趙榮秋，劉樂承 （長(zhǎng)江大學(xué)園藝園林學(xué)院，湖北 荊州434025）

成花轉(zhuǎn)變是植物生命周期中一個(gè)重要的發(fā)育過(guò)程。擬南芥染色質(zhì)機(jī)制通過(guò)調(diào)控成花關(guān)鍵基因表達(dá)在成花時(shí)間上起關(guān)鍵作用，各種保守的染色質(zhì)修飾因子、植物特異因子和長(zhǎng)的非編碼RNAs都參與到FLOWERING LOCUS C （FLC）基因染色質(zhì)調(diào)節(jié)過(guò)程中，F(xiàn)LC是植物成花的負(fù)調(diào)控因子。FLC調(diào)控機(jī)制的研究已為以染色質(zhì)調(diào)控為基礎(chǔ)的其他發(fā)育基因的研究提供了一個(gè)范本。同時(shí)，染色質(zhì)修飾在FLOWERING LOCUS T （FT）的表達(dá)調(diào)控中也同樣起著重要作用；FT是編碼植物成花素的基因，在被子植物中高度保守。此外，其他植物中與FT相關(guān)的基因也可能具有與FT基因相同的調(diào)控機(jī)制從而影響植物成花時(shí)間。在此主要對(duì)擬南芥成花調(diào)控及其以染色質(zhì)修飾為基礎(chǔ)的調(diào)節(jié)機(jī)制進(jìn)行綜述。

1 植物成花轉(zhuǎn)變的調(diào)控

從營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)向生殖生長(zhǎng)階段轉(zhuǎn)變的時(shí)間是被子植物獲得生殖成功的關(guān)鍵，許多物種已進(jìn)化出多條途徑響應(yīng)環(huán)境信號(hào)和內(nèi)源因子的變化，從而調(diào)控其在正確時(shí)間開花。長(zhǎng)日照植物擬南芥春化作用、光周期、寒冷的冬天、環(huán)境溫度和長(zhǎng)日照等外因分別響應(yīng)體內(nèi)內(nèi)源因子如苗齡和赤霉素水平共同作用形成復(fù)雜的成花調(diào)控網(wǎng)絡(luò)。目前，已分離出成花網(wǎng)絡(luò)中的關(guān)鍵成花基因，其表達(dá)調(diào)控機(jī)制已被深入研究。

擬南芥FLC基因是一個(gè)主要的開花抑制因子，其表達(dá)機(jī)制復(fù)雜［1－2］，F(xiàn)RIGIDA （FRI）可以激活或者上調(diào)FLC基因的表達(dá)至較高水平從而抑制開花，然而春化作用、長(zhǎng)時(shí)間低溫誘導(dǎo)可以抵消FRI對(duì)FLC激活作用，關(guān)閉FLC的表達(dá)，促進(jìn)植物開花［3－4］。有春化響應(yīng)的冬性一年生植物和無(wú)春化需求的早花植物不同的成花習(xí)性主要由FLC的表達(dá)水平不同所決定，冬性一年生植物具有顯性等位基因FRI和FLC，而無(wú)春化需求的早花植物缺乏有功能的FRI，F(xiàn)LC的表達(dá)被自主途徑基因或FLC自身抑制，不依賴于環(huán)境輸入信號(hào)所抑制［5－6］。

FT基因是另外一個(gè)調(diào)控植物開花時(shí)間的關(guān)鍵基因，F(xiàn)T蛋白是植物開花素［7－10］，其表達(dá)可被長(zhǎng)日照下CONSTANS（CO）基因所激活，被FLC基因直接抑制［11－13］。FT在維管組織特異表達(dá)，尤其在葉的韌皮部，F(xiàn)T蛋白由韌皮部被輸送到莖尖分生組織，在莖尖分生組織與具有bZIP結(jié)構(gòu)的鋅指蛋白FD結(jié)合形成復(fù)合體，激活花分生組織基因LEAFY和APETALA1（AP1）的表達(dá)，導(dǎo)致花原基形成［14－15］。

染色質(zhì)修飾參與到植物發(fā)育基因的調(diào)控中，這些修飾調(diào)控染色質(zhì)結(jié)構(gòu)和基因表達(dá)，包括核小體重塑、DNA甲基化和各種組蛋白修飾［16］?？偟膩?lái)說(shuō)，組蛋白乙酰化、組蛋白H3K4三甲基化、組蛋白H2B單泛素化、組蛋白H3K36的二甲基化和三基化與基因表達(dá)活性有關(guān)；而組蛋白去乙酰化、H3K9甲基化、H3K27三基化、H2A單泛素化抑制基因的表達(dá)［17］。擬南芥染色質(zhì)調(diào)節(jié)FLC表達(dá)已被深入研究，表明各種修飾因子調(diào)節(jié)FLC表達(dá)與其成花有關(guān)［3－4，17］。如ATX1H3K4甲基轉(zhuǎn)移酶和EFS H3K36甲基轉(zhuǎn)移酶分別調(diào)節(jié)FLC染色質(zhì)H3K4和H3K36的甲基化，兩者都是FLC基因表達(dá)必須的，其表達(dá)抑制成花［18–20］；與此相反，PRC2－like復(fù)合體使FLC染色質(zhì)H3K27三甲基化水平升高從而關(guān)閉FLC的表達(dá)［21－22］。FLC的調(diào)控機(jī)制已成為認(rèn)識(shí)植物其他發(fā)育基因表達(dá)調(diào)控的范例。

FLC表達(dá)調(diào)控的最新進(jìn)展表明FRI是植物體內(nèi)特異的支架蛋白，是募集染色質(zhì)修飾因子至FLC位點(diǎn)復(fù)合體的一部分，可以激活FLC。另外，最近研究表明長(zhǎng)的非編碼RNAs（lncRNAs）不僅可以導(dǎo)致非春化需求型植物FLC表達(dá)抑制，而且可以通過(guò)春化調(diào)節(jié)使一年生冬性植物FLC沉默。另外，近年來(lái)的研究表明染色質(zhì)修飾也部分調(diào)控FT基因表達(dá)。

2 FRI調(diào)節(jié)FLC染色質(zhì)修飾使冬性一年生植物成花

FRI編碼植物特異的支架蛋白，是決定擬南芥成花時(shí)間的關(guān)鍵因子［6］，許多參與到FRI依賴途徑的FLC表達(dá)的激活因子，已在以FRI為背景的抑制FLC表達(dá)的突變體遺傳檢測(cè)中被驗(yàn)證，包括保守的染色質(zhì)修飾因子和植物特異組分［3，5］，這些組分功能缺失的突變體抑制FLC表達(dá)，所以導(dǎo)致FRI為背景的植物早花。另外，其中一些因子如染色質(zhì)修飾因子調(diào)控?cái)M南芥基因組很多基因表達(dá)。

第一個(gè)被證實(shí)的FRI行使功能的保守成分是PAF1c復(fù)合體［23－25］，它在酵母、植物和人體內(nèi)均高度保守，在轉(zhuǎn)錄過(guò)程中與Pol II結(jié)合。擬南芥PAF1c有6個(gè)亞單位，其功能缺失導(dǎo)致FLC染色質(zhì)組蛋白H3K4三甲基化、H3K36二甲基化和H3K36三甲基化水平降低，并在FRI背景下抑制FLC的表達(dá)［19，23］。另外，PAF1c也是全基因組組蛋白H2B單泛素化所需要的組分［26］。PAF1c本身不具有組蛋白修飾活性，但它為轉(zhuǎn)錄激活和延伸過(guò)程中組蛋白修飾酶活動(dòng)提供平臺(tái)。

COMPASS－like H3K4甲基轉(zhuǎn)移酶復(fù)合體使FLC染色質(zhì)H3K4三甲基化水平升高，從而 激活其表達(dá)。擬南芥COMPASS包含4個(gè)保守的核心亞單位，即含有SET結(jié)構(gòu)域的H3K4甲基轉(zhuǎn)移酶和3個(gè)結(jié)構(gòu)性核心組分 （WDR5a、RBL和ASH2R），它們組成一個(gè)穩(wěn)定的核心亞復(fù)合體，為H3K4的甲基化提供結(jié)構(gòu)平臺(tái)［27－28］。2個(gè)H3K4的甲基轉(zhuǎn)移酶ATX1和ATXR3（或者SDG2）和2個(gè)推定的稱做ATX2和 ATXR7的酶使FLC組蛋白H3K4的三甲基化［18，29－32］。ATX1已被證實(shí)與 WDR5亞單位結(jié)合［27］，很可能ATX2、ATXR3和ATXR7在FLC染色質(zhì)H3K4的三甲基化過(guò)程中也是以COMPASS為背景而行使其功能。H3K4的三甲基化主要集中在FLC的轉(zhuǎn)錄起始部位［23］，這個(gè)過(guò)程需要COMPASS組分的直接參與，并且激活FLC的表達(dá)［27－28］。此外，超表達(dá)ASH2R導(dǎo)致FLC染色質(zhì)H3K4三甲基化水平升高激活FLC轉(zhuǎn)錄［28］，這一結(jié)果表明H3K4的三甲基化水平升高足以激活FLC表達(dá)從而抑制植物成花。

除了組蛋白H3K4三甲基化外，依賴FRI途徑的FLC表達(dá)還分別需要EFS催化下的H3K36甲基化和H2B單泛素化復(fù)合體HUB–UBC作用下H2B單泛素化。EFS催化FLC組蛋白H3K36二甲基化和三甲基化［19－20］，HUB–UBC復(fù)合體包含E3泛素連接酶HUB1和HUB2、E2泛素結(jié)合酶UBC1和UBC2，其催化全基因組組蛋白H2B的單泛素化，包括FLC位點(diǎn)［33–35］。利用重組的人類染色質(zhì)裝配系統(tǒng)，證實(shí)H2B單泛素化通過(guò)組蛋白分子伴侶FACT調(diào)節(jié)H2A－H2B間更換和核小體重組，可以使Pol II聚合酶在基因核小體上順暢移動(dòng)［36］。基因組蛋白H2B單泛素化可能與保守的FACT協(xié)同作用，從而促使FLC轉(zhuǎn)錄延伸，因?yàn)镕ACT組分的突變體SPT16和SSRP1使FLC表達(dá)受到抑制［37］。另外，H2B單泛素化在FLC位點(diǎn)的內(nèi)穩(wěn)定對(duì)FLC的表達(dá)是關(guān)鍵的［26］。FLC染色質(zhì)上H2B在UBP26去泛素化酶作用下的脫泛素對(duì)其表達(dá)也是必需的，表明要么維持組蛋白H2B單泛素化在一個(gè)恰當(dāng)?shù)钠胶馑?，要么其脫泛素化?duì)FLC的轉(zhuǎn)錄都起著決定性的作用。

FRI依賴途徑的FLC激活也需要FLC位點(diǎn)上保守SWR1復(fù)合體 （SWR1c）作用下的組蛋白變體H2A.Z的沉積［38－39］。SWR1c功能缺失阻止FLC染色質(zhì)上 H2A.Z的沉積，抑制其表達(dá)導(dǎo)致早花。SWR1c是ATP酶染色質(zhì)重塑復(fù)合體，其功能是使H2A.Z代替正常的H2A提高擬南芥體內(nèi)FLC的轉(zhuǎn)錄能力［40］。研究結(jié)果顯示進(jìn)一步乙?；揎椀慕M蛋白變體H2A.Z核小體不穩(wěn)定解體促進(jìn)FLC的轉(zhuǎn)錄［41－42］。FLC起始位點(diǎn)H2A.Z的沉積可能是通過(guò)這種機(jī)制促進(jìn)FLC的轉(zhuǎn)錄。

除了染色質(zhì)修飾因子，F(xiàn)RI依賴途徑的FLC激活需要FRL1、FES1 2個(gè)植物特異因子和SUF4、FLX 2個(gè)組分［43–47］，這些蛋白與FRI結(jié)合形成一個(gè)假定的轉(zhuǎn)錄增強(qiáng)復(fù)合體FRIc，其中SUF4識(shí)別FLC的近端啟動(dòng)子順式元件［48］。任一FRIc亞單位功能缺失可以抑制FLC表達(dá)，導(dǎo)致沒有任何明顯表型變化的早花，表明這一復(fù)合體是FLC特異增強(qiáng)子；FRIc復(fù)合體直接與染色質(zhì)修飾因子EFS和SWR1c結(jié)合［20，48］。另外，F(xiàn)LC位點(diǎn)上WDR5積累需要有功能的FRI，表明FRIc募集COMPASS使之參與到FLC染色質(zhì)H3K4甲基化過(guò)程中［27］，同時(shí)這些結(jié)果表明FRIc募集或者吸引很多FLC染色質(zhì)修飾因子至基因位點(diǎn)并激活其表達(dá)。FRI依賴途徑的FLC激活需要許多有效的染色質(zhì)修飾，包括組蛋白變體H2A.Z的沉積、組白乙?；?、組白H3K4三甲基化、H2B單泛素化和H3K36二甲基化和三甲基化。這些FLC的染色質(zhì)修飾存在功能上的相互依賴，如EFS缺失不僅導(dǎo)致以FRI為背景H3K36三甲基化水平的降低，而且也降低了H3K4三甲基化水平［20，49］?？傊?，結(jié)合到FLC近端啟動(dòng)子后FRIc募集或吸引很多有活性染色質(zhì)修飾因子，在FLC位點(diǎn)形成有利于FLC表達(dá)的微環(huán)境，從而形成冬性一年生植物的開花習(xí)性。

如上所述，F(xiàn)RIc復(fù)合體功能依賴于PAF1c，酵母中保守的Paf1c與PolⅡ和很多染色質(zhì)修飾因子結(jié)合，包括COMPASS、1個(gè)H3K36甲基轉(zhuǎn)移酶和H2B單泛素化復(fù)合體［50］。在FLC位點(diǎn)，PAF1c可能與FRIc直接結(jié)合行使功能，導(dǎo)致其募集或吸引有活性的染色質(zhì)修飾因子，從而提高FLC轉(zhuǎn)錄水平。

3 染色質(zhì)修飾調(diào)節(jié)FT基因表達(dá)

FT被長(zhǎng)日照和外界環(huán)境溫度升高誘導(dǎo)在維管組織中特異表達(dá)；各種染色質(zhì)修飾因子，包括SWR1c、PRC2、LHP1、REF6H3K27的去甲基化酶和PKDM7BH3K4的去甲基化酶，參與到FT的表達(dá)調(diào)控中。

FT不管在長(zhǎng)日照還是在短日條件下均可被PcG抑制，CLF纏繞在FT染色質(zhì)上，促進(jìn)FT染色質(zhì)的組蛋白H3K27三甲基化積累抑制FT表達(dá)［51］。另外，其他PRC2組分，包括SWN、EMF2和FIE也會(huì)抑制FT的表達(dá)［51－52］，表明PRC2－like復(fù)合體使FT染色質(zhì)H3K27積累而抑制其在維管組織中表達(dá)。H3K27三甲基化水平被H3K27去甲基轉(zhuǎn)移酶動(dòng)力調(diào)控，REF6、含JmjC結(jié)構(gòu)域的H3K27去甲基轉(zhuǎn)移酶參與FT染色質(zhì)H3K27去甲基化是其表達(dá)必須的［53］。因此，F(xiàn)T染色質(zhì)的H3K27的三甲基化水平被PRC2和REF6動(dòng)態(tài)控制。如上所述，H3K27三甲基化標(biāo)記已被LHP1所識(shí)別。事實(shí)上，LHP1直接纏繞在FT染色質(zhì)上抑制其在維管組織中表達(dá)［54］。另外，另一個(gè)假定的PRC1－like組分EMF1也抑制FT的表達(dá)［55－56］，同時(shí)PRC1－like復(fù)合體與PRC2協(xié)同作用抑制FT表達(dá)從而抑制植物成花。

FT染色質(zhì)有一個(gè)二價(jià)結(jié)構(gòu)，自發(fā)攜帶有活性H3K4三甲基化標(biāo)記和抑制態(tài)的H3K27三甲基化標(biāo)記［51］，PRC2依賴途徑的H3K27三甲基化被抑制但沒有消除，F(xiàn)T染色質(zhì)的H3K4三甲基化處于活化狀態(tài)，反之亦然。PRC2功能缺失不僅消除H3K27三甲基化，而且導(dǎo)致FT染色質(zhì)H3K4三甲基化水平增加［51］。組蛋白H3K4二甲基化和三甲基化去甲基轉(zhuǎn)移酶PKDM7B與FT染色質(zhì)結(jié)合，使FT染色質(zhì)H3K4去甲基化抑制其表達(dá)［57–59］，PKDM7B功能缺失導(dǎo)致H3K4三甲基化水平升高而H3K27三甲基化水平降低［57－58］，因此FT染色質(zhì)上H3K4和H3K27三甲基化具有拮抗作用，它們的相對(duì)水平在FT的表達(dá)調(diào)控中起著關(guān)鍵的作用。

FT的表達(dá)通過(guò)溫感途徑被環(huán)境溫度升高所誘導(dǎo)，F(xiàn)T染色質(zhì)上含有H2A.Z的核小體調(diào)節(jié)這一反應(yīng)［60－61］，SWR1c作用使組蛋白變體H2A.Z堆積，H2A.Z核小體位于FT起始位點(diǎn)區(qū)域，研究已表明環(huán)境溫度從178℃升高到278℃引起H2A.Z核小體解體，使FT被PolⅡ誘導(dǎo)表達(dá)［61］，SWR1c的功能破壞導(dǎo)致溫度不敏感FT表達(dá)增強(qiáng)和早花。

FT在維管組織中特異表達(dá)，這一空間調(diào)節(jié)不涉及上述的染色質(zhì)修飾因子，如PcG活性在大多數(shù)組織中普遍存在，其缺失導(dǎo)致FT僅在維管中脫抑制，表明它是FT表達(dá)必須的維管特異因子［52］。因此，F(xiàn)T表達(dá)的空間和環(huán)境調(diào)節(jié)不僅涉及到保守的通用染色質(zhì)修飾因子，也涉及到與FT基因的順式調(diào)節(jié)元件共同行使功能的維管特異因子。這些因素共同調(diào)控FT的表達(dá)，導(dǎo)致植物開花。

4 結(jié)語(yǔ)

擬南芥染色質(zhì)修飾調(diào)控成花關(guān)鍵基因FLC和FT的表達(dá)，在成花時(shí)間決定中起著決定性的作用，F(xiàn)LC染色質(zhì)修飾涉及到多種保守的染色質(zhì)修飾因子、植物特異因子和lncRNAs，其他發(fā)育基因的調(diào)節(jié)也涉及到染色質(zhì)的修飾。FLC基因在十字花科植物中高度保守，而FT基因在被子植物中作為成花誘導(dǎo)因子其結(jié)構(gòu)和功能均高度保守，在擬南芥中參與FT染色質(zhì)修飾的因子在其他開花植物中也是保守的。因此以擬南芥FT基因調(diào)控為基礎(chǔ)的染色質(zhì)修飾機(jī)制也可能參與到FT相關(guān)基因的調(diào)節(jié)和其他植物的開花時(shí)間控制中，開花時(shí)間對(duì)環(huán)境信號(hào)如溫度和光周期非常敏感，如何使內(nèi)在的染色質(zhì)修飾與外在的環(huán)境條件刺激FLC和FT表達(dá)最終導(dǎo)致成花轉(zhuǎn)變，是一個(gè)值得探討的有趣的領(lǐng)域。

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