孫歡歡 朱 仁 馮 秀 熊 文 隋曉云 陳毅峰1,,3

(1.西藏大學理學院, 拉薩 850000; 2.中國科學院水生生物研究所, 武漢 430072; 3.中國科學院大學, 北京 100049;4.湖北師范大學生命科學學院, 黃石 435002)

生物入侵已經(jīng)成為全球面臨的三大環(huán)境問題之一, 在生物多樣性[1]、生態(tài)系統(tǒng)結構和功能、社會經(jīng)濟發(fā)展[2]及人類健康[3]等方面的影響愈來愈嚴重。其中, 外來魚類入侵已經(jīng)對全球范圍的生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生了嚴重負面影響, 是全球魚類生物多樣性喪失的重要因素[4]。外來魚類入侵后, 可通過捕食、競爭和破壞棲息地等多種方式改變原有生態(tài)系統(tǒng)的結構和功能, 從而導致本地物種的減少甚至滅絕[5], 對當?shù)氐纳鷳B(tài)系統(tǒng)和經(jīng)濟發(fā)展造成嚴重不良影響[6]。許多入侵魚類為適應新環(huán)境, 其生活史特征會發(fā)生可塑性變化從而更好地適應入侵地環(huán)境[7,8]。例如, 歐白鮭(Coregonus albula)入侵到亞北極區(qū)上游初期隨著種群密度增加, 其生長速度和繁殖力下降[9], 食蚊魚(Gambusia affinis)入侵到低緯度地區(qū)后將更多的能量用于繁殖等[10]。因此, 從入侵魚類生活史特征方面了解外來魚類成功入侵的機制, 針對性地采取有效措施進行防治, 從而控制外來魚類的負面影響[11]。

麥穗魚(Pseudorasbora parva)隸屬于鯉形目(Cypriniformes), 鯉科(Cyprinidae),亞科(Gobioninae), 麥穗魚屬, 原產(chǎn)于我國東部、日本和韓國。由于其食性雜、世代周期短、繁殖力高和生理耐受性強[12], 在不到50年的時間里, 已廣泛分布于中亞、歐洲和北非等地[13], 且被歐洲列為最嚴重的水生生物入侵種之一[14,15]。麥穗魚入侵到新區(qū)域后,通過競爭食物與棲息地、攜帶新的疾病, 改變棲息地特征等因素對土著魚類的生存和繁衍及水生生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定性構成威脅[16]。如入侵云南高原湖泊后造成當?shù)囟喾N特有魚類數(shù)量減少甚至滅絕, 并產(chǎn)生了一系列連鎖的生態(tài)影響[17]。

青藏高原通常被稱為“第三極”, 是我國最大、世界海拔最高的高原[18], 其特殊的高原水生生態(tài)系統(tǒng)中魚類結構較為簡單, 生態(tài)環(huán)境脆弱, 外來魚類一旦入侵后, 極易改變整個生態(tài)系統(tǒng)的結構和功能,造成巨大的生態(tài)負面影響[19]。最早記錄麥穗魚由人類活動而引入到青藏高原的時間為20世紀80年代[20], 目前麥穗魚已在西藏成功建群且種群規(guī)模正在不斷擴大[21], 然而有關該魚在青藏高原生態(tài)系統(tǒng)中的生活史特征以及入侵機制等研究報道較少。

因此, 本研究以西藏拉魯濕地和茶巴朗濕地為研究區(qū)域, 通過對麥穗魚種群年齡、生長和繁殖等生活史特征的研究, 及其與我國的原產(chǎn)地種群生活史特征的比較, 系統(tǒng)探究麥穗魚入侵到高原后的生活史特征的可塑性變化。在此基礎上, 揭示外來魚類入侵高原生態(tài)系統(tǒng)的機制和適應性變化。此外,本研究也能在一定程度上為高原地區(qū)外來魚類入侵的防控和氣候變暖背景下魚類多樣性的保護提供科學依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)域和樣本采集

拉魯濕地是世界海拔最高、面積最大的城市天然濕地[22], 位于西藏首府拉薩市西北角, 為國家級濕地保護區(qū)。茶巴朗濕地位于拉薩市曲水縣茶巴朗村, 屬市級重點濕地生態(tài)功能保護區(qū)[23]。兩個濕地均附屬拉薩河流域, 是西藏自治區(qū)內典型的高原濕地。為了進一步比較麥穗魚在青藏高原與原產(chǎn)地生活史特征的差異, 本研究選取南京地區(qū)(原產(chǎn)地)的河流開展了麥穗魚種群的樣本采集。南京江寧地處我國東部、長江下游, 屬北亞熱帶濕潤氣候, 四季分明, 雨水充沛。采樣點的具體信息見表1。

2019年7月、2020年8—10月和2021年3—4月使用地籠(長8 m×寬0.25 m×高0.2 m, 網(wǎng)徑0.5 cm,放置12h)、抄網(wǎng)(網(wǎng)眼尺寸1.5 mm)和便攜式電魚機(12 V, 2000—3500 W)在拉魯濕地采集麥穗魚255尾, 茶巴朗濕地214尾; 2020年12月和2021年4月使用地籠在南京江寧附近自然水域采集麥穗魚樣本616尾。用游標卡尺測量體長和全長(精確至0.01 mm), 用電子天平(HLD-30002型, 中國)稱量體重(精確至0.01 g)及性腺重(精確至0.01 g)。運用便攜式水質分析儀(YSI Professional Plus, USA)測量采樣點的水溫并記錄整理, 取每尾樣本的背鰭起點下方至側線上方的鱗片5—10枚, 用于年齡鑒定。將鱗片在3%的氫氧化鈉溶液中浸泡約8h, 用軟刷刷掉表面黏液和雜質。年輪讀數(shù)在時隔兩周分別讀取, 通過計算年輪的數(shù)量確定魚的年齡。

同時, 在實地調查的基礎上, 本研究在Web of Science(http://webofscience.com)和CNKI(http://www.cnki.net)等數(shù)據(jù)庫中以“入侵麥穗魚”和“麥穗魚生活史特征”作為關鍵詞在開展文獻的檢索和整合分析, 提取中國不同地理種群麥穗魚生活史特征的數(shù)據(jù), 包括最大體長、最大年齡、退算全長、繁殖力和卵徑等。

1.2 數(shù)據(jù)處理與分析

根據(jù)采集的樣品, 分別處理拉魯濕地和茶巴朗濕地及南京江寧麥穗魚種群的相關數(shù)據(jù)。采用冪函數(shù)W=aLb擬合雌雄樣本的體長(L)與體重(W)的關系[24]。體長體重方程中指數(shù)b值反映魚類在不同發(fā)育階段和不同生境中的生長發(fā)育情況, 釆用Pauly的方法檢驗關系式中b值與3之間是否存在顯著性差異[25]。當b與 3 無顯著性差異時, 表明魚類為勻速生長, 反之為異速生長。使用Image-Pro plus 6.0軟件測量麥穗魚的鱗片。Einar Lea公式Ln=Lrn/R、Rosa Lee公式L=a+bR和非線性BPH(body proportional)公式L=aRb等三種關系方程進行擬合, 選擇判定系數(shù)(r2)最大者為其最佳回歸方程, 并計算退算體長[26]與退算全長。麥穗魚性腺發(fā)育時期的判定主要參照殷名稱[27]和嚴云志等[28]的劃分方法。繁殖力采用重量法估算, 取其卵巢重的一部分統(tǒng)計卵粒數(shù), 推算個體絕對懷卵量。絕對繁殖力= (取樣的卵粒數(shù)/樣品重)×卵巢重, 相對繁殖力=絕對繁殖力/去內臟重。在雌魚卵巢里選取具有沉積卵黃的卵粒進行卵徑測量, 每尾隨機抽取100粒卵用目測微尺測量其卵徑[29]。

運用單因素方差分析(One-way ANOVA)檢驗拉魯濕地和茶巴朗濕地麥穗魚種群與南京江寧種群的體長組成、退算全長和繁殖力之間差異顯著性; 運用配對t檢驗(Pairedt-test)比較拉魯濕地和茶巴朗濕地麥穗魚種群與南京江寧種群各年齡組實測體長與退算體長;K-S檢驗(Kolmogorov-Smirnov test)分析拉魯濕地、茶巴朗濕地和南京江寧麥穗魚雌雄群體之間差異顯著性。以體長的自然對數(shù)值作為協(xié)變量進行方差分析, 檢驗雌、雄個體間體長與體重的關系是否存在差異。檢驗結果示P<0.05為顯著性差異。使用Microsoft excel 2007(Microsoft, USA)、SPSS 13.0(IBM, USA)和Origin 9.0(EA,USA)等軟件整理和統(tǒng)計數(shù)據(jù)并作圖。

2 結果

2.1 年齡組成與體長體重分布

拉魯濕地和茶巴朗濕地及南京江寧鑒定出有效年齡數(shù)據(jù)分別為250尾、212尾和611尾。結果顯示, 拉魯濕地和茶巴朗濕地麥穗魚的最大年齡為4齡, 1齡樣本均占比最多, 分別為37.20%和48.11%。南京江寧麥穗魚最大年齡為5齡, 3齡樣本量最多,占總數(shù)的61.21%(圖1)。拉魯濕地255尾和茶巴朗濕地214尾及南京江寧611尾麥穗魚的平均體長分別為(40.79±11.71)、(44.12±9.39)和(63.50±9.38)mm,平均體重分別為(1.74±1.64)、(1.72±1.35)和(5.14±2.63)g。拉魯濕地和茶巴朗濕地麥穗魚的最大體長分別為85.06和76.00 mm, 最大體重分別為14.68和7.90 g; 南京江寧麥穗魚最大體長和最大體重為101.00 mm和20.56 g(圖2和圖3)。拉魯濕地和茶巴朗濕地麥穗魚種群體長組成與南京地區(qū)種群相比較小, 且存在顯著性差異(P<0.05)。拉魯濕地和茶巴朗濕地麥穗魚的最大體長與原產(chǎn)地相比也較低。

圖3 麥麥穗魚種群的體重分布 (A.拉魯濕地和茶巴朗濕地;B.南京江寧)Fig.3 Body weight of P.parva Lhalu wetland and Chabalang wetland(A)and Nanjing Jiangning(B)

K-S檢驗(Kolmogorov-Smirnov test)結果顯示,拉魯濕地和茶巴朗濕地麥穗魚雌雄群體體長和體重均不存在顯著性差異(P>0.05), 南京江寧存在顯著性差異(P<0.05), 由此將拉魯濕地和茶巴朗濕地雌雄群體合并分析, 對南京江寧雌雄群體進行分別分析。

2.2 體長與體重的關系

麥穗魚體長和體重的關系在拉魯濕地為W♂=0.021L2.966(r2=0.982)、W♀=0.014L3.224(r2=0.986);茶巴朗濕地為W♂=0.011L3.282(r2=0.990)、W♀=0.014L3.123(r2=0.989); 南京江寧為W♂=0.014L3.146(r2=0.939)、W♀=0.028L2.763(r2=0.894)。經(jīng)協(xié)方差分析, 拉魯濕地和茶巴朗濕地麥穗魚雌魚和雄魚間的體長體重關系差異不顯著(P>0.05), 故將其合并為種群總體的冪函數(shù)方程分別為W♂+♀=0.018L3.085(r2=0.982)和W♂+♀=0.013L3.197(r2=0.988), 南京江寧麥穗魚雌魚和雄魚間的體長體重關系差異顯著(P<0.05), 因此將雌雄分開擬合(圖4)。t檢驗結果顯示, 體長與體重回歸方程的冪指數(shù)“b”與3之間均有明顯的差異(P<0.01)表明拉魯濕地和茶巴朗濕地及南京江寧的麥穗魚種群均為異速生長。

圖4 麥穗魚體長與體重的關系 (A.拉魯濕地; B.茶巴朗濕地;C.南京江寧)Fig.4 Relationship between body length and body weight of P.parva in Lhalu Wetland (A), Chabalang Wetland (B)and Nanjing Jiangning (C)

2.3 體長的退算

拉魯濕地和茶巴朗濕地及南京江寧麥穗魚種群的鱗徑與體長的關系式分別為L♀=21.676R+7.766(r2=0.886)和L♂=29.184R0.792(r2=0.886)、L♀=16.946R+15.048(r2=0.857)和L♂=18.290R+13.157(r2=0.858)、L♀=33.710R0.607(r2=0.686)和L♂=16.194R+20.485(r2=0.800)。拉魯濕地和茶巴朗濕地及南京江寧麥穗魚種群的實測體長與退算體長均無顯著性差異(P>0.05), 茶巴朗濕地種群的各齡組平均退算體長略高于拉魯濕地(P<0.05), 但均顯著低于南京的種群(P<0.01)。根據(jù)已有文獻報道的麥穗魚長度退算數(shù)據(jù)多為退算全長, 本研究對拉魯濕地和茶巴朗濕地及南京江寧麥穗魚種群的鱗徑與全長的關系式也進行了擬合，方程式分別為L♀=35.446R0.802(r2=0.886)和L♂=35.348R0.799(r2=0.895)、L♀=20.490R+18.380(r2=0.857)和L♂=22.591R+15.879 (r2=0.823)、L♀=43.558R0.564(r2=0.677)和L♂=42.266R0.640(r2=0.774)。茶巴朗濕地麥穗魚種群的各齡組平均退算全長略高于拉魯濕地的, 且通過方差分析結果顯示兩者存在顯著性差異(P<0.05)。與已報道的數(shù)據(jù)比較, 拉魯濕地和茶巴朗濕地麥穗魚種群的每齡平均退算全長低于巢湖、洞庭湖、南京江寧等原產(chǎn)地種群(圖5)。

圖5 不同地理種群麥穗魚退算全長的比較Fig.5 Comparison of back-calculated total length of P.parva from different populations

2.4 繁殖力與卵徑

拉魯濕地和茶巴朗濕地及南京地區(qū)雌雄性比分別為0.91﹕1、1.08﹕1和1.44﹕1(表2)。茶巴朗濕地在繁殖期僅收集到一尾雌性麥穗魚, 絕對繁殖力為364粒, 卵徑為0.97 mm, 相對懷卵量520粒/g。拉魯濕地平均絕對繁殖力為(926±476)粒、卵徑為0.70—1.00 mm, 平均卵徑為(0.92±0.10)mm, 相對繁殖力為218—1545粒/g, 平均相對繁殖力為(575±406)粒/g。南京江寧平均絕對繁殖力為(1220±704)粒, 卵徑為0.80—1.40 mm, 平均卵徑為(1.00±0.14)mm,相對繁殖力為136—1266粒/g, 平均相對繁殖力為(441±191)粒/g。拉魯濕地麥穗魚的平均絕對繁殖力與原產(chǎn)地的相比均較低。拉魯濕地麥穗魚的相對繁殖力稍高于南京的(P>0.05), 但低于巢湖、洞庭湖的麥穗魚種群, 其卵徑與太湖(卵徑: 1.30—1.40 mm)和四川(卵徑: 1.00—1.70 mm)地區(qū)麥穗魚的卵徑相比也較小。

3 討論

3.1 年齡和生長

環(huán)境因素影響魚類的生長速度和最終體長大小[30], 拉魯濕地和茶巴朗濕地麥穗魚的平均體長與原產(chǎn)地相比均較小(表2)[28,31—35], 同齡個體的體長相比于原產(chǎn)地也較短, 生長率與原產(chǎn)地相比較低(圖5)。這與Jia等[21]和Ding等[36]的研究結果較一致, 麥穗魚入侵到青藏高原以后, 由于高海拔和低溫, 導致平均水溫低, 生長季節(jié)短, 生長較慢[32,37]。其次, 食物的豐度和質量決定了生物對資源的吸收,以及資源分配到個體的生長中, 與低海拔地區(qū)相比,青藏高原的食物豐富度和對資源的利用率要低得多[21]。這可能也是麥穗魚在高原地區(qū)生長較慢, 體型較小的重要原因之一[38]。此外, 種群密度[39]、生態(tài)位重疊[40]也對麥穗魚的生長有所影響。麥穗魚的年齡鑒定結果主要以低齡個體為主, 這也與天津地區(qū)[32]和白洋淀地區(qū)[33]所調查的結果相類似。麥穗魚的最大年齡在不同的地方有所不同可能受到多種因素的影響, 如生態(tài)系統(tǒng)生產(chǎn)力[41]、性別差異和環(huán)境穩(wěn)定性[42]等。

表2 不同地區(qū)麥穗魚生活史特征的比較Tab.2 Comparison of life-traits of P.parva in different areas

3.2 繁殖力與卵徑

在麥穗魚入侵到拉魯濕地后, 其繁殖力與原產(chǎn)地相比均較低, 卵徑較小。此外, Grabowska和Przybylski[43]發(fā)現(xiàn)入侵中歐的淡水魚類也表現(xiàn)出體長中小、繁殖力相對較低的生活史特征?？梢姺敝沉ψ儎涌赡苁谴龠M其成功入侵的重要機制。其中, 溫度是調節(jié)魚類生長、發(fā)育和繁殖性能的關鍵非環(huán)境因子[44,45]。四川東部地區(qū)麥穗魚在20—28℃時產(chǎn)卵[34]; 黑龍江地區(qū)麥穗魚在水溫達到15—19℃時也可開始產(chǎn)卵, 然而在本次調查中, 拉魯濕地和茶巴朗濕地四月平均水溫分別為11和12℃, 與以上研究樣點開始繁殖溫度相比更低, 且Gozlan等[13]認為水溫是麥穗魚生活史特征表達的主要決定因素, 因此較低的溫度可能是茶巴朗濕地和拉魯濕地麥穗魚的繁殖力低于其他地區(qū)種群的繁殖力的原因之一。此外, 拉魯濕地麥穗魚的平均卵徑相比于原產(chǎn)地也較小, 對于高原上的麥穗魚來說, 由于資源短缺和低溫, 麥穗魚能夠投入到繁殖的總能量是有限的。卵徑和繁殖力之間的權衡通常與母體適合度和仔稚魚存活率密切相關[46,47]。Smalas等[48]認為通過調節(jié)后代的大小來使母體最大化的適應當?shù)丨h(huán)境很可能是高繁殖生物體的普遍現(xiàn)象。在總繁殖能量有限的情況下, 生產(chǎn)更小的卵可產(chǎn)生相對更多的后代, 從而提高麥穗魚在高原環(huán)境中的生存適應能力[49,50]。

3.3 高原入侵魚類管理

麥穗魚為適應嚴苛的高原環(huán)境在入侵到拉魯濕地后表現(xiàn)出了生長緩慢、繁殖力低和體型較小的生活史特征并與其較強的環(huán)境耐受性共同促進了其在當?shù)氐膫鞑?。丁慧萍[51]對茶巴朗濕地麥穗魚的食性研究發(fā)現(xiàn), 麥穗魚和拉薩裸裂尻和異齒裂腹魚食性重疊程度較大, 也會和土著魚類競爭棲息地。麥穗魚的入侵可能會對本土魚類和水生生態(tài)系統(tǒng)構成新的潛在威脅。因此, 我們今后應當加強有關土著魚類保護以及麥穗魚入侵機制和防控等方面的研究。保護好土著魚類, 確保自然生態(tài)系統(tǒng)的完整性和良好的調節(jié)能力, 是西藏發(fā)展的重要內容和可持續(xù)發(fā)展的戰(zhàn)略選擇[52]。此外, 對于麥穗魚未入侵的地區(qū), 應當制定相關政策法規(guī)禁止其被人為引入, 以防止麥穗魚的進一步擴散, 使更多的水域受到影響。同時, 相關部門也應加強宣傳和教育,提高公眾對麥穗魚和其他非本地魚類產(chǎn)生危害的認識[53]。