汪國(guó)海,李福燕,涂文馨,黃秋嬋,唐創(chuàng)斌*,周岐海

(1.廣西民族師范學(xué)院 化學(xué)與生物工程學(xué)院,廣西 崇左 532200;2.珍稀瀕危動(dòng)植物生態(tài)和環(huán)境保護(hù)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室(廣西師范大學(xué)),廣西 桂林 541006；3.廣西珍稀瀕危動(dòng)物生態(tài)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室(廣西師范大學(xué)), 廣西 桂林 541006)

周岐海(1976—)，男，廣西貴港人，廣西師范大學(xué)教授，博士。E-mail:zhouqh@ioz.ac.cn

種子傳播是決定植物種群空間結(jié)構(gòu)、動(dòng)態(tài)和組成的一個(gè)重要過(guò)程[1]。許多研究表明，70%～90%的熱帶雨林和亞熱帶雨林植物，其種子都是依靠脊椎動(dòng)物進(jìn)行傳播[2-3]，尤其是鳥(niǎo)類(lèi)。這是因?yàn)轼B(niǎo)類(lèi)種類(lèi)和數(shù)量眾多且不同鳥(niǎo)類(lèi)間的食性、行為和體型特征存在明顯差異，同種鳥(niǎo)類(lèi)能同時(shí)取食多種不同尺寸的植物種子，并對(duì)其進(jìn)行有效傳播[4-5]；而且鳥(niǎo)類(lèi)具有較強(qiáng)的飛行能力，消化道中的植物種子能伴隨其日移動(dòng)距離的增加而被傳播到適宜萌發(fā)的微生境中，并占據(jù)新的生態(tài)位，擴(kuò)大植物種群的空間分布[6]，從而降低子代與親代間對(duì)光照、水分和營(yíng)養(yǎng)等資源的競(jìng)爭(zhēng)，減少后代因密度制約效應(yīng)造成的死亡率[7]。

鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)植物果實(shí)的取食和傳播是一個(gè)復(fù)雜的動(dòng)態(tài)過(guò)程，受母樹(shù)的結(jié)實(shí)率、果實(shí)大小、母樹(shù)高度、動(dòng)物體型特征(體長(zhǎng)、體質(zhì)量和喙長(zhǎng))及次生物質(zhì)濃度等多種因素共同影響[8-9]。研究發(fā)現(xiàn)，訪問(wèn)南方紅豆杉Taxuschinensis目標(biāo)母樹(shù)的鳥(niǎo)類(lèi)數(shù)量和種數(shù)均與母樹(shù)結(jié)實(shí)量呈顯著正相關(guān)，而鳥(niǎo)類(lèi)數(shù)量與母樹(shù)郁閉度呈正相關(guān)[10]；鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)香樟Cinnamomumcamphora果實(shí)的取食量均與其體長(zhǎng)、體質(zhì)量和喙長(zhǎng)呈顯著正相關(guān)[11]；同等條件下，大型鳥(niǎo)類(lèi)比小型鳥(niǎo)類(lèi)取食更多的種子，加之其較強(qiáng)的飛翔能力和活動(dòng)范圍，能將植物種子傳播到不同類(lèi)型的生境中[12]。

秋楓Bischofiajavanica又稱(chēng)紅桐、烏楊，隸屬于大戟科Euphorbiaceae秋楓屬Bischofia，是熱帶和亞熱帶常綠季雨林中的主要樹(shù)種[13]，廣泛分布于越南、印度、日本、澳大利亞及我國(guó)云南、四川、貴州、廣西、廣東及臺(tái)灣等省區(qū)[14]。秋楓4—5月開(kāi)花，果實(shí)9—10月開(kāi)始成熟，果實(shí)呈漿果狀(長(zhǎng)度: 10.08±0.06 mm、寬度: 12.40±0.07 mm、質(zhì)量: 0.99±0.01 g,n=100)。秋楓果實(shí)成熟后會(huì)一直懸掛至翌年2月，可能是通過(guò)延長(zhǎng)種子懸掛時(shí)間來(lái)吸引更多的鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)其種子進(jìn)行取食和傳播，但目前還未見(jiàn)有關(guān)鳥(niǎo)類(lèi)在秋楓果實(shí)傳播中作用的相關(guān)報(bào)道。本文以分布在廣西民族師范學(xué)院內(nèi)的秋楓為研究對(duì)象，收集鳥(niǎo)類(lèi)的取食行為數(shù)據(jù)，并分析鳥(niǎo)類(lèi)體型特征、秋楓母樹(shù)特征對(duì)食果鳥(niǎo)類(lèi)取食行為的影響，擬為進(jìn)一步研究鳥(niǎo)類(lèi)與植物間的種子傳播網(wǎng)絡(luò)提供基礎(chǔ)參考數(shù)據(jù)。

1 研究區(qū)域與方法

1.1 研究區(qū)域概況

研究區(qū)域位于廣西崇左市廣西民族師范學(xué)院校園內(nèi)(22°23′N(xiāo), 107°23′E)。該地屬于亞熱帶季風(fēng)區(qū)，氣候溫和、雨量充沛，常年光熱充足；年平均溫度22 ℃，7月最高溫度36 ℃，1月最低溫度1 ℃；年降雨量1 200 mm，有明顯的旱季和雨季之分(雨季為4—9月，旱季為10月至翌年3月)，其中80%的降雨量都集中在雨季；年無(wú)霜期達(dá)340 d，年日照時(shí)數(shù)高達(dá)1 600 h。校園內(nèi)種植有大量的果實(shí)植物，包括海南蒲桃Syzygiumcumini、秋楓Bischofiajavanica、桂花Osmanthusfragrans、萍婆Sterculianobilis、假萍婆Sterculialanceolata、香樟Cinnamomumcamphora、雅榕Ficusconcinna和海桐Pittosporumtobira等。

1.2 研究方法

秋楓作為行道樹(shù)被種植在校園道路兩側(cè)，數(shù)量多，屬于優(yōu)勢(shì)樹(shù)種。2020年11月至2021年1月底，隨機(jī)選取9株相對(duì)集中且易于觀察的秋楓母樹(shù)作為目標(biāo)觀察樹(shù)，每天7:00—10:00、16:00—18:00借助Safari 10×26變焦雙筒望遠(yuǎn)鏡對(duì)訪問(wèn)目標(biāo)母樹(shù)的鳥(niǎo)類(lèi)取食行為進(jìn)行連續(xù)觀察，并詳細(xì)記錄鳥(niǎo)類(lèi)種類(lèi)、數(shù)量、訪問(wèn)頻次、取食時(shí)間、取食數(shù)量、取食基質(zhì)和取食方式等，直至其離開(kāi)觀察樹(shù)為止[15]。若一群同種鳥(niǎo)類(lèi)同時(shí)訪問(wèn)目標(biāo)母樹(shù)，又無(wú)法對(duì)所有鳥(niǎo)類(lèi)的取食行為進(jìn)行同步觀察時(shí)，則選擇最適宜觀察的一只個(gè)體進(jìn)行記錄，并將以整吞方式取食秋楓果實(shí)的鳥(niǎo)類(lèi)定義為種子傳播者[16]。所有觀察都在晴朗的天氣中進(jìn)行。

同時(shí)，測(cè)量目標(biāo)母樹(shù)的特征(結(jié)實(shí)量、郁閉度和高度)，具體方法：1)郁閉度用林冠的投影面積與林地面積之比來(lái)表示[17]；2)結(jié)實(shí)量則選取母樹(shù)一個(gè)小枝的果實(shí)進(jìn)行計(jì)數(shù)，再計(jì)算母樹(shù)的所有小枝數(shù)以統(tǒng)計(jì)果實(shí)量[10]；樹(shù)高的測(cè)量采用激光測(cè)距儀(深達(dá)威, SW-M70)。

1.3 數(shù)據(jù)處理

采用Shannon-Wiener指數(shù)、優(yōu)勢(shì)度Simpson指數(shù)和均勻度Pielou指數(shù)對(duì)訪問(wèn)目標(biāo)母樹(shù)的鳥(niǎo)類(lèi)多樣性進(jìn)行分析：

(1)

(2)

J=H/Hmax。

(3)

式中：S為鳥(niǎo)類(lèi)的數(shù)目;H為Shannon-Wiener指數(shù);C為Simpson指數(shù)；Pi為第i種鳥(niǎo)的個(gè)體數(shù)量占全部鳥(niǎo)種個(gè)體數(shù)量的比例[18]；J為均勻度Pielou指數(shù);Hmax為理論上最大的多樣性指數(shù)[19]。

采用 One-SampleT-test 對(duì)鳥(niǎo)類(lèi)的訪問(wèn)頻次、平均取食時(shí)間、平均取食數(shù)量差異進(jìn)行分析；以不同鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)秋楓果實(shí)取食方式(啄食或整吞)的頻次為基礎(chǔ)數(shù)據(jù)，采用bipartite函數(shù)繪制取食網(wǎng)絡(luò)圖；對(duì)秋楓母樹(shù)特征與訪問(wèn)鳥(niǎo)類(lèi)種類(lèi)、數(shù)量及多樣性指數(shù)間的關(guān)系、鳥(niǎo)類(lèi)形態(tài)特征與取食量間的關(guān)系進(jìn)行相關(guān)性分析。鳥(niǎo)類(lèi)形態(tài)特征(體質(zhì)量、體長(zhǎng)和喙長(zhǎng))的所有參數(shù)來(lái)自《中國(guó)鳥(niǎo)類(lèi)野外手冊(cè)》[20]和《中國(guó)鳥(niǎo)類(lèi)志》[21]。所有數(shù)據(jù)的分析均在SPSS 20.00上完成，并將顯著水平設(shè)定為P<0.05。采用R語(yǔ)言(3.6.1)作圖[22]。

2 結(jié)果

2.1 不同鳥(niǎo)類(lèi)取食行為差異

在42 d的觀察中，共記錄到5種鳥(niǎo)類(lèi)(1目2科)取食秋楓的果實(shí)行為1 002次，具體見(jiàn)表1。雖然不同鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)秋楓果實(shí)的訪問(wèn)頻次不存在顯著差異(t=1.488,df=4,P=0.211)，但紅耳鵯Pycnonotusjocosus和白頭鵯Pycnonotussinensis的訪問(wèn)頻次最高(表1、圖1)，分別占總頻次的74.04%和16.65%。不同鳥(niǎo)類(lèi)的平均訪問(wèn)只數(shù)、取食時(shí)間和取食數(shù)量間均存在極顯著差異(P<0.01)，其中紅耳鵯的取食數(shù)量(2.52±0.05顆/次)和持續(xù)時(shí)間(27.38±0.38 s/次)均最大。取食時(shí)，鳥(niǎo)類(lèi)多集群而來(lái)，其中暗綠繡眼鳥(niǎo)Zosteropsjaponicus群最大為2.67±0.31只/次，黃臀鵯Pycnonotusxanthorrhous最少為1.64±0.14只/次。從取食方式上看，有4種鵯科鳥(niǎo)類(lèi)同時(shí)以啄食和整吞的方式取食秋楓果實(shí)，對(duì)秋楓種子具有潛在的傳播作用；而暗綠繡眼鳥(niǎo)只啄食秋楓果實(shí)的果肉部分，故不起傳播作用(表1、圖1)。

表1 取食秋楓果實(shí)的鳥(niǎo)種類(lèi)Tab. 1 Species of frugivorous birds feed on the fruits of Bischofia javanica

A.紅耳鵯；B.白頭鵯；C.黃臀鵯；D.白喉紅臀鵯；E.暗綠繡眼鳥(niǎo)先統(tǒng)計(jì)出每種鳥(niǎo)類(lèi)以啄食或整吞方式取食秋楓果實(shí)的頻次，然后以此為基礎(chǔ)繪制取食網(wǎng)絡(luò)圖，連線的寬度越大，說(shuō)明鳥(niǎo)類(lèi)以該種方式取食秋楓果實(shí)的頻次越多圖1 鳥(niǎo)類(lèi)與秋楓果實(shí)間的取食網(wǎng)絡(luò)Fig. 1 Foraging network between birds and fruits of Bischofia javanica

2.2 動(dòng)植物特征對(duì)鳥(niǎo)類(lèi)取食行為的影響

訪問(wèn)鳥(niǎo)類(lèi)多樣性與秋楓母樹(shù)特征的相關(guān)性分析結(jié)果見(jiàn)表2。分析數(shù)據(jù)表明，秋楓母樹(shù)結(jié)實(shí)量與訪問(wèn)母樹(shù)的鳥(niǎo)類(lèi)數(shù)量(P<0.001)、種數(shù)(P=0.001)、Shannon-Wiener指數(shù)(P=0.033)及Simpson指數(shù)(P<0.001)間均有顯著正相關(guān)性，說(shuō)明隨著母樹(shù)結(jié)實(shí)量的增加，鳥(niǎo)類(lèi)訪問(wèn)數(shù)量、種數(shù)和多樣性指數(shù)也增加。但母樹(shù)結(jié)實(shí)量并不影響均勻度指數(shù)(P=0.681)。母樹(shù)郁閉度與訪問(wèn)母樹(shù)的鳥(niǎo)類(lèi)數(shù)量(P=0.039)間具有顯著正相關(guān)性，說(shuō)明訪問(wèn)母樹(shù)的鳥(niǎo)類(lèi)數(shù)量隨著郁閉度的增加而增加，但與訪問(wèn)鳥(niǎo)類(lèi)種數(shù)(P=0.150)、Shannon-Wiener指數(shù)(P=0.567)、Simpson指數(shù)(P=0.807)和均勻度指數(shù)(P=0.422)間均無(wú)顯著相關(guān)性。母樹(shù)高度與訪問(wèn)母樹(shù)的鳥(niǎo)類(lèi)數(shù)量(P<0.001)和種數(shù)(P=0.002)間均具有顯著正相關(guān)性，但與Shannon-Wiener指數(shù)(P=0.076)、Simpson指數(shù)(P=0.214)和均勻度指數(shù)(P=0.505)間均無(wú)顯著相關(guān)性。

表2 訪問(wèn)鳥(niǎo)類(lèi)多樣性與秋楓母樹(shù)特征的相關(guān)性Tab. 2 Correlation between visiting bird diversity and characteristics of Bischofia javanica

平均取食量與鳥(niǎo)類(lèi)形態(tài)特征的相關(guān)性分析結(jié)果見(jiàn)圖2。由圖可見(jiàn)，鳥(niǎo)類(lèi)的體長(zhǎng)(r=0.885,P=0.046)、體質(zhì)量(r=0.950,P=0.013)和喙長(zhǎng)(r=0.894,P=0.041)都與平均取食量間呈正相關(guān)，說(shuō)明鳥(niǎo)類(lèi)體型越大，其對(duì)秋楓植物果實(shí)的平均取食量越多。

圖2 平均取食量與鳥(niǎo)類(lèi)形態(tài)特征的相關(guān)性Fig. 2 Relationship between average foraging quantity and morphological characteristics of birds

3 討論

植物為了盡可能地吸引更多的食果鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)其果實(shí)或種子進(jìn)行取食和傳播，在長(zhǎng)期協(xié)同進(jìn)化過(guò)程中分化出一系列的特征，例如顏色、大小、形狀、營(yíng)養(yǎng)組成和成熟時(shí)間等[23]，其中顏色(紅色和黑色)是植物最常用的視覺(jué)吸引劑[24-25]。秋楓果實(shí)成熟后由青色轉(zhuǎn)變?yōu)樽睾稚?，與周?chē)参锏木G色背景形成強(qiáng)烈的視覺(jué)反差，從而對(duì)空中飛行鳥(niǎo)類(lèi)產(chǎn)生強(qiáng)烈的視覺(jué)吸引作用，但研究期間僅發(fā)現(xiàn)5種鳥(niǎo)類(lèi)取食秋楓的果實(shí)(表1)。較少的取食鳥(niǎo)類(lèi)可能是由于同時(shí)期校園中的海桐、香樟等肉質(zhì)果植物也正處于成熟期，鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)食物資源有更多的選擇，從而降低了訪問(wèn)秋楓母樹(shù)的鳥(niǎo)種類(lèi)。

鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)植物果實(shí)或種子的取食方式常會(huì)隨果實(shí)或種子尺寸的大小而發(fā)生改變[26]。例如：整吞小型種子后，鳥(niǎo)類(lèi)會(huì)以糞便的形式將其排出體外，而尺寸較大的種子常以嘔吐的方式傳播，2種方式都有利于植物種子到達(dá)適宜萌發(fā)的生境中，以實(shí)現(xiàn)其種群的自然更新[27]。本文研究中，秋楓果實(shí)的寬度明顯大于暗綠繡眼鳥(niǎo)喙的長(zhǎng)度，同時(shí)受自身的體質(zhì)量和消化道容量限制，故暗綠繡眼鳥(niǎo)僅能以啄食果肉的方式取食秋楓果實(shí)，而4種鵯科鳥(niǎo)類(lèi)的喙長(zhǎng)較大，選擇比較隨意，既可整吞又可啄食，屬于秋楓果實(shí)的潛在傳播者(表1、圖1)。其他研究也發(fā)現(xiàn)，秋冬季節(jié)鵯科鳥(niǎo)類(lèi)食物組成中含有大量的植物果實(shí)，且能以多種方式取食不同大小的植物果實(shí)[28-29]。

訪問(wèn)母樹(shù)的鳥(niǎo)類(lèi)多樣性決定了種子或果實(shí)的潛在傳播有效性[10]。本文研究中，秋楓結(jié)實(shí)量與訪問(wèn)母樹(shù)的鳥(niǎo)類(lèi)數(shù)量、種數(shù)、Shannon-Wiener指數(shù)及Simpson指數(shù)間均有顯著相關(guān)性；母樹(shù)郁閉度與訪問(wèn)母樹(shù)的鳥(niǎo)類(lèi)數(shù)量間具有顯著相關(guān)性(表2)，這可能是由于較高的母樹(shù)結(jié)實(shí)率意味著食物資源的可獲得性偏高，故能吸引大量的鳥(niǎo)類(lèi)取食其果實(shí)，同時(shí)，郁閉度高的母樹(shù)能為鳥(niǎo)類(lèi)提供一個(gè)較為安全的取食和棲息場(chǎng)所。秋楓母樹(shù)的高度也會(huì)影響訪問(wèn)的鳥(niǎo)類(lèi)數(shù)量和種類(lèi)(表2)，這與其他研究[10]存在一定的差異。這種差異可能與本研究在校園中進(jìn)行且人為干擾較大有關(guān)，故鳥(niǎo)類(lèi)傾向于選擇較高的母樹(shù)取食，而鳥(niǎo)類(lèi)的警戒行為是其一種自我保護(hù)的本能。

鳥(niǎo)類(lèi)的形態(tài)特征(體質(zhì)量、體長(zhǎng)和喙長(zhǎng))會(huì)影響其對(duì)植物果實(shí)或種子的取食數(shù)量[30]。許多研究表明，鳥(niǎo)類(lèi)對(duì)種子的取食數(shù)量與其形態(tài)特征間呈顯著正相關(guān)[31-32]，這是因?yàn)轼B(niǎo)類(lèi)的體型越大意味著其具有更大的消化道容量，能一次性取食更多的植物種子，加之大型鳥(niǎo)類(lèi)具有較強(qiáng)的飛行能力和活動(dòng)范圍，能將植物種子傳播到不同的生境中，從而提高植物種群的空間分布[33]。本文研究結(jié)果同樣顯示，鳥(niǎo)類(lèi)的體質(zhì)量、體長(zhǎng)和喙長(zhǎng)與鳥(niǎo)類(lèi)的取食數(shù)量間均呈正相關(guān)關(guān)系(圖2)，即體型特征的數(shù)據(jù)越大，鳥(niǎo)類(lèi)的取食數(shù)量越多。

觀察期間，大多數(shù)鳥(niǎo)類(lèi)取食完秋楓果實(shí)后，會(huì)直接停歇在母樹(shù)周邊的柚木Tectonagrandis和降香黃檀Dalbergiaodorifera樹(shù)上，待消化完果肉部分后再以嘔吐的方式將種子排出體外；同時(shí)，在鳥(niǎo)類(lèi)停歇的樹(shù)木下方地面上，散落著大量裸露的秋楓種子，且偶爾看見(jiàn)鳥(niǎo)類(lèi)銜著秋楓果實(shí)藏于灌木叢中，可見(jiàn)鳥(niǎo)類(lèi)的取食行為能促進(jìn)秋楓果實(shí)的傳播，二者間能形成穩(wěn)定的互利互惠關(guān)系。

4 結(jié)語(yǔ)

本文研究表明，鳥(niǎo)類(lèi)有助于城市綠地中的植物種子傳播，對(duì)維持城市生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的穩(wěn)定性具有重要意義。因此在城市化建設(shè)過(guò)程中，應(yīng)考慮適當(dāng)搭配諸如種植不同類(lèi)型鳥(niǎo)類(lèi)偏好的果實(shí)植物及植被結(jié)構(gòu)等棲息地植物景觀因素，借助鳥(niǎo)類(lèi)的取食和傳播行為來(lái)提高不同斑塊間的連通性，進(jìn)而提高城市生態(tài)系統(tǒng)中的物種多樣性。