徐 寧,王 萌,孫凱峰,胡章喜,段舜山 (暨南大學(xué)水生生物研究中心,廣東 廣州 510632)

有機(jī)氮對(duì)大亞灣亞歷山大藻種群生長(zhǎng)的促進(jìn)作用

徐 寧*,王 萌,孫凱峰,胡章喜,段舜山 (暨南大學(xué)水生生物研究中心,廣東 廣州 510632)

2008年1～12月對(duì)大亞灣澳頭養(yǎng)殖海域溶解有機(jī)氮(DON)組成、含量與亞歷山大藻種群動(dòng)態(tài)進(jìn)行了周年調(diào)查,同步監(jiān)測(cè)了無(wú)機(jī)營(yíng)養(yǎng)鹽、水溫、鹽度等主要環(huán)境因子.結(jié)果顯示,大亞灣澳頭海域DON水平4～6月較高,最大值達(dá)21.27μmolN/L,其余月份較低,全年平均濃度為7.44μmolN/L.尿素是 DON的重要組分,全年平均濃度為 1.98μmolN/L,約占 DON的 20%～30%.可溶性游離氨基酸(DFAA)波動(dòng)較大,介于1～5μmolN/L.4～6月亞歷山大藻種群維持較高密度.4月21日澳頭海域發(fā)生亞歷山大藻水華,最高細(xì)胞密度達(dá)到3319cells/mL.DON和尿素濃度高峰與亞歷山大藻密度高峰同步出現(xiàn),水華消散后DON和尿素濃度分別大幅下降至高峰期的23.84%和62.86%.統(tǒng)計(jì)結(jié)果顯示,表征有機(jī)污染程度的DON、尿素和CODMn與亞歷山大藻種群密度具有顯著正相關(guān)關(guān)系(p＜0.05).DON含量的增加能夠促進(jìn)亞歷山大藻的生長(zhǎng),并在溫度、鹽度等環(huán)境條件適宜的情況下可能成為赤潮暴發(fā)的重要誘因.

有機(jī)氮；尿素；亞歷山大藻；藻華；大亞灣

亞歷山大藻廣泛分布于世界各地沿海,本屬的許多種類能產(chǎn)生麻痹性貝毒(PSP),嚴(yán)重影響水產(chǎn)品安全并危及人類健康[1-2].近年來(lái),我國(guó)亞歷山大藻赤潮的發(fā)生頻率明顯增多[3-4].

國(guó)內(nèi)外大量研究報(bào)告顯示,水體富營(yíng)養(yǎng)化與有害赤潮的形成具有密切聯(lián)系[5].最近有研究指出,過(guò)去被忽略的有機(jī)氮(DON)可能充當(dāng)有害藻類的營(yíng)養(yǎng)源而在赤潮形成中發(fā)揮重要作用[6].值得關(guān)注的是,某些有害藻類對(duì)有機(jī)氮具有很高的親和力.如亞歷山大藻等有毒甲藻具有較高的脲酶活性,能夠在尿素作為唯一氮源的環(huán)境中迅速生長(zhǎng)繁殖[7-8].另外,有機(jī)氮還能顯著增加一些有毒藻的毒素產(chǎn)量[9]. DON與有害藻華的潛在聯(lián)系已成為近海生態(tài)學(xué)研究的熱點(diǎn)問(wèn)題.

最近 30年以來(lái),全球沿海和河口的富營(yíng)養(yǎng)化程度不斷加劇,溶解有機(jī)氮庫(kù)也在不斷增大, DON已達(dá)總氮(TN)的60%～90%[10-12].與此同時(shí), DON的組成也發(fā)生了顯著變化.尿素作為一種氮肥和工業(yè)原料,在過(guò)去 40年中的全球使用量增加了近 100倍.其中,20%～40%的尿素通過(guò)地表徑流進(jìn)入近岸水體,并成為近岸水體溶解有機(jī)氮庫(kù)的重要組成成分[13].DON含量的迅速增加與組成的顯著變化很可能改變?cè)械母∮沃参锶郝浣Y(jié)構(gòu),那些能夠利用有機(jī)氮的種類更容易形成優(yōu)勢(shì).

本文調(diào)查了大亞灣養(yǎng)殖海域DON組成、含量及亞歷山大藻種群的周年變動(dòng)規(guī)律,探討了DON對(duì)赤潮藻的生長(zhǎng)和浮游植物群落結(jié)構(gòu)的潛在影響,以期為揭示亞歷山大藻赤潮的形成機(jī)制提供理論依據(jù).

1 材料和方法

1.1 監(jiān)測(cè)站位

大亞灣位于珠江口東側(cè),是一個(gè)半封閉的亞熱帶海灣,同時(shí)也是廣東省重要的水產(chǎn)養(yǎng)殖基地和大亞灣核電站所在地[14].本研究監(jiān)測(cè)站位于大亞灣西北隅的惠州(澳頭)港附近,水深 4～7m,主要養(yǎng)殖品種有鯔魚、尖吻鱸、鮑、貽貝、文蛤等.本次調(diào)查共有7個(gè)監(jiān)測(cè)站位(圖1):S1、S2為魚排養(yǎng)殖區(qū),S7為貝類養(yǎng)殖區(qū),S3、S5位于養(yǎng)殖區(qū)外沿,S6靠近惠州(澳頭)港,S4為外海對(duì)照區(qū).

1.2 調(diào)查方法

2008年3～6月每周采樣1次,其余月份每月1次,分別采集表層和底層水樣(若水深低于 5m,只采集表層水樣).水溫、鹽度、pH值、DO用YSI(YSI 556MPS)現(xiàn)場(chǎng)測(cè)得.浮游植物定性樣品用孔徑為 20μm的浮游生物網(wǎng)采集,定量樣品用有機(jī)玻璃采水器采集1L水樣,經(jīng)4%福爾馬林溶液固定后,用浮游植物計(jì)數(shù)框在顯微鏡(Olympus CH30)下觀察計(jì)數(shù).現(xiàn)場(chǎng)采集 100mL水樣經(jīng)0.45μm濾膜過(guò)濾后冷凍(-20℃)保存用于營(yíng)養(yǎng)鹽分析[15].用連續(xù)流動(dòng)化學(xué)元素分析儀(Bran Luebbe AA3)測(cè)定尿素、NON、NON、NH4+-N的濃度,用HPLC法測(cè)定可溶性游離氨基酸(DFAA)的種類和含量[16],利用差減法計(jì)算DON(DON=TDN-DIN).

圖1 大亞灣采樣站點(diǎn)Fig.1 Sampling stations in Daya Bay

2 結(jié)果

2.1 DON的組成及周年變動(dòng)

2008年大亞灣澳頭海域的可溶性總氮(TDN)為5.08～50.84μmolN/L,其中DON全年平均濃度為7.44μmolN/L,約占TDN的60%～80%.DON季節(jié)性變動(dòng)顯著(圖2):春季DON濃度逐漸上升,至4月達(dá)到最高峰.5～6月DON濃度保持在較高水平(6.23～15.86μmolN/L).其余月份 DON濃度較低(1.96～9.89μmolN/L).4月 21日位于魚排區(qū)的S2站監(jiān)測(cè)到最大值21.27μmolN/L.12月23日位于惠州港附近的 S3站監(jiān)測(cè)到最低值1.96μmolN/L.與外海相比,養(yǎng)殖區(qū)內(nèi)的DON含量具有濃度偏高、波動(dòng)較大的特點(diǎn).

尿素是 DON的重要組分,全年平均值為1.98μmolN/L,約占DON的20%～30%.表層尿素(平均 1.99μmolN/L)與底層(平均 1.96μmolN/L)相近.養(yǎng)殖區(qū)尿素呈現(xiàn)出 8～10月較高,其他月份較低的特點(diǎn)(圖2),2008年8～10月大亞灣正值臺(tái)風(fēng)期,降雨頻繁,地表徑流可能帶入大量尿素.此外,8～10月是魚貝養(yǎng)殖的中后期,養(yǎng)殖投餌和動(dòng)物排泄物也會(huì)引起尿素濃度的上升.

調(diào)查期間檢測(cè)出大亞灣溶解游離氨基酸(DFAA)主要包括天冬氨酸、甘氨酸、絲氨酸、丙氨酸、纈氨酸、亮氨酸、鳥氨酸和賴氨酸等.DFAA 介于 1～5μmolN/L,養(yǎng)殖區(qū)(平均3.09μmolN/L)高于外海(平均2.41μmolN/L).養(yǎng)殖區(qū)5～8月DFAA含量較高,5月12日S3站觀測(cè)到最高值6.50μmolN/L.秋冬季DFAA較低,11月25日S6站最低為1.34μmolN/L.

圖2 2008年大亞灣DON和尿素的動(dòng)態(tài)變化Fig.2 Annual fluctuation of DON and urea in Daya Bay, 2008DON Urea

2.2 亞歷山大藻種群周年變動(dòng)特征

調(diào)查期間大亞灣主要以一種直徑為 15～20μm的亞歷山大藻(Alexandrium sp.)為主,塔瑪亞歷山大藻(A. catenella)和鏈狀亞歷山大藻(A. tamarense)則較少出現(xiàn).

2008年大亞灣亞歷山大藻種群的季節(jié)變動(dòng)特征與之前在同一海區(qū)的研究結(jié)果基本吻合[17].4月初亞歷山大藻密度開(kāi)始上升,4月21號(hào)出現(xiàn)最大值(圖3),其中S5站點(diǎn)達(dá)3319cells/mL,約占浮游植物總密度的90.22%.6月后水溫升至26℃以上,亞歷山大藻罕有發(fā)現(xiàn),11月水溫降至21℃,又有少量出現(xiàn).12～3月水溫低于 18℃,亞歷山大藻較少出現(xiàn).值得注意的是,1998年亞歷山大藻密度最高峰僅為20.4cells/mL,而2008年的最大值達(dá) 3319cells/mL,表明亞歷山大藻已經(jīng)成為華南沿海的高風(fēng)險(xiǎn)赤潮種類.

養(yǎng)殖區(qū)外圍和碼頭附近海域亞歷山大藻密度顯著高于養(yǎng)殖區(qū)和外海對(duì)照點(diǎn).表層藻細(xì)胞數(shù)量顯著高于底層.養(yǎng)殖區(qū)亞歷山大藻密度較低,可能是由于高密度養(yǎng)殖貝類的攝食壓力所造成.

圖3 2008年大亞灣1～7站亞歷山大藻密度的季節(jié)變化Fig.3 Seasonal changes in cell density of Alexandrium sp. in Daya Bay, 2008

2.3 DON與亞歷山大藻種群變動(dòng)的關(guān)系

2008年春季水華高峰期每周采樣一次,監(jiān)測(cè)結(jié)果顯示,4月14～28日澳頭海域DON和尿素濃度均出現(xiàn)了大幅波動(dòng),與此同時(shí)亞歷山大藻種群密度也于4月21日達(dá)到全年最高峰.以S5站為例,亞歷山大藻密度高峰前水體的 DON和尿素濃度不高,分別為4.88μmolN/L和1.10μmolN/L.但在 1周內(nèi)急劇升高 21.27μmolN/L 和2.55μmolN/L,與亞歷山大藻密度的迅速升高同步發(fā)生,兩者均于4月21日到達(dá)最高峰(圖4).1周后DON急劇下降至低谷5.09μmolN/L,這也是4月21日至6月23日的最低值.尿素此時(shí)下降至1.58μmolN/L.同時(shí),亞歷山大藻也由高峰時(shí)的3319cells/mL降低至70cells/mL.對(duì)大亞灣澳頭海域2008年4～6月亞歷山大藻密度與DON、尿素濃度進(jìn)行相關(guān)性分析,結(jié)果表明,DON的濃度變化與亞歷山大藻密度呈極顯著的正相關(guān)(r=0.859,P=0.003,n=128).尿素濃度與亞歷山大藻密度呈顯著正相關(guān)(r=0.78,P=0.04,n=128).

S5站4月21日發(fā)生亞歷山大藻水華,并于4月28日消散.各站位藻密度差異顯著,其中S5站亞歷山大藻密度約為S4站的1000倍.水華期和消散期S5站DON波動(dòng)較大,相差4.18倍,亞歷山大藻密度相對(duì)較高的S2、S6站同樣出現(xiàn)DON的大幅波動(dòng),而亞歷山大藻密度較低的其他站DON波動(dòng)幅度明顯較小,這種差異可能是由于亞歷山大藻大量消耗DON所造成的.

圖4 S5站位4～6月亞歷山大藻密度與DON、尿素的關(guān)系Fig.4 Cell density of Alexandrium sp. and concentrations of DON and urea at S5

3 討論

3.1 DON與赤潮藻生長(zhǎng)及浮游植物群落結(jié)構(gòu)的關(guān)系

本研究結(jié)果顯示,由于水產(chǎn)養(yǎng)殖和城市排污等人類活動(dòng)的影響,大亞灣澳頭海域 DON含量較高,尤其是春夏季(4～6月)維持在較高水平.對(duì)亞歷山大藻種群變動(dòng)的同步監(jiān)測(cè)結(jié)果也證實(shí),DON能顯著促進(jìn)亞歷山大藻種群的增殖.

早期的研究認(rèn)為浮游植物只能利用 DIN,不能利用 DON[18].但國(guó)內(nèi)外近期的研究已經(jīng)證實(shí)某些浮游植物種類具有利用 DON的能力[19],如Aureococcus anophagefferens、 Prorocentrum minimum和Thalassiosira weissflogii都能夠利用尿素生長(zhǎng)[20].實(shí)驗(yàn)室研究表明,亞歷山大藻等很多種類的有毒甲藻具有較高的脲酶活性,能夠在尿素為唯一氮源的環(huán)境中迅速生長(zhǎng)繁殖,提示DON含量升高與甲藻赤潮形成之間可能存在密切的關(guān)系[21].現(xiàn)場(chǎng)調(diào)查也顯示,DON能夠促進(jìn)赤潮的形成[22].本課題組的現(xiàn)場(chǎng)研究表明,DON含量的上升能明顯促進(jìn)裸甲藻(Gymnodinium spp.)的生長(zhǎng)[23].由于 DON 能夠促進(jìn)某些有害種類的生長(zhǎng),可能在赤潮的形成與持續(xù)過(guò)程中發(fā)揮重要作用.

許多有害藻類具有異養(yǎng)或兼養(yǎng)能力,使其在無(wú)機(jī)營(yíng)養(yǎng)或光線不足時(shí)得以生存.約 50%的甲藻具有兼養(yǎng)或異養(yǎng)傾向,如常見(jiàn)的有害赤潮種類赤潮異彎藻(Heterosigma akaskiwo)和塔瑪亞歷山大藻(A. tamarense)均屬于混合營(yíng)養(yǎng)型[24].本次調(diào)查期間大亞灣海域全年 CODMn為 0.08～1.92mg/L,平均值為 0.78mg/L,統(tǒng)計(jì)結(jié)果表明COD與亞歷山大藻密度呈極顯著正相關(guān)關(guān)系(P＜0.01).具備兼養(yǎng)能力的藻類既能利用DON中的氮,又能利用其中的碳,可能在種間競(jìng)爭(zhēng)中占據(jù)優(yōu)勢(shì).

3.2 浮游植物利用尿素和氨基酸的機(jī)制

我國(guó)是尿素生產(chǎn)和使用大國(guó).由于尿素在農(nóng)業(yè)中的過(guò)度施用,大量未充分利用尿素通過(guò)地表徑流等途徑進(jìn)入近岸水體,加劇水體富營(yíng)養(yǎng)化程度.在大亞灣、廣州市的一些河流和水庫(kù)中,尿素濃度達(dá)幾十到幾百 μg/L[25-26].實(shí)驗(yàn)室研究表明,尿素能顯著促進(jìn)某些海洋微藻的生長(zhǎng)[27-28],如球形棕囊藻(Phaeocystis globosa)、錐狀斯氏藻(Scrippsiella trochoidea)和 中 肋 骨 條 藻(Skeletonema costatumn)均能有效利用尿素.不同的浮游植物利用尿素的能力不盡相同:赤潮異彎藻和海鏈藻(Thalassiosira sp.)均能利用尿素作為氮源[29],而其它種類可能由于缺乏脲酶或其它相關(guān)酶不能利用[30].因此,尿素含量的上升和水體氮源組成的變化可能導(dǎo)致浮游植物群落組成改變,降低浮游植物的生物多樣性.本研究表明,尿素是促進(jìn)亞歷山大藻快速繁殖并形成優(yōu)勢(shì)的重要原因之一.

海水中溶解氨基酸可分溶解結(jié)合氨基酸(DCAA)和溶解游離氨基酸(DFAA)兩類.DCAA是海水有機(jī)氮庫(kù)中重要組分(約占DON的15%),濃度在 0.2～15μmol/L,其中最主要的成分為蛋白質(zhì)[31]. DFAA的濃度在0～5μmol/L之間波動(dòng),大亞灣海域由于旺盛的生物活動(dòng)含量較高[0.69～4.73μmol/L,平均(2.16±0.87)μmol/L][32].DFAA是DON中化學(xué)性質(zhì)最不穩(wěn)定的一種,周轉(zhuǎn)只需要幾分鐘時(shí)間.雖然僅占海水中總?cè)芙獍被岬?1%,但它卻是自養(yǎng)和異養(yǎng)生物重要的氮源[33].近期的研究已經(jīng)徹底推翻了浮游植物不能利用 DFAA的傳統(tǒng)觀念,如Pleurochrysis、Prymnensium和Amphidinium可以利用細(xì)胞表面 L-氨基酸氧化酶代謝氨基酸[34].已有研究表明,氨基酸在某些有害赤潮的發(fā)生過(guò)程中起重要作用[35].本次調(diào)查雖然沒(méi)有發(fā)現(xiàn)DFAA與亞歷山大藻之間的顯著關(guān)聯(lián)性,但是DFAA對(duì)赤潮形成的作用仍值得關(guān)注.

4 結(jié)論

4.1 2008年大亞灣澳頭海域DON平均濃度為7.44μmolN/L.尿素是DON的重要組分,尿素全年平均濃度為 1.98μmolN/L,占 DON的 20%～30%.DFAA波動(dòng)較大,為1～5μmolN/L.DON 4～6月較高,其他月份較低.養(yǎng)殖區(qū)DON、尿素濃度及周年波動(dòng)幅度明顯高于外海.

4.2 2008年大亞灣澳頭海域亞歷山大藻主要出現(xiàn)在水溫介于21～26℃的4～6月份,4月21日S5站出現(xiàn)亞歷山大藻水華,密度高達(dá) 3319cells/mL,其余月份該藻較少出現(xiàn).養(yǎng)殖區(qū)附近海域亞歷山大藻細(xì)胞密度顯著高于外海.DON、尿素和COD與亞歷山大藻種群密度具有顯著的正相關(guān)關(guān)系(p＜0.05),提示DON含量的增加能夠顯著促進(jìn)亞歷山大藻等有害藻類的生長(zhǎng),可能在有害赤潮形成過(guò)程中發(fā)揮關(guān)鍵作用.

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Facilitation of DON on population growth of Alexandrium sp. in Daya Bay.

XU Ning*, WANG Meng, SUN Kai-feng, HU Zhang-xi, DUAN Shun-shan (Research Centre of Hydrobiology, Jinan University, Guangzhou 510632, China). China Environmental Science, 2012,32(3)：504～509

Population dynamics of Alexandrium sp. and DON were investigated in aquaculture areas of Daya Bay from January to December in 2008 while environmental factors including nutrients, water temperature and salinity were investigated simultaneously. The concentration of DON was higher from April to June than that in other months. The maximum value for DON was 21.27μmolN/L while the annual average value was 7.44μmol N/L. Urea was one of the most important components of DON. The annual average concentration of urea was 1.98μmol N/L which represented about 20%～30% of DON. DFAA fluctuated significantly ranging from 1 to 5μmol N/L. Cell densities of Alexandrium sp. were found higher from April to June than those in other months. Alexandrium sp. bloom was observed in Aotou aquaculture area with the highest cell density of 3319 cells/mL on April 21. The concentrations of DON and urea and the cell density of Alexandrium sp. peaked synchronously, and DON and urea fell sharply to 23.84% and 62.86% of the maximum when the bloom attenuated. Significant correlations were revealed between cell density of Alexandrium sp. and environmental factors representing the extent of organic pollution such as DON, urea and CODMn. The increase of DON favored the growth of some harmful algal species and may play key roles in the formation of blooms provided suitable water temperature and salinity.

DON；urea；Alexandrium sp.；harmful algal blooms；Daya Bay

X171

A

1000-6923(2012)03-0504-06

2011-06-30

國(guó)家自然科學(xué)基金(40776078,41176104);國(guó)家自然科學(xué)聯(lián)合基金資助項(xiàng)目(U1133003)

* 責(zé)任作者, 副研究員, txuning@163.com

徐 寧(1971-),女,湖北孝感人,副研究員,博士,主要從事藻類生理生態(tài)學(xué)研究.發(fā)表論文40余篇.