閆舒恒 王旭雷 王立軍顧文輝解修俊高 山羌 璽, 5 卓錦濤郭夢林劉雪華王宗靈 王廣策①

細弱紅翎菜()的物種鑒定及其在青島市瑯琊臺灣海域的生長調(diào)查研究*

閆舒恒1, 2, 3, 4王旭雷1, 2, 3王立軍1, 2, 3顧文輝1, 2, 3解修俊1, 2, 3高 山1, 2, 3羌 璽1, 2, 3, 5卓錦濤1, 2, 3, 4郭夢林1, 2, 3, 4劉雪華1, 2, 3王宗靈6王廣策1, 2, 3①

(1. 中國科學院海洋研究所 實驗海洋生物學重點實驗室 山東青島 266071; 2. 青島海洋科學與技術(shù)試點國家實驗室 海洋生物學與生物技術(shù)功能實驗室 山東青島 266200; 3. 中國科學院海洋大科學研究中心 山東青島 266071; 4. 中國科學院大學地球與行星科學學院 北京 100049; 5. 中國海洋大學海洋生命學院 山東青島 266071; 6. 自然資源部第一海洋研究所海洋生態(tài)研究中心 山東青島 266100)

2021年7月末至10月初, 位于黃海沿岸的青島市西海岸新區(qū)瑯琊臺灣貢口攔海壩處出現(xiàn)大量懸浮生長的大型紅藻。為明確該類群的分類地位, 探究其生物學特征, 對該處紅藻群體展開了實地調(diào)研, 并采集相關(guān)樣本開展了形態(tài)鑒定和分子系統(tǒng)發(fā)育分析。該群體主要由一種紅藻組成, 藻體紫紅色、圓柱形, 質(zhì)軟多肉, 高度可達20 cm, 不規(guī)則互生分枝, 分枝基部強烈縊縮、頂端尖細; 藻體主軸橫截面觀可見較小的含色素外皮層細胞以及較大的近圓形假薄壁細胞和分布在髓層中央的散亂、疏松的絲狀細胞。結(jié)合分子標記L和I基因的系統(tǒng)發(fā)育分析結(jié)果, 該物種被鑒定為細弱紅翎菜(Zhang et Xia)。與歷史研究記錄不同, 貢口攔海壩處的細弱紅翎菜群體缺乏固著器和繁殖結(jié)構(gòu), 懸浮性營養(yǎng)生長, 所在海域豐富的氮磷營養(yǎng)可能為其快速生長提供了物質(zhì)基礎(chǔ), 在生長高峰期該群體總生物量約6 t (干重), 是一次局部區(qū)域性小規(guī)?！霸迦A”。細弱紅翎菜的懸浮生態(tài)型和暴發(fā)性增殖現(xiàn)象表明該物種可能具有較強的環(huán)境適應性, 其生理特征和潛在的生態(tài)風險需進一步關(guān)注。

細弱紅翎菜;L; 系統(tǒng)發(fā)育分析; 懸浮紅藻; 藻華

細弱紅翎菜(J.Zhang & E.Xia)是一種海產(chǎn)大型底棲紅藻, 隸屬于紅藻門(Rhodophyta)真紅藻綱(Florideophyceae)杉藻目(Gigartinales)紅翎菜科(Solieriaceae)紅翎菜屬(J.Agardh)(夏邦美等, 1999)。紅翎菜科有18屬94種, 其中麒麟菜屬(J.Agardh)、雞冠菜屬(J.Agardh)、Kylin和紅翎菜屬的物種數(shù)不少于10種(Guiry, 2022)。紅翎菜科中很多類群是重要的經(jīng)濟藻種, 例如, 卡帕藻屬(Doty)的長心卡帕藻(Doty) L.M.Liao和麒麟菜屬的麒麟菜(N.L.Burman) Collins & Hervey生產(chǎn)的卡拉膠占據(jù)了90%以上的全球市場份額(Porse, 2017)。紅翎菜屬的一些物種也是富含卡拉膠的經(jīng)濟海藻資源(Stephanie, 2010)。紅翎菜屬的主要鑒定特征包括: (1) 藻體圓柱形或扁壓, 分枝基部多縊縮; (2) 藻體內(nèi)部構(gòu)造為多軸型, 髓部由疏松的絲狀細胞構(gòu)成; (3) 四分孢子囊為目字形分裂; (4) 囊果內(nèi)部有一大的融合胞(Min-Thein, 1976)。根據(jù)以上特征, 全球范圍內(nèi)共描述了10個紅翎菜屬物種, 該屬各種間在藻體大小、枝徑、枝型、固著器類型、皮層細胞大小、髓絲排列等特征上存在差異(Nú?ez Resendiz, 2018)。

紅翎菜(Harvey) Kylin最早由棒藻屬(Hooker f. & Harvey)物種修訂而來, 其模式標本產(chǎn)地為澳大利亞(Kylin, 1932)。以后, 有報道稱該物種也分布在亞洲海域(曾呈奎等, 1962; Lee, 1986), 其中文名“紅翎菜”源于山東省青島市膠南等地的地方俗稱(曾呈奎等, 1962)。Kraft等(1983)通過研究, 發(fā)現(xiàn)產(chǎn)于澳大利亞的紅翎菜()為單軸型結(jié)構(gòu), 因此將該物種轉(zhuǎn)移至Kraft & Min-Thein屬, 后又被修訂為(Harvey) Kraft & G.W.Saunders(Kraft, 2021)。然而, Xia等(1984)通過詳細的形態(tài)學研究發(fā)現(xiàn)我國報道的紅翎菜()與澳大利亞產(chǎn)的“紅翎菜()”并非同一物種。我國產(chǎn)的“紅翎菜()”符合紅翎菜屬的主要鑒定特征, 并由此描述為一新種: 細弱紅翎菜J.Zhang & E.Xia, 模式標本產(chǎn)地為山東省青島市(Xia, 1984)。該種為潮間帶底棲類群, 主要生長在中潮帶有泥沙覆蓋的巖石上或石沼中, 在我國遼寧省、河北省、山東省、浙江省、福建省、廣東省和廣西壯族自治區(qū)均有分布(夏邦美等, 1999)。此外, 該種在日本(吉田忠生, 1998)、毛里求斯(Silva, 1996)、韓國(Lee, 2001)和伊朗(Kokabi, 2015)等海域也有報道。然而, 該物種缺少可靠的分子標記序列信息, 相關(guān)研究只能基于其形態(tài)學特征展開討論(Nú?ez Resendiz, 2018 )。

細弱紅翎菜在我國主要分布于黃渤海沿岸, 為當?shù)亓曇姺N(曾呈奎等, 1962)。瑯琊臺灣位于山東半島西南海岸, 青島市西海岸新區(qū)西南部, 面積26 km2,與黃海相接; 陳家貢灣是瑯琊臺灣西北部的內(nèi)灣, 泥質(zhì)灘岸, 灣頂修有貢口攔海壩, 壩內(nèi)為大規(guī)模水產(chǎn)養(yǎng)殖區(qū)。2021年7月末, 貢口攔海壩處出現(xiàn)大量懸浮生長的大型紅藻(圖1a, 1b), 通過實地調(diào)研和室內(nèi)分析, 本研究鑒定該紅藻為細弱紅翎菜, 并對其生長和分布特征展開了討論。

圖1 貢口攔海壩近海側(cè)出現(xiàn)大量懸浮生長的某種大型紅藻

注: a. 當?shù)孛癖姴杉秤迷摲N海藻; b. 大量紅藻沿壩基堆積形成寬約20～30 m的藻帶

1 材料與方法

1.1 實地調(diào)查與樣本采集

1.1.1 采樣地點 2021年8～10月期間在山東省青島市西海岸新區(qū)瑯琊臺灣貢口攔海壩(GKB)和灣內(nèi)養(yǎng)殖筏架區(qū)(FJ), 以及其周邊區(qū)域(董家口港碼頭(DJK)、撒牛溝村(SNG)、瑯琊港碼頭(LYG)、古鎮(zhèn)營村(GZY))開展了調(diào)查與采樣工作(圖2); 并結(jié)合近年來在青島海域調(diào)查采集的細弱紅翎菜樣本一并進行分析(附表1)。

1.1.2 藻體樣本采集 潮間帶海域在退潮時開展樣本采集工作, 海上養(yǎng)殖筏架區(qū)雇傭小型漁船前往采集。使用50 cm×50 cm樣方框, 沿攔海壩隨機多點取樣, 采集樣方框內(nèi)所有細弱紅翎菜樣本。

1.1.3 環(huán)境信息采集 記錄采集紅藻樣本的生境并拍照, 在各調(diào)查點采集水樣。使用大疆無人機(DJI Mavic 2 Pro)與水下無人機(潛蛟MINI)記錄調(diào)查點水面及水下環(huán)境、藻體的分布情況。

1.2 室內(nèi)樣本處理

紅藻樣本清水沖洗干凈, 優(yōu)先選擇藻體完整且具成熟囊果的個體制作臘葉標本并編號, 選取一些樣品作為冰凍切片和DNA提取的材料。樣方取樣的樣品烘箱60 °C烘干至恒重,并稱重記錄。

圖2 調(diào)查位點示意圖

GKB: 貢口攔海壩; DJK: 董家口港區(qū)堤壩; SNG: 撒牛溝村; WK: 瑯琊臺灣灣口; FJ: 陳家貢灣海上養(yǎng)殖筏架區(qū); YD: 瑯琊臺灣鴨島; LYG: 瑯琊港碼頭; GZY: 古鎮(zhèn)營村; 實心圓點為本研究中大量懸浮紅藻群體的出現(xiàn)位點, 空心圓點示其他調(diào)查位點

水樣在采集后迅速抽濾凍存, 送至中國科學院海洋研究所分析測試中心測定硝酸鹽、亞硝酸鹽、銨鹽、活性磷酸鹽和活性硅酸鹽含量。使用SPSS軟件處理數(shù)據(jù), 參照《海水水質(zhì)標準(GB 3097-1997)》對主要水環(huán)境要素進行評價。

1.3 物種鑒定

1.3.1形態(tài)學研究 取潔凈樣本于解剖鏡(尼康, SMZ1500, 日本)下觀察藻體外部形態(tài)并拍照。用刀片切取藻體主軸中段、囊果等部位, 使用包埋劑(櫻花, 日本)包埋后, 液氮速凍定型, 使用冰凍切片機(Thermo Fisher, CryoStar NX50, 美國)制備冰凍切片。在倒置顯微鏡(Nikon, Eclipse T, 日本) 下觀察并拍攝內(nèi)部解剖結(jié)構(gòu)。

1.3.2 分子標記的獲取與系統(tǒng)發(fā)育分析 每號樣本取約10mg材料研磨, 使用商品化DNA提取試劑盒E.Z.N.A. Plant DNA Kit (Omega, 美國)提取DNA。

以提取DNA為模板, 使用熱循環(huán)儀(TaKaRa Bio Inc., TP600, 日本), 選擇分子標記L基因(編碼1, 5-二磷酸核酮糖羧化酶/加氧酶大亞基)和I基因(編碼細胞色素C氧化酶亞基Ⅰ)進行PCR (聚合酶鏈式反應)擴增。所用引物組合見表1。設定PCR程序: 94 °C 5 min; 94 °C 1 min、45 °C 1 min、72 °C 1 min 38個循環(huán); 72 °C 5 min (Nú?ez Resendiz, 2018)。PCR產(chǎn)物送至生工生物工程(上海)股份有限公司進行DNA測序, 所得序列用于后續(xù)的分子系統(tǒng)發(fā)育分析, 其中兩段L序列在分析前使用SnapGene v4.3.6進行拼接處理。

表1 PCR擴增分子標記使用的引物信息

從NCBI(美國國立生物技術(shù)信息中心)數(shù)據(jù)庫下載所需參考序列(附表2), 分別與拼接后的L基因序列和I基因序列一同進行系統(tǒng)發(fā)育分析: 使用MEGA X的ClustalW算法進行多序列聯(lián)配(Thompson, 1994; Kumar, 2018), 根據(jù)密碼子順序使用PartitionFinder v2.0 (Guindon, 2010; Lanfear, 2017)分隔序列, 根據(jù)密碼子位點分別計算最優(yōu)進化模型; 使用RaxML v8.0.0 (Stamatakis, 2014)構(gòu)建最大似然樹, 2個基因均選用GTR+I+G進化模型, 非參數(shù)bootstrap方法設定1 000次重復; MrBayes v3.01 (Ronquist, 2003)構(gòu)建貝葉斯樹,L序列密碼子前2位選擇GTR+I+G模型, 第3位選擇GTR+G模型,I序列密碼子第1、3位選擇GTR+G模型, 第2位選擇GTR+I+G模型; 設定運行代數(shù)1 000 000代, 抽樣頻率1 000代, 丟棄前25%的樹, 計算剩余樹中50%的多數(shù)一致樹; 序列間的遺傳距離在MEGA X中使用Kimura two-parameter模型計算。

2 結(jié)果與分析

2.1 物種鑒定

2.1.1 形態(tài)學鑒定 按生長方式, 本研究調(diào)查采集的樣本包括懸浮和定生兩種類型(圖3a, 3b)。貢口攔海壩處樣本均懸浮, 藻體紫紅色, 圓柱形, 高度約5～20 cm, 主軸寬1～2 mm, 質(zhì)軟多肉, 分枝不規(guī)則互生, 基部強烈縊縮, 頂端尖細, 可達四回分枝, 無固著器。藻體內(nèi)部構(gòu)造由皮層和髓層組成, 最內(nèi)層的髓部為疏松散亂排列的絲狀細胞, 絲徑7～10 μm; 內(nèi)皮層細胞較大, (127～179)×(96～141) μm, 近圓形, 2～3層; 外皮層細胞較小, (10～12)×(6～8) μm, 含色素體, 1～2層(圖3c)。定生樣本外部形態(tài)和內(nèi)部結(jié)構(gòu)與懸浮樣本基本一致, 但基部具盤狀固著器和支持枝, 支持枝頂端或近頂端又可著生盤狀固著器(圖3d); 一些定生樣本具有囊果, 散生于藻體分枝上, 埋臥于內(nèi)皮層, 半球形, 略微隆起于藻體表面, 直徑659～797 μm。橫切面觀, 成熟囊果中央具有一個大的融合胞, 融合胞向各個方向生出產(chǎn)孢絲, 產(chǎn)孢絲頂端形成果孢子囊, 果孢子囊外圍有不育絲組成囊果被(圖3e, 3f)。

圖3 細弱紅翎菜形態(tài)特征與解剖結(jié)構(gòu)

注: a. 貢口攔海壩處懸浮生長細弱紅翎菜樣本外部形態(tài)(臘葉標本), 箭頭示著生寄生藻, 比例尺=2 cm, 標本號QD365; b. 定生細弱紅翎菜樣本外部形態(tài)(臘葉標本), 箭頭示著生囊果、箭形示基部固著器及支持枝, 比例尺=2 cm, 標本號QD388; c. 藻體主軸橫切面觀, M: 髓部、IC: 內(nèi)皮層、OC: 外皮層, 比例尺=200 μm, 標本號QD358; d. 定生細弱紅翎菜固著器系統(tǒng), 箭形示盤狀固著器、箭頭示支持枝, 比例尺=200 μm, 標本號QD388; e. 細弱紅翎菜囊果表面觀, 比例尺=200 μm, 標本號QD388; f. 細弱紅翎菜囊果橫切面觀, F: 融合胞、G: 產(chǎn)孢絲, 頂端生有果孢子、E: 果被, 比例尺=100 μm, 標本號QD388; g. 細弱紅翎菜著生寄生藻外觀形態(tài), 比例尺=500 μm, 標本號QD379; h. 細弱紅翎菜寄生藻切面觀, 比例尺=200 μm, 標本號QD358

通過研究藻體的外部形態(tài)、內(nèi)部構(gòu)造和繁殖器官等特征, 結(jié)合細弱紅翎菜模式標本比較分析, 本研究所采集的樣本符合細弱紅翎菜的鑒定特征。

此外, 在本次調(diào)查中還發(fā)現(xiàn)少量細弱紅翎菜藻株分枝上生有圓球體, 經(jīng)切面觀察, 該球狀體內(nèi)部構(gòu)造包括絲狀細胞組成的髓部和3～5層含有色素體的外皮層(圖3g, 3h), 其特征和其寄主細弱紅翎菜基本一致, 因此可初步確認這一圓球體為一種近源寄生藻。該寄生藻藻體外部具有較厚的膠質(zhì)層, 通過外皮層與宿主相融合。

2.1.2 分子系統(tǒng)發(fā)育分析 本研究擴增了17號樣本16條L基因序列, 并結(jié)合13條NCBI下載的相關(guān)序列進行分析。聯(lián)配后, 構(gòu)建了序列長度為1 386個堿基(nt)的數(shù)據(jù)集, 保守位點1 100 nt, 最大簡約位點150 nt?；谠摂?shù)據(jù)集分別構(gòu)建了最大似然樹和貝葉斯樹, 獲得了相同的拓撲結(jié)構(gòu)(圖4)。紅翎菜科的其他屬種, 包括麒麟菜屬、瓊枝藻屬(Doty)和卡帕藻屬構(gòu)成外群。細弱紅翎菜與產(chǎn)于法國和新西蘭的2個紅翎菜屬未知物種(sp.)聚為一枝(支持度100%), 其遺傳距離小于0.22%, 并和產(chǎn)于印度的串珠紅翎菜(新擬名)Mshigeni & Papenfuss、產(chǎn)于法國的屬模式種索狀紅翎菜(新擬名)(C.Agardh) J.Agardh、產(chǎn)于委內(nèi)瑞拉的彎頂紅翎菜(新擬名)Nú?ez Resendiz, Dreckmann, Ardito, León-Tejera & Sentíes和產(chǎn)于美國的絲狀紅翎菜(新擬名)(Kützing) Gabrielson組成第一類群; 產(chǎn)于澳大利亞的網(wǎng)結(jié)紅翎菜(新擬名)P.W.Gabrielson & Kraft和粗壯紅翎菜(Greville) Kylin、產(chǎn)于日本的太平洋紅翎菜(Yamada) Yoshida以及產(chǎn)于印度的硬紅翎菜(新擬名)(Zanardini) F.Schmitz組成紅翎菜屬的第二類群。在第一類群中, 與細弱紅翎菜親緣關(guān)系最近的物種為串珠紅翎菜, 二者遺傳距離范圍為3.36%～3.53%。本研究也基于I進行了系統(tǒng)發(fā)育分析, 成功擴增了細弱紅翎菜11條序列, 結(jié)合8條已公開相關(guān)序列, 構(gòu)建了系統(tǒng)發(fā)育進化樹。同L基因系統(tǒng)發(fā)育樹類似,I基因系統(tǒng)發(fā)育樹結(jié)果同樣表明本研究樣本隸屬于紅翎菜屬(附圖1)。結(jié)合形態(tài)學鑒定和分子系統(tǒng)發(fā)育分析兩方面的研究結(jié)果, 產(chǎn)于法國和新西蘭的2個紅翎菜屬未知物種也應該鑒定為細弱紅翎菜。

圖4 基于rbcL基因構(gòu)建的最大似然樹

注: 系統(tǒng)發(fā)育分析共用29條序列, 粗體為本研究新擴增序列, 僅顯示貝葉斯分析后驗概率≥0.80/最大似然分析Bootstrap值≥80的節(jié)點數(shù)值; 灰色底框示本研究獲取序列與外部序列聚合而成的單系進化枝

2.2 貢口攔海壩細弱紅翎菜生物量估算及水質(zhì)環(huán)境分析

2021年7月下旬至8月初, 大量細弱紅翎菜懸浮生長于貢口攔海壩南側(cè)部分坡面和灘涂上, 形成寬約20～30 m的堆積帶。根據(jù)水下無人機拍攝結(jié)果以及退大潮后的觀察, 該處海域主要為泥砂底質(zhì), 僅近堤壩處有一些亂石塊。壩的東西兩端藻體堆積面積擴大, 而壩中部的閘門兩側(cè)有200余米無藻體分布, 總覆蓋面積約為37 370 m2; 藻體鮮干比8.99, 單位生物量(干重)為(159.93±46.09) g/m2, 總生物量約為6 t(干重)。此處細弱紅翎菜于2021年7月末形成規(guī)模, 不排除5月或6月就已經(jīng)大量增殖。8～9月期間堆積藻體逐漸減少, 至2021年10月基本完全消失。

瑯琊臺灣營養(yǎng)鹽測定結(jié)果顯示, 位于灣頂?shù)呢暱跀r海壩兩側(cè)氮磷硅水平均較高, 臨海的南側(cè)為細弱紅翎菜出現(xiàn)區(qū)域。灣內(nèi)其他位點氮磷水平均符合國標Ⅰ類水質(zhì)標準; 灣內(nèi)整體水質(zhì)狀況較好, 但氮磷比偏高, 各位點均超出Redfield比值(附圖2)。

2.3 細弱紅翎菜分布與習性調(diào)查

除貢口攔海壩外, 通過調(diào)查我們還發(fā)現(xiàn)了5處細弱紅翎菜的分布點, 包括同位于瑯琊臺灣灣內(nèi)的海上養(yǎng)殖筏架區(qū)、撒牛溝村灘涂; 鄰近灣口的董家口港區(qū)堤壩; 及灣外的瑯琊港碼頭和距離較遠(約15.60 km)的古鎮(zhèn)營村灘涂。

不同點的細弱紅翎菜群體存在一定差異(表2)。5處分布點的藻體均定生, 除養(yǎng)殖筏架區(qū)的藻體生長于養(yǎng)殖浮繩上外, 其他樣本生長于有泥沙覆蓋的巖石上; 攔海壩處藻體最大, 但沒有固著器和繁殖結(jié)構(gòu); 分布在灣外的瑯琊港碼頭和古鎮(zhèn)營村的類群中有成熟的雌配子體; 此外, 懸浮群體中存在一些攜帶寄生藻的個體, 這一現(xiàn)象同樣發(fā)現(xiàn)于撒牛溝村樣本中。然而, 各個分布點的細弱紅翎菜數(shù)量都顯著低于貢口攔海壩處懸浮紅翎菜的生物量, 未發(fā)現(xiàn)定生的大規(guī)模細弱紅翎菜藻場。

表2 細弱紅翎菜群體的分布、習性、藻體特征及其生物量

注: *: 生物量數(shù)據(jù)均為干重; +++: 生物量≥100 g/m2; ++: 100>生物量≥10 g/m2; +: 生物量<10 g/m2

3 討論

2021年7月底至10月初, 青島市西海岸新區(qū)瑯琊臺灣海域出現(xiàn)大規(guī)模懸浮紅藻, 本研究通過實地調(diào)研, 結(jié)合形態(tài)學和系統(tǒng)發(fā)育分析鑒定該物種為細弱紅翎菜。

細弱紅翎菜形態(tài)鑒定特征包括: 藻體基部具有盤狀固著器及支持枝, 分枝基部明顯縊縮、頂端逐漸尖細; 髓部由疏松排列的絲體組成, 內(nèi)皮層較大而外皮層細胞較小; 以及半球形的囊果等(Xia, 1984; 夏邦美等, 1999)。本研究樣品無論在外觀形態(tài)、內(nèi)部構(gòu)造還是在囊果特征方面均與其相吻合。我們也首次在細弱紅翎菜藻體上發(fā)現(xiàn)圓球形的寄生藻, 這一現(xiàn)象類似于江蘺屬(Greville)個體表面寄生的蘺生藻(Setchell & H.L.Wilson)(張峻甫等, 1978), 屬于近源寄生藻。

全球累計報道紅翎菜屬物種有16個, 其中現(xiàn)階段承認的物種只有10個(Guiry, 2022),其中細弱紅翎菜和叉枝紅翎菜(新擬名)Yoshida缺乏常用分子標記序列數(shù)據(jù), 而本研究為前者首次提供了明確的分子信息?；贚和I基因的系統(tǒng)發(fā)育分析, 細弱紅翎菜與紅翎菜屬其他8個物種遺傳距離較大(L>3%,I>4%), 形成了不同的進化枝, 從分子層面驗證了細弱紅翎菜的系統(tǒng)地位。與細弱紅翎菜親緣關(guān)系最近的物種為串珠狀紅翎菜, 該種沿軸規(guī)律縊縮, 外形呈串珠狀(Mshigeni, 1981), 易于區(qū)分; 而產(chǎn)于日本的叉枝紅翎菜藻體扁壓, 具有典型的二叉狀分枝及邊緣小枝(吉田忠生, 1998), 在外觀形態(tài)上與細弱紅翎菜差異明顯; 其他紅翎菜物種也與我們的樣本存在可區(qū)分的形態(tài)特征差異(表3)。Fredericq等(1999)和Mineur等(2012)分別記錄了產(chǎn)于新西蘭和法國的未知紅翎菜物種, 我們的系統(tǒng)發(fā)育分析結(jié)果證實這兩個物種實際上為細弱紅翎菜。因此, 該物種的全球分布范圍從西北太平洋拓展至南太平洋和東大西洋海域, 也暗示了該物種在全球溫帶亞熱帶海域廣泛分布的可能性。值得注意的是, 有研究稱產(chǎn)于法國的細弱紅翎菜并不是本土物種, 但該類群早在2005年便已出現(xiàn), 且已在一些地區(qū)形成相當大的生物量(Mineur, 2012), 表明該物種具有較強的適應性和擴散能力。

表3 本研究樣本與紅翎菜屬其他物種主要形態(tài)特征比較

注: 各物種基于L系統(tǒng)發(fā)育樹(圖4)中親緣關(guān)系的遠近排列, “—“代表無信息。參考文獻: [1] Mshigeni, 1981; [2] Agardh, 1842; [3] Nú?ez-Resendiz, 2018; [4] Littler, 2000; [5] Gabrielson, 1984; [6] Yoshida, 1989; [7] Minthein, 1976; [8] Zanardini, 1858; [9] 吉田忠生, 1998

大型紅藻是近海底棲群落的重要成員, 然而一些物種也可以脫離著生基質(zhì)自由生活, 這一現(xiàn)象在紅翎菜科中較為常見(Nú?ez Resendiz, 2019), 同屬的絲狀紅翎菜、索狀紅翎菜都有懸浮群體的記錄(Farnham, 1980; Perrone, 1994)。一般認為, 泥沙等軟性底質(zhì)會影響孢子的附著, 從而使藻類傾向于選擇無性繁殖策略, 導致懸浮生活的生態(tài)型群體的產(chǎn)生(Kain, 1995; Guillemin, 2008)。Norton等(1983)對營懸浮生活的大藻形態(tài)進行了總結(jié), 認為無固著器結(jié)構(gòu)和營無性繁殖是其最顯著的特征。Perrone等(1994)詳細描述了意大利馬雷皮科諾(Mare Piccolo)海灣懸浮絲狀紅翎菜群體的生長情況, 在軟泥底質(zhì)上, 懸浮的絲狀紅翎菜和(C.Agardh) Kraft & M.J.Wynne可形成厚達3～5 m的海藻床; 絲狀紅翎菜個體無固著器, 但在出現(xiàn)硬質(zhì)基質(zhì)時個別藻體可以二次定生, 形成小規(guī)模的定生群體; 在連續(xù)5年的逐月觀察中未發(fā)現(xiàn)成熟的配子體個體、營無性繁殖。這些現(xiàn)象和我們的實地調(diào)查記錄較為類似: 細弱紅翎菜個體懸浮于泥沙底質(zhì)的陳家貢灣底, 形成大規(guī)模生物量, 無固著器和成熟繁殖結(jié)構(gòu); 在瑯琊臺灣的調(diào)查中, 也發(fā)現(xiàn)了若干疑似二次定生的小規(guī)模群體。因此我們認為, 貢口攔海壩處的大規(guī)模細弱紅翎菜群體是營懸浮生活的特殊生態(tài)型, 這也是本物種懸浮類群的首次記錄。

無性繁殖的懸浮紅藻群體可以形成可觀的規(guī)模, 如亞太冷水沿岸, 懸浮伊谷草(Kanno & Matsubara) Makienko主導的伊谷草床厚度可達到0.15～1 m (Skriptsova, 2016); 波羅的海懸浮蠕蟲叉紅藻(Hudson) J.V.Lamouroux年產(chǎn)量在10萬t以上(Weinberger, 2020); 智利沿海的智利江蘺C.J.Bird, McLachlan et E.C.Oliveira懸浮藻體資源被持續(xù)開采約20年, 這一特性也被應用于養(yǎng)殖生產(chǎn)中(Guillemin, 2008)。這樣的懸浮紅藻床多位于水流擾動較少的環(huán)境, 可以穩(wěn)定存在數(shù)十年甚至上百年。懸浮紅藻群體同樣也可以隨水流運動而漂流, 并不斷擴大生物量的規(guī)模(Nú?ez Resendiz, 2019)。在本研究中, 貢口攔海壩處的大規(guī)模細弱紅翎菜群體與穩(wěn)定的懸浮紅藻藻床不同, 僅存在了三個月的時間, 便基本消失。據(jù)此我們推測, 此處的懸浮群體來源于別處, 而可能存在一個懸浮或定生的源頭藻場, 在某種外部擾動下, 部分藻體隨水流運動至貢口攔海壩下, 由于壩內(nèi)存在大規(guī)模水產(chǎn)養(yǎng)殖區(qū), 壩兩側(cè)富營養(yǎng)化程度較高, 導致這一無性繁殖的懸浮群體快速大量增殖, 從而形成了大規(guī)模堆積的現(xiàn)象。因此我們對瑯琊臺灣及其周邊地區(qū)開展了源頭藻場的調(diào)查。我們發(fā)現(xiàn)了一些定生群體, 但生物量均遠小于攔海壩處的懸浮群體; 灣內(nèi)一些沿岸群體類似于懸浮群體, 攜帶少見的寄生藻, 提示灣內(nèi)各類群間可能存在一定聯(lián)系; 調(diào)查過程中, 一些當?shù)孛癖姺Q暴發(fā)點以北的灘涂上也有大規(guī)模紅藻的分布, 在我們的調(diào)查中也發(fā)現(xiàn)了少量定生紅翎菜分布, 其中一個分布點古鎮(zhèn)營村已距攔海壩逾15 km, 提示了細弱紅翎菜在本海域分布的廣泛性。然而, 目前我們尚未發(fā)現(xiàn)其他較大規(guī)模的紅翎菜群體, 源頭藻場的確定還需要進一步的調(diào)查。

全球范圍內(nèi), 大型海藻暴發(fā)增殖而引發(fā)的藻華問題日益增加, 雖然“綠潮”和“金潮”仍是最主要的大藻藻華災害(Smetacek, 2013), 但近年來我國一些綠潮災害中, 已經(jīng)開始出現(xiàn)了一定比例的懸浮紅藻, 如Song等(2019)報道渤海海域的本地綠潮中混雜大量的懸浮紅藻, 并鑒定為龍須菜; 然而, 通過比對文中龍須菜圖片和貢口攔海壩細弱紅翎菜標本, 我們發(fā)現(xiàn)二者在外部形態(tài)上極為相似, 尤其是藻體的分枝基部均強烈縊縮, 初步認為該物種實際可能為細弱紅翎菜。結(jié)合本研究在貢口攔海壩的實地調(diào)研結(jié)果, 提示著細弱紅翎菜懸浮群體存在潛在的生態(tài)風險。

4 結(jié)論

本研究報道了一次發(fā)生于青島市瑯琊臺灣海域區(qū)的一種紅藻物種大規(guī)模堆積的“藻華”現(xiàn)象。結(jié)合形態(tài)學與系統(tǒng)發(fā)育分析研究, 鑒定該物種為細弱紅翎菜, 并首次描述了細弱紅翎菜的懸浮生態(tài)型和一種寄生紅藻, 進一步完善了該物種的形態(tài)學和生態(tài)習性研究。細弱紅翎菜分布較為廣泛, 可能具有較強的遷移和適應能力, 能夠不依賴基質(zhì)自由懸浮生長, 并形成較大規(guī)模的生物量, 可能存在一定的生態(tài)風險; 另一方面, 細弱紅翎菜本身也是優(yōu)質(zhì)的卡拉膠原料, 也可食用, 具有潛在的經(jīng)濟價值。然而, 目前細弱紅翎菜的相關(guān)研究仍較少, 其生態(tài)風險和綜合利用需要進一步關(guān)注。

電子附件材料:

附圖1, 2及附表1, 2見http://dx.doi.org/10.11693/hyhz20220400107

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ABLOOM IN LANGYATAI BAY, QINGDAO: SPECIES IDENTIFICATION AND GROWTH INVESTIGATION

YAN Shu-Heng1, 2, 3, 4, WANG Xu-Lei1, 2, 3, WANG Li-Jun1, 2, 3, GU Wen-Hui1, 2, 3, XIE Xiu-Jun1, 2, 3, GAO Shan1, 2, 3, QIANG Xi1, 2, 3, 5, ZHUO Jin-Tao1, 2, 3, 4, GUO Meng-Lin1, 2, 3, 4, LIU Xue-Hua1, 2, 3, WANG Zong-Ling6, WANG Guang-Ce1, 2, 3

(1. CAS Key Laboratory of Experimental Marine Biology, Institute of Oceanology, Chinese Academy of Science, Qingdao 266071, China;2. Marine Biology and Biotechnology Laboratory, Pilot National Laboratory for Marine Science and Technology (Qingdao), Qingdao 266200, China; 3. Center for ocean Mega-Science, Chinese academy of sciences, Qingdao 266071, China; 4. College of Earth and Planetary Sciences, University of Chinese Academy of Science, Beijing 100049, China; 5. College of Marine Life Sciences, Ocean University of China, Qingdao 266071, China; 6. Marine Ecology Research Center, First Institute of Oceanography, MNR, Qingdao 266100, China)

From July to October 2021, suspending red algae bloomed near Gongkou Dam, Langyatai Bay in the West Coast New Area of Qingdao City by the Yellow Sea. To identify the species and its biological characteristics, samples were collected for morphological anatomy studies and phylogenetic analysis. The algal bloom species was purplish red, cylindrical, soft and pulpy, in height of up to 20 cm, and having irregular alternate branches that strongly constricted at the base, and tapering apices. The cross section of the main axis showed small pigmented outer cortical cells, large and sub-circular inner cortical cells, and scattered and loose filamentous cells in the medullary layer. In terms of morphology and phylogeny ofL andI genes, this species was identified asZhang et Xia. Unlike those in historical records, this species lacked holdfast or reproductive structures, and had suspended vegetative growth and fast proliferation due to favorable abundant nutrient supply in the ambiance. At the peak of growth, the biomass of the blooming species was estimated upto about 6 t (dry weight), which could be termed as a local small-scale algal bloom. This suspending ecotype in vegetative reproductive lifestyle showed a strong environmental adaptability of, and its physiological characteristics and potential ecological risks shall be further studied.Key words;L; phylogenetic analysis; suspending red algae; algal bloom

Q943

10.11693/hyhz20220400107

*國家重點研發(fā)計劃, 2018YFD0901500號; 國家自然科學基金, 42076089號; 財政部和農(nóng)業(yè)農(nóng)村部國家現(xiàn)代農(nóng)業(yè)產(chǎn)業(yè)技術(shù)體系, CARS-50號; 山東省“泰山學者”工程專項經(jīng)費資助項目, tspd20210316號。閆舒恒, 博士研究生, E-mail: yanshuheng@qdio.ac.cn; 同等貢獻第一作者: 王旭雷, 博士, 副研究員, E-mail: wangxulei@qdio.ac.cn

王廣策, 博士, 博士生導師, 研究員, E-mail: gcwang@qdio.ac.cn

2022-04-24,

2022-06-12