邢冰冰,李 垚,毛嶺峰

(南京林業(yè)大學(xué)生態(tài)與環(huán)境學(xué)院,江蘇 南京 210037)

植物功能性狀(functional trait)是指植物體具有的與其定植、存活、生長以及死亡密切相關(guān)的一系列核心植物屬性(core plant traits)。這些屬性能夠顯著地影響生態(tài)系統(tǒng)功能,并能夠反映植物對環(huán)境變化的響應(yīng)[1-3]。與植物種類和數(shù)量相比,植物功能性狀可以更好地反映生態(tài)系統(tǒng)功能,被廣泛地應(yīng)用于種群、群落和生態(tài)系統(tǒng)尺度的研究中[3-5]。如近期研究發(fā)現(xiàn),植物功能性狀多樣性比物種多樣性對環(huán)境脅迫或擾動更敏感,更能指示生態(tài)系統(tǒng)功能的變化[6-7]。植物功能性狀也直接反映了植物適應(yīng)環(huán)境和參與生物環(huán)境構(gòu)建的過程[4,8]。不同環(huán)境條件下的植物往往具有規(guī)律性變化的功能性狀[8-9],如葉片和樹干的功能性狀隨環(huán)境梯度呈現(xiàn)明顯的地理格局[10-11]。

根據(jù)物種進化過程中的性狀保守性假說,親緣關(guān)系較近的物種往往比親緣關(guān)系較遠的物種具有更為接近的功能性狀,即功能性狀具有系統(tǒng)發(fā)育保守性(phylogenetic conservatism),或者說,功能性狀會在進化過程中呈現(xiàn)出明顯的系統(tǒng)發(fā)育信號(phylogenetic signal)[12-13]。目前,越來越多的研究指出,由于物種的功能性狀和生態(tài)屬性等具有系統(tǒng)發(fā)育保守性,其生態(tài)適應(yīng)性也具有系統(tǒng)發(fā)育保守性[14-15]。然而,也有反例存在,如有研究發(fā)現(xiàn)佛羅里達地區(qū)櫟樹的生態(tài)位重疊和生境選擇并不具有系統(tǒng)發(fā)育保守性[16]。

在眾多的研究中,物種的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系(或系統(tǒng)發(fā)育距離)常用來替代其生態(tài)屬性或環(huán)境適應(yīng)能力的相似性,進而用于檢驗大尺度或者群落構(gòu)建(community assembly)過程中的生態(tài)學(xué)基本理論和規(guī)律[17-18]。例如,前期學(xué)者利用群落物種的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系結(jié)構(gòu)來解析競爭排斥(competitive exclusion)、環(huán)境過濾(environmental filtering)和隨機過程(stochasticity)在群落構(gòu)建中的作用[16,19-20]。上述研究均建立在競爭-生態(tài)位相似性假說(competition-niche similarity hypothesis)的基礎(chǔ)上[21],即假設(shè)生態(tài)相似度高的物種對于環(huán)境資源的競爭程度要大于生態(tài)相似度低的物種,繼而不易共存。同時,研究也發(fā)現(xiàn),由于植物功能性狀具有系統(tǒng)發(fā)育保守性,這種生態(tài)相似性也可以用功能性狀來代替[22]。然而,這一假設(shè)前提面臨諸多的挑戰(zhàn),如研究人員發(fā)現(xiàn)在很多情況下一些關(guān)鍵植物功能性狀不具有系統(tǒng)發(fā)育保守性[23-24]。在這種情況下,其生態(tài)學(xué)屬性也可能不具有系統(tǒng)發(fā)育保守性。這將導(dǎo)致系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系不能應(yīng)用于替代功能性狀所反映的生態(tài)學(xué)關(guān)系,成為學(xué)科發(fā)展的一個爭論點。此外,由于植物功能性狀在生態(tài)學(xué)研究中極為重要,許多研究需要獲取大量的植物功能性狀數(shù)據(jù),但是受限于采樣困難,很多功能性狀并不能完全被獲取[25]。新的系統(tǒng)發(fā)育填補(phylogenetic imputation)方法的發(fā)展使得采用數(shù)學(xué)模型推斷性狀缺失值成為可能[23-24]。然而,運用這種方法的前提條件依舊是功能性狀具有系統(tǒng)發(fā)育保守性[12,26]。但是,植物的功能性狀保守性在什么類群、什么區(qū)域存在,依舊有待基于大數(shù)據(jù)的系統(tǒng)分析來回答。

被子植物的最大株高是其生態(tài)策略的核心部分,它與植物的壽命、種子質(zhì)量和成熟時間等都密切相關(guān)[27],也是決定植物競爭光照能力的關(guān)鍵因素之一[28]。株高在系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系替代功能性狀生態(tài)屬性的研究中常被用來代表物種間的競爭作用[29],在推斷功能性狀缺失值的研究中也應(yīng)用廣泛[11,24]。當(dāng)前已有研究表明,中國被子植物花期、果期等物候性狀在區(qū)域尺度上具有系統(tǒng)發(fā)育保守性,且呈現(xiàn)一定的地理格局[30-31],但是最大株高的系統(tǒng)發(fā)育保守性及其地理格局尚未明確,僅在樣地水平有少數(shù)研究[15,32]。另外,最大株高的變異性隨緯度而變化[33],很大程度上取決于區(qū)域內(nèi)共存物種的種間競爭,競爭和地點間的氣候差異往往都只能解釋最大株高變異的一半[33-34]。因此,被子植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育保守性在不同的地域可能存在較大的差異。例如,在海南尖峰嶺熱帶雨林地區(qū)的喬木層中,最大樹高的系統(tǒng)發(fā)育保守性不顯著[15];在對美洲東部和歐洲地區(qū)植物最大株高缺失性狀的推斷研究中,Swenson等[24]將其對樹高的不理想推斷結(jié)果歸咎于當(dāng)?shù)匚锓N株高的系統(tǒng)發(fā)育保守性較弱。

本研究擬以中國被子植物的最大株高為研究對象,利用20 295種被子植物的株高、生長型和地理分布數(shù)據(jù),檢測不同生長型、不同類群和不同植被區(qū)域植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育保守性,并探討以下3個問題:①草本、木本植物以及不同進化分支的被子植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育保守性是否存在差異?②被子植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號呈現(xiàn)怎樣的地理格局?③被子植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號與溫度、降水量等環(huán)境因子具有怎樣的關(guān)聯(lián)?

1 材料與方法

1.1 被子植物最大株高、地理分布數(shù)據(jù)的收集

被子植物最大株高數(shù)據(jù)來自基于《中國植物志》及各級地方植物志描述建立的植物高度性狀數(shù)據(jù)庫。植物學(xué)名依據(jù)The Plant List物種名錄1.1版本(www.theplantlist.org)進行修正。最終,共獲取了20 295種被子植物的最大株高數(shù)據(jù)。被子植物地理分布數(shù)據(jù)來自于中國維管植物物種分布數(shù)據(jù)庫[35-36],描述了每種植物在100 km × 100 km柵格分布情況。被子植物生長型數(shù)據(jù)依據(jù)《中國植物志》和《Flora of China》的記錄收集整理,包括草本和木本植物兩種生長型。本研究共涵蓋草本植物13 205種、木本植物7 090種。

1.2 進化樹構(gòu)建與系統(tǒng)發(fā)育信號計算

本研究所涉及的被子植物進化樹基于全球種子植物系統(tǒng)發(fā)育骨架樹(GBOTB)[37]構(gòu)建。該骨架樹包含了79 881個種級及種級以下的分類單元,是目前最為完整的被子植物進化樹。利用R軟件的V.PhyloMaker包[38]中的phylo.maker函數(shù)匹配和插入所有20 295種中國被子植物。對于GBOTB中已有的物種,直接匹配到骨架樹;對于GBOTB中沒有的物種,將其隨機插入對應(yīng)的屬或科下。為減小隨機插入對結(jié)果的影響,獨立生成3棵進化樹用于后續(xù)分析。

利用零模型(null model)檢驗最大株高是否具有顯著的系統(tǒng)發(fā)育信號,即檢測系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系較近的植物是否具有更為相近的高度值。具體來說,該方法隨機分配物種性狀值于系統(tǒng)發(fā)育樹的各個節(jié)點,然后通過比較性狀在進化樹上的實際分布和基于進化隨機的布朗運動(Brownian motion)狀態(tài)來判斷性狀的系統(tǒng)發(fā)育保守性[39-40]。系統(tǒng)發(fā)育信號采用基于布朗運動進化模型的Pagel’sλ參數(shù)度量[41],0<λ<1。當(dāng)λ= 1時,表明性狀進化符合布朗運動模型;當(dāng)λ= 0時,表明性狀進化與系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系相互獨立[41]。前期研究表明,Pagel’sλ對末端多分支結(jié)構(gòu)不敏感,因而用其估算多分支樹的系統(tǒng)發(fā)育信號的不確定性較低[42]。上述分析采用R軟件的phytools包[43]中的phylosig函數(shù)完成,零模型運算次數(shù)為1 000次。由于不同生長型的植物具有不同的適應(yīng)策略和進化歷史,分別計算全部植物、草本植物、木本植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號并檢驗其顯著性。同時,為了比較不同類群系統(tǒng)發(fā)育保守性的差異,根據(jù)APG IV分類系統(tǒng)[44],對樹高數(shù)據(jù)中包含500個物種以上的13個目[禾本目(Poales)、天門冬目(Asparagales)、毛茛目(Ranunculales)、豆目(Fabales)、薔薇目(Eosales)、金虎尾目(Malpighiales)、虎耳草目(Saxifragales)、石竹目(Caryophyllales)、杜鵑花目(Ericales)、菊目(Asterales)、龍膽目(Gentianales)、傘形目(Apiales)和唇形目(Lamiales)]的最大株高系統(tǒng)發(fā)育信號進行單獨檢驗。

1.3 被子植物最大株高系統(tǒng)發(fā)育保守性的地理分異分析

為了解析最大株高系統(tǒng)發(fā)育保守性的地理格局,在全國尺度上分別計算每個100 km × 100 km網(wǎng)格內(nèi)被子植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號,最終全國尺度上使用的網(wǎng)格數(shù)為943個。為了更直觀地體現(xiàn)不同植被區(qū)域系統(tǒng)發(fā)育信號的差異,根據(jù)中國植被地理區(qū)劃,將中國陸域劃分為熱帶季雨林雨林區(qū)、亞熱帶常綠闊葉林區(qū)、暖溫帶落葉闊葉林區(qū)、溫帶針葉闊葉混交林區(qū)、寒溫帶針葉林區(qū)、溫帶草原區(qū)、溫帶荒漠區(qū)、青藏高原高寒植被區(qū)共8個區(qū)域。植被地理分區(qū)數(shù)據(jù)來源自中國科學(xué)院資源環(huán)境科學(xué)與數(shù)據(jù)中心網(wǎng)站(https://www.resdc.cn/)。

為了探究最大株高系統(tǒng)發(fā)育保守性地理格局的成因,分別使用局部加權(quán)回歸[45]和多項式回歸模型分析系統(tǒng)發(fā)育信號與緯度、氣候因子的關(guān)系。氣候因子包括年平均氣溫、最冷季平均氣溫、年降水量和最干月降水量,代表了每個網(wǎng)格的水熱條件及其極端狀況。氣候數(shù)據(jù)下載自WorldClim 1.4數(shù)據(jù)庫[46],采用ArcGIS 10.2計算每個網(wǎng)格內(nèi)柵格值的平均值。所有模型均在R中構(gòu)建,其中局部加權(quán)回歸模型使用lowess函數(shù)完成,平滑跨度(smoother span)f選擇0.3。分別對全部植物、草本植物和木本植物進行相關(guān)地理分異分析。

2 結(jié)果與分析

2.1 中國被子植物最大株高系統(tǒng)發(fā)育保守性的類群分異

本研究中共有8 137種被子植物直接匹配到了GBOTB骨架樹,有12 158種被子植物隨機插入到了對應(yīng)的屬或科下。利用3棵隨機插入生成的進化樹計算最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號,結(jié)果表明,全部植物、草本植物和木本植物的(Pagel’sλ)平均值分別為0.893(P<0.001,數(shù)量(n) = 20 295)、0.725(P< 0.001,n= 13 205)和0.813(P<0.001,n= 7 090)。草本植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育保守性程度略低于木本植物。

物種數(shù)大于500種的13個目植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號均具顯著性(P<0.001),但不同類群間系統(tǒng)發(fā)育信號的強弱具有明顯的分異(圖1)。

圖1 包含500種以上13個目的被子植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號Fig. 1 Phylogenetic signals of maximum plant height for Chinese angiosperms in 13 orders with more than 500 species

在這13個目中,薔薇目的Pagel’sλ值最低,為0.612;豆目最高,達到了0.995。石竹目、天門冬目、唇形目、傘形目、虎耳草目的Pagel’sλ值都高于0.9,說明在這些類群內(nèi),最大株高的進化是高度保守的,具有強烈的系統(tǒng)發(fā)育信號。

2.2 中國被子植物最大株高系統(tǒng)發(fā)育保守性的地理分異

從地理空間來看,對于全部被子植物來說,中國東南部和東北部的最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號相對較低,而青藏高原、內(nèi)蒙古高原、山東半島地區(qū)的系統(tǒng)發(fā)育信號相對較強。對于木本植物來說,大部分區(qū)域的系統(tǒng)發(fā)育信號都非常強烈,青藏高原和中國東北部部分地區(qū)的系統(tǒng)發(fā)育信號非常低。對于草本植物來說,整個新疆地區(qū)的系統(tǒng)發(fā)育信號都非常強烈,而在青藏高原大部分區(qū)域、內(nèi)蒙古高原東部和中國東北部地區(qū)的系統(tǒng)發(fā)育信號較低,但青藏高原東南部(察隅、墨脫地區(qū))的系統(tǒng)發(fā)育保守性較強。

二次多項式回歸結(jié)果表明,在緯度梯度上,所有被子植物(圖2a,R2= 0.412,P<0.001)和木本植物(圖2c,R2= 0.058,P<0.001)最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號均呈明顯的單峰分布,說明這些植物類群最大株高的系統(tǒng)發(fā)育保守性在中緯度地區(qū)較強,而在低緯度和高緯度地區(qū)較弱。然而,對于草本植物來說,局部加權(quán)回歸和多項式回歸模擬結(jié)果均表明其最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號不呈明顯的單峰分布(圖2b),其在緯度梯度上雖然呈現(xiàn)顯著的三次函數(shù)關(guān)系,但模型擬合程度較低(R2= 0.019,P< 0.001)。該結(jié)果表明草本植物最大株高系統(tǒng)發(fā)育保守性程度的緯度梯度規(guī)律不明顯。

紅色線和藍色線分別表示局部加權(quán)回歸和多項式回歸結(jié)果。下同。The red and blue lines represent the results of locally weighted regression and polynomial regression, respectively. The same below. 圖2 中國被子植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號與緯度的回歸關(guān)系Fig. 2 Regressions between phylogenetic signals of maximum plant height and latitude for Chinese angiosperms

2.3 被子植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育保守性與氣候因素的關(guān)系

二次多項式回歸結(jié)果表明,對于被子植物整體及木本植物而言,最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號與年平均氣溫(被子植物整體R2= 0.196,P<0.001;木本植物R2= 0.060,P<0.001)、最冷季平均氣溫(被子植物整體R2= 0.334,P<0.001;木本植物R2= 0.078,P< 0.001)均呈明顯的單峰曲線關(guān)系(圖3)。對于草本植物而言,隨著年均氣溫、最冷季平均氣溫的增加,最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號呈現(xiàn)先降低、后上升、再降低的趨勢(圖3);三次多項式回歸結(jié)果雖然顯著,但擬合程度較低(年均氣溫R2= 0.097,P<0.001;最冷季平均氣溫R2= 0.074,P<0.001)?？傮w來看,被子植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號與年均氣溫、最冷季平均氣溫具有相似的關(guān)系,但對于被子植物整體和木本植物來說,最冷季平均氣溫的模型解釋能力相對較強。

a、d、g、j. 被子植物整體all angiosperms;b、e、h、k. 草本植物herbaceous plants;c、f、i、l. 木本植物woody plants。圖3 中國被子植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號與年平均氣溫、最冷季平均氣溫、年降水量、最干月降水量的回歸關(guān)系Fig. 3 Regressions between phylogenetic signals of maximum plant height and mean annual air temperature, mean air temperature in the coldest quarter, annuel precipitation and precipitation in the driest month for Chinese angiosperms

普通線性回歸結(jié)果表明,對于所有被子植物和木本植物而言,最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號與年降水量(被子植物整體R2= 0.339,P<0.001;木本植物R2= 0.037,P<0.001)、最干月降水量(被子植物整體R2= 0.250,P<0.001;木本植物R2= 0.035,P<0.001)均呈顯著的負相關(guān)(圖3)。對于草本植物而言,隨著年降水量的增加,最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號呈現(xiàn)先降低、后上升、再降低的趨勢(三次多項式回歸:R2= 0.067,P<0.001),但其與最干月降水量的關(guān)系不顯著(三次多項式回歸:R2= 0.006,P= 0.147)(圖3)?？傮w來看,被子植物株高的系統(tǒng)發(fā)育信號與年降水量、最干月降水量具有相似的關(guān)系,但對于所有物種和木本植物來說,年降水量的模型解釋能力相對較強。

3 討 論

株高是植物生態(tài)策略的核心部分,它與植物壽命、種子質(zhì)量和成熟時間密切相關(guān),是物種爭奪光能力的主要決定因素[28]。本研究發(fā)現(xiàn),中國被子植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育保守性較強(Pagel’sλ= 0.893,P<0.001),表明系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系較近的被子植物傾向于具有更為接近的株高[34]。然而,值得注意的是,最大株高系統(tǒng)發(fā)育保守性的強度在不同進化分支、不同植被區(qū)域并非一成不變,而是存在明顯的類群、地理差異。如豆目株高的系統(tǒng)發(fā)育信號值為薔薇目的1.6倍;中國東南部和東北部被子植物株高的系統(tǒng)發(fā)育信號明顯較青藏高原、內(nèi)蒙古高原等地區(qū)更高。上述結(jié)果表明,在用系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系替代株高所反映的植物生態(tài)屬性或環(huán)境適應(yīng)能力時,或者用系統(tǒng)發(fā)育填補的方法推斷株高的缺失值時,應(yīng)充分考慮所研究類群或所關(guān)注地理區(qū)域之間的系統(tǒng)發(fā)育保守性差異。當(dāng)所研究的進化分支或所關(guān)注的地理區(qū)域的被子植物株高系統(tǒng)發(fā)育保守性較低時,應(yīng)謹(jǐn)慎地估計所存在的誤差和解釋所得到的結(jié)果。

本研究發(fā)現(xiàn)木本、草本植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育保守性強度不一致。木本植物或者草本植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育信號低于被子植物整體,且草本植物的系統(tǒng)發(fā)育信號低于木本植物。這一結(jié)果說明木本植物或者草本植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育保守性弱于被子植物整體,而木本植物株高的系統(tǒng)發(fā)育保守性較草本植物更強。已有研究表明,在被子植物中,木本植物與草本植物的功能性狀在應(yīng)對環(huán)境壓力時的表現(xiàn)不同[47-48]。由于木本植物譜系比草本植物譜系的進化速率慢,生長形式和世代時間會對其功能性狀的演化起到明顯的制約作用[49],其最大株高受極端環(huán)境的影響較大,在不同的生態(tài)位下往往會出現(xiàn)較大的差異[50-51],但在相似的環(huán)境中物種之間可能彼此相近[52]。此外,木本植物在遷移到可用的生態(tài)位空間前,其性狀可能不會偏離祖先的氣候耐受性太遠[49,52]。相對于木本植物,草本植物的物種形成和滅絕速率可能高于木本植物[53],在演化過程中株高的多樣性比木本植物高;另外,草本植物比木本植物具有更廣的生態(tài)位分布,更能適應(yīng)極端氣候[49,52]。因此在大尺度下,木本植物的最大株高可能更容易表現(xiàn)出相關(guān)物種之間彼此相近的趨勢。所以,單獨使用草本植物或木本植物的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系來替代其生態(tài)屬性等關(guān)系所得出的結(jié)論可能會出現(xiàn)差別。

本研究發(fā)現(xiàn)被子植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育保守性具有明顯的地理格局,沿環(huán)境梯度呈規(guī)律性變化。功能性狀的形成是表型穩(wěn)定性(內(nèi)部選擇)和對當(dāng)前環(huán)境條件適應(yīng)(外部選擇)之間的平衡。外部選擇依賴于環(huán)境,內(nèi)部選擇依賴于物種自身的遺傳,也就是進化的約束,不管生物處在什么環(huán)境下,進化約束在地理上是不會發(fā)生改變的[54]。而功能性狀的系統(tǒng)發(fā)育信號即保守性表示物種表現(xiàn)出相同功能性狀的趨勢,既會受到進化約束的影響,也會受到外部環(huán)境因素的影響。對系統(tǒng)發(fā)育信號和環(huán)境因子的相關(guān)性分析表明,所有植物和木本植物的最大株高系統(tǒng)發(fā)育保守性在緯度梯度上呈明顯的單峰分布,或者說,中緯度地區(qū)的系統(tǒng)發(fā)育保守性強于高、低緯度地區(qū)。這一地理格局與中國被子植物花期、果期、果實發(fā)育期長度等性狀的系統(tǒng)發(fā)育保守性地理格局相似[30-31]。由于緯度與最冷季均溫呈顯著的正相關(guān),本研究還發(fā)現(xiàn)最大株高的系統(tǒng)發(fā)育保守性在最冷季均溫梯度上也呈明顯的單峰分布。上述結(jié)果表明,在高緯度或嚴(yán)寒地區(qū)的惡劣條件下,局部適應(yīng)或定向選擇的作用可能強于系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系的約束作用。換言之,無論物種間的親緣關(guān)系如何,它們均生長在同樣嚴(yán)酷的環(huán)境下,極端氣候條件將同時限制植物的營養(yǎng)和生殖生長。趨同進化作用將成為決定植物生態(tài)屬性或功能性狀演化方向的主要因素[28,55],這將導(dǎo)致包括株高、花果期等功能性狀在高緯度或嚴(yán)寒地區(qū)的系統(tǒng)發(fā)育保守性降低。本研究發(fā)現(xiàn)靠近熱帶地區(qū)的被子植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育保守性較溫帶地區(qū)弱,這一規(guī)律與中國19 631種被子植物開花時間的系統(tǒng)發(fā)育信號的緯度格局一致[32]。這種緯度模式可以用系統(tǒng)發(fā)育生態(tài)位保守性假說來解釋[55]。與熱帶地區(qū)相比,溫帶地區(qū)植物在系統(tǒng)發(fā)育上更趨向于聚集,分支年齡較低[36],這可能使得株高等功能性狀在溫帶地區(qū)更為保守。此外,靠近熱帶的地區(qū)為植物提供了更多的適宜生境[56],優(yōu)越的環(huán)境條件使得株高的外部限制因子較少,在漫長的進化歷程中,其性狀值可以在較寬的范圍內(nèi)變化[31],這也可能導(dǎo)致低緯度地區(qū)被子植物最大株高的系統(tǒng)發(fā)育保守性較低。