需要投入更多的N，從而導(dǎo)致常綠樹種有較低的PNUE(圖2)。中海拔樹種有顯著較大的Amass-N關(guān)系截距(Plt;0.001)，這意味著在相同N的情況下中海拔樹種有較高的Amass，從而導(dǎo)致中海拔樹種有較高的PNUE(圖2)。PNUE-LMA的負相關(guān)和PNUE-gs的正相關(guān)關(guān)系進一步說明PNUE受到了葉片結(jié)構(gòu)和氣孔的調(diào)節(jié)(表5和圖3)。此外，PNUE與環(huán)境因子有密切的關(guān)系。PNUE與年均溫顯著正相關(guān)，但與土壤碳：氮比無顯著相關(guān)性(圖4)。

表5貓兒山不同海拔所有樹種葉片比葉重(LMA)、單位葉重的光合速率(Amass)、氮含量(N)、單位葉面積的光合速率(Aarea)、氣孔導(dǎo)度(gs)和光合氮利用效率(PNUE)之間的標(biāo)準主軸回歸分析

Table5Standardizedmajoraxisregressionanalysisamongleafmassperarea(LMA),nitrogencontent(N),photosyntheticratepermass(Amass),photosyntheticrateperarea(Aarea),stomatalconductance(gs)andphotosyntheticnitrogenuseefficiency(PNUE)acrosstreespeciesatdifferentaltitudesonMao′erMountain

log(LMA)log(Amass)log(N)log(Aarea)log(gs)log(PNUE)log(LMA)-0.72;3.49-2.17;2.85-1.70;3.83-0.96;4.16-0.91;3.66log(Amass)0.86***3.01;0.912.36;3.141.33;-0.921.26;-0.24log(N)0.38***0.52***0.79;-0.450.44;-0.610.42;-0.38log(Aarea)0.24*0.60***0.44**0.56;-0.190.53;0.10log(gs)0.65***0.77***0.62***0.49***0.95;0.52log(PNUE)0.81***0.91***0.24*0.50***0.62***

標(biāo)準主軸回歸斜率和截距(斜率；截距)列在矩陣的右邊部分(應(yīng)變量是列1，自變量是行1)，決定系數(shù)(r2)和顯著性水平(***Plt;0.001, **Plt;0.01,*Plt;0.05)列在矩陣的左邊部分Standardized major axis regression slopes and intercepts (slope; intercept) are given in the upper right section of the matrix (y variable is column 1, x variable in row 1). Coefficients of determination (r2) and significant level (***Plt;0.001, **Plt;0.01,*Plt;0.05) are given in the lower leaf section of the matrix

圖2 貓兒山不同海拔所有樹種光合氮利用效率(PNUE)與單位葉重的光合速率(Amass)和氮含量(N)的三維關(guān)系圖Fig.2 Three-dimensional relationships between photosynthetic nitrogen use efficiency (PNUE) and photosynthetic rate per mass (Amass) and nitrogen content (N) across all species at different altitudes on Mao′er Mountain

圖3 貓兒山不同海拔所有樹種光合氮利用效率(PNUE)與比葉重(LMA)和氣孔導(dǎo)度(gs)的三維關(guān)系圖Fig.3 Three-dimensional relationships between photosynthetic nitrogen use efficiency (PNUE) and leaf mass per area (LMA) and stomatal conductance (gs) across all species at different altitudes on Mao′er Mountain

圖4 貓兒山不同海拔所有樹種光合氮利用效率(PNUE)與年均溫(MAT)和土壤碳∶氮比(C∶Nsoil)的標(biāo)準主軸回歸關(guān)系Fig.4 Standardized major axis regression relationship between photosynthetic nitrogen use efficiency (PNUE) and mean annual temperature (MAT) and soil carbon∶nitrogen ratio (C∶Nsoil) across all species at different altitudes on Mao′er Mountain

3 討論

PNUE是一個與植物葉片經(jīng)濟、生理和策略密切相關(guān)的葉片特征[6]。本研究表明， PNUE受到葉片習(xí)性的顯著影響，落葉樹種比常綠樹種有較高的PNUE，這與過去的研究一致[20- 21]。Amass-N的關(guān)系表明，落葉樹種較高的PNUE是因其在相同N增量的情況下有較高的Amass增量。落葉樹種較高的PNUE與其較低的LMA也有密切的關(guān)系，因為較低的LMA的樹種可以分配更多的氮比率到光合組分并最終提高PNUE[2,20]。落葉樹種較高的PNUE還與其較高的gs密切相關(guān)，因為較高的gs可以提高胞間二氧化碳濃度從而促進PNUE[6]。在進化上，葉片壽命短的樹種有較低的LMA、較高的N、較高的Amass和PNUE，這些特征代表樹種可以快速生長,有利于其在土壤肥沃的環(huán)境獲得競爭優(yōu)勢[2,21- 22]。與落葉樹種相反，常綠樹種有較高的LMA、較低的N、較長的葉片壽命和較低的PNUE，這些特征可以使常綠樹種有一個更長的葉片氮平均滯留時間和光合季節(jié)、以較低的葉片營養(yǎng)成本替換衰老的葉片、有更多能量和物質(zhì)投入在結(jié)構(gòu)性物質(zhì)上(如纖維素等)從而降低被蟲食可能性和風(fēng)吹冰害等機械性損傷以及降低木質(zhì)部空穴化的可能性促進水分傳輸?shù)陌踩缘鹊玫教嵘?，因此這些特征有利于常綠植物在土壤貧瘠或者低溫的環(huán)境占據(jù)優(yōu)勢[12,23]。

Amass-N的關(guān)系分析表明，PNUE也受到海拔的顯著調(diào)節(jié)。高海拔樹種比中低海拔樹種有顯著較低的PNUE，這與前者LMA較高有關(guān)系，也與Amass和gs較低是一致的。這種高海拔PNUE受到抑制的現(xiàn)象與過去的研究相似[24]。既然PNUE都受到葉片習(xí)性和海拔的調(diào)節(jié)，那么這對常綠樹種沿海拔形成雙峰分布有何重要的意義呢？常綠和落葉樹種的競爭分布是對土壤資源和氣候的長期適應(yīng)而形成的[12]。在本研究的森林中，土壤水資源并不是一個限制常綠和落葉樹種生長的因子，因為貓兒山年均降水量超過2500mm[16]。貓兒山低海拔常綠闊葉林、中海拔水青岡混交林和高海拔鐵杉混交林的土壤碳：氮比分別為12.7、18.7和17.5，這些比值都低于全球熱帶亞熱帶山地(15.4)、暖溫帶山地(20.6)和冷溫帶山地(20.2)的平均值[25]。低海拔常綠闊葉林的碳：氮比低于全球土壤碳：氮比的臨界點14.3[26]，可以認為低海拔的土壤受到氮限制。貓兒山低海拔樹種葉片N平均值(2.47%)比全球的平均值(2.01%)[27]高出23%，這表明葉片水平的氮含量可能不受限制，但是低海拔樹種的PNUE平均值74μmol mol-1s-1明顯低于全球樹種的PNUE平均值130μmol mol-1s-1[5]，這種反差可能是貓兒山低海拔樹種葉片的氮分配到光合機構(gòu)的比例相對較低從而造成PNUE大幅度低于全球平均水平[6,10]。由于土壤碳：氮比是衡量土壤有機質(zhì)降解程度和質(zhì)量的指標(biāo)，低的土壤碳：氮比意味著土壤相對較貧瘠[28]。PNUE與土壤碳：氮比沒有顯著的相關(guān)性(圖4)，這意味著土壤貧瘠程度可能不是調(diào)節(jié)貓兒山PNUE沿海拔變化的主要環(huán)境因素。另一方面，隨著海拔的升高，年均溫也隨之降低，PNUE與年均溫正相關(guān)(圖2)，這表明溫度氣候是調(diào)節(jié)貓兒山PNUE沿海拔變化的主要環(huán)境因素。在低海拔山地亞熱帶氣候下，一年中不利于植物生長的季節(jié)很短，有利于常綠樹種在一年中積累更多的碳收益，促進常綠樹種占據(jù)優(yōu)勢。在中海拔山地暖溫帶氣候下，一年中不適宜的生長季節(jié)變長，冬季的冰凍災(zāi)害容易造成闊葉樹種枝條導(dǎo)管栓塞和斷裂，極易造成樹種枝條掉落甚至整株死亡，這很容易形成林窗的干擾[14]。在干擾容易發(fā)生的生境，高PNUE的落葉樹種就容易形成優(yōu)勢[6]，貓兒山中海拔的落葉樹種就有最高的PNUE。在高海拔的山地中溫帶氣候下，一年中不適宜的生長季節(jié)進一步延長，樹種葉片形成高水平的LMA來抵御高海拔帶來的低溫和強風(fēng)影響, 這與過去的研究一致[24,29]。由于LMA和PNUE的負相關(guān)關(guān)系(圖3)，常綠樹種低水平的PNUE就更能夠適應(yīng)高海拔的環(huán)境，這與過去認為低水平的PNUE是對低溫環(huán)境的一種適應(yīng)的研究結(jié)論是一致的[6]。值得注意的是，PNUE和相關(guān)葉片特征的主成分分析表明常綠-落葉樹種或者不同海拔樹種在兩個主成分上有一定的重疊，這反映了常綠-落葉樹種或者低海拔-中海拔-高海拔樹種的分布是一種自然的過渡，這與我國熱帶喀斯特森林常綠和落葉樹種的研究結(jié)果類似[30]。

4 結(jié)論

PNUE受到葉片習(xí)性和海拔的影響。常綠樹種和高海拔樹種有顯著較低的PNUE，這與前者有較高的LMA和較低的Amass和gs有密切關(guān)系。PNUE和相關(guān)的葉片特征的PCA表明常綠-落葉樹種和低海拔-中海拔-高海拔樹種的分布是一個自然過渡的過程。PNUE與不同海拔的土壤碳：氮比沒有顯著相關(guān)性而與年均溫正相關(guān)，這意味著溫度氣候是調(diào)節(jié)貓兒山PNUE沿海拔變化的主要環(huán)境因素。因此，這種葉片習(xí)性和溫度氣候調(diào)節(jié)的PNUE變化可能是調(diào)節(jié)貓兒山常綠樹種沿海拔形成雙峰分布的一種機制。

[1] Evans J R. Photosynthesis and nitrogen relationships in leaves of C3plants. Oecologia, 1989, 78: 9- 19.

[2] Wright I J, Reich P B, Cornelissen J H C, Falster D S, Garnier E, Hikosaka K, Lamont B B, Lee W, Oleksyn J, Osada N, Poorter H, Villar R, Warton D I, Westoby M. Assessing the generality of global leaf trait relationships. New Phytologist, 2005, 166: 485- 496.

[3] Reich P B, Oleksyn J, Wright I J. Leaf phosphorus influences the photosynthesis-nitrogen relation: a cross-biome analysis of 314 species. Oecologia, 2009，160: 207- 212.

[4] Field C B, Mooney H A. The photosynthesis-nitrogen relationship in wild plants//Givnish T J, ed. On the economy of plant form and function. Cambridge University Press, Cambridge, 1986: 22- 25.

[5] Hikosaka K, Hanba Y T, Hirose T, Terashima I. Photosynthetic nitrogen-use efficiency in leaves of woody and herbaceous species. Functional Ecology, 1998, 12: 896- 905.

[6] Hikosaka K. Interspecific difference in photosynthesis-nitrogen relationship: patterns, physiological causes, and ecological importance. Journal of Plant Research, 2004, 117: 481- 494.

[7] Anten N P R, Schieving F, Werger M J A. Patterns of light and nitrogen distribution in relation to whole canopy gain in C3and C4mono- and dicotyledonous species. Oecologia, 1995, 101: 504- 513.

[8] Hikosaka K, Hirose T. Photosynthetic nitrogen-use efficiency in evergreen broad-leaved woody species coexisting in a warm-temperate forest. Tree Physiology, 2000, 20: 1249- 1254.

[10] Hikosaka K, Shigeno A. The role of Rubisco and cell walls in the interspecific variation in photosynthetic capacity. Oecologia, 2009, 160: 443- 451.

[11] Poorter H, Evans J R. Photosynthetic nitrogen use efficiency of species that differed inherently in specific leaf area. Oecologia, 1998, 116: 26- 37.

[12] Givnish T J. Adaptive significance of evergreen vs. deciduous leaves: solving the triple paradox. Silver Fennica, 2002, 36: 703- 743.

[13] Kikuzawa K. Geographical distribution of leaf life span and species diversity of trees simulated by a leaf-longevity model. Vegetatio, 1996, 122: 61- 67.

[14] Cao K F.Fagusdominance in Chinese montane forests: natural regeneration ofFaguslucidaandFagushayataevar.pashannca. Ph.D. Thesis, Wageningen, 1995.

[17] Koch G W, Sillett S C, Jennings G M, Davis S D. The limits to tree height. Nature, 2004, 428: 851- 854.

[19] Bai K D, Jiang D B, Cao K F, Liao D B, Wan X C. The physiological advantage of an ecological filter species,Indocalamuslongiauritus, over co-occurringFaguslucidaandCastanopsislamontiiseedlings. Ecological Research, 2011, 26: 15- 25.

[20] Reich P B, Kloeppel B D, Ellsworth D S, Walters M B. Different photosynthesis-nitrogen relations in deciduous hardwood and evergreen coniferous tree species. Oecologia, 1995, 104: 24- 30.

[21] Takashima T, Hikosaka K, Hirose T. Photosynthesis or persistence: nitrogen allocation in leaves of evergreen and deciduousQuercusspecies. Plant, Cell and Environment, 2004, 27: 1047- 1054.

[22] Wright I J, Reich P B, Westoby M, Ackerly D D, Baruch Z, Bongers F, Cavender-Bares J, Chapin F S, Cornelissen J H C, Diemer M, Flexas J, Garnier E, Groom P K, Gulias J, Hikosaka K, Lamont B B, Lee T, Lee W, Lusk C, Midgley J J, Navas M L, Niinemets ü, Oleksyn J, Osada N, Poorter H, Poot P, Prior L, Pyankov V I, Roumet C, Thomas S C, Tjoelker M G, Veneklaas E J, Villar R. The world-wide leaf economics spectrum. Nature, 2004, 428: 821- 827.

[23] Kikuzawa K. A cost-benefit analysis of leaf habit and leaf longevity of trees and their geographical pattern. American Naturalist, 1991, 138:1250- 1263.

[24] Hikosaka K, Nagamatsu D, Ishii H S, Hirose T. Photosynthesis-nitrogen relationships in species at different altitudes on Mount Kinabalu, Malaysis. Ecological Research, 2002, 17: 305- 313.

[25] Post W M, Pastor J, Zinke P J, Stangenberger G. 1985. Global patterns of soil nitrogen storage. Nature, 1985, 317: 613- 616.

[26] Cleveland C C, Liptzin D. C: N:P stoichiomentry in soil: is there a “Redfield ratio” for the microbial biomass?. Biogeochemistry, 2007, 85: 235- 252.

[27] Reich P B, Oleksyn J. Global patterns of plant leaf N and P in relation to temperature and latitude. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2004, 101: 11001- 11006.

[28] Batjes N H. Total carbon and nitrogen in soils of the world. European Journal of Soil Science, 47: 151- 163.

[29] Tang C Q, Oshawa M. Altitudinal distribution of evergreen broad-leaved trees and their leaf-size pattern on a humid subtropical mountain, Mt. Emei, Sichuan, China. Plant Ecology, 1999, 145: 221- 233.

[30] Fu P L, Jiang Y J, Wang A Y, Brodribb TJ, Zhang J L, Zhu S D, Cao K F. Stem hydraulic traits and leaf-water stress tolerance are co-ordinated with the leaf phenology of angiosperm trees in an Asian tropical dry karst forest. Annals of Botany, 2012,doi: 10.1093/aob/mcs092

參考文獻：

[9] 鄭淑霞，上官周平. 不同功能型植物光合特性及其與葉氮、比葉重的關(guān)系. 生態(tài)學(xué)報，2007， 27(1)：171- 181.

[15] 朱彪，陳安平，劉增力，李光照，方精云. 廣西貓兒山植物群落物種組成、群落結(jié)構(gòu)及樹種多樣性的垂直分布格局. 生物多樣性，2004，12(1)：44- 52.

[16] 黃金玲，蔣得斌. 廣西貓兒山自然保護區(qū)綜合科學(xué)考察. 湖南：湖南科學(xué)技術(shù)出版社，2002：165- 181.

[18] 屈小云，于貴瑞，盛文萍，方華軍.中國東部亞熱帶樣帶森林優(yōu)勢植物葉片的水分利用效率和氮素利用效率.應(yīng)用生態(tài)學(xué)報，2012，23(3)：587- 594.

Photosynthesis-nitrogenrelationshipinevergreenanddeciduoustreespeciesatdifferentaltitudesonMao′erMountain,Guangxi

BAI Kundong1,2, JIANG Debing3, WAN Xianchong2,*

1GuangxiInstituteofBotany,GuangxiZhuangAutonomousRegionandChineseAcedemyofSciences,Guilin541006,China2InstituteofNewForestTechnology,ChineseAcademyofForestry,Beijing100091,China3BureauofGuangxiMao′erMountainNatureReserve,Guilin541316,China

The present study analyzed the photosynthesis-nitrogen relationship in evergreen and deciduous tree species at different altitudes on Mao′er Mountain, Guangxi, and explored whether photosynthetic nitrogen use efficiency (PNUE) was affected by leaf habit and altitude. Deciduous tree species had significanlty higher PNUE than evegreen tree species because of lower leaf mass per area (LMA) and higher photosynthetic rate per mass (Amass), nitrogen content and stomatal conductance (gs) in the former. Tree species at high altitude had significantly lower PNUE than those at middle and low altitudes due to higher LMA and lowerAmassandgsin the former. Principal component analysis for PNUE and its related leaf traits suggested that the tree species distribution of evergreen-deciduous and low-middle-high altitude were in the process of natural transition. In addition, PNUE was not related to soil carbon: nitrogen ratio, but significantly positive related to mean annual temperature, suggesting that temperature climate was the main environmental factor that regulated the altitudianl changes in PNUE. Therefore, this differential PNUE that was affected by leaf habit and temperature climate was a mechanism for the bimodal distribution of evergreen tree species along the altitudes on Mao′er Montain.

evergreen tree species; deciduous tree species; photosynthetic nitrogen use efficiency; altitude; bimodal distribution

國家自然科學(xué)基金資助項目(31100285); 中央級公益性科研院所基本科研業(yè)務(wù)費專項資金(CAFINT2009C08); 國家科技支撐計劃課題(2012BAC16B01)

2012- 05- 20;

2012- 10- 23

*通訊作者Corresponding author.E-mail: wxc@caf.ac.cn

10.5846/stxb201205200750

白坤棟, 蔣得斌,萬賢崇.廣西貓兒山不同海拔常綠樹種和落葉樹種光合速率與氮的關(guān)系.生態(tài)學(xué)報,2013,33(16):4930- 4938.

Bai K D, Jiang D B, Wan X C.Photosynthesis-nitrogen relationship in evergreen and deciduous tree species at different altitudes on Mao′er Mountain, Guangxi.Acta Ecologica Sinica,2013,33(16):4930- 4938.