馮佳楠，于晶晶,2，張明海

(1.東北林業(yè)大學(xué) 野生動物與自然保護地學(xué)院，黑龍江 哈爾濱150006；2.西藏農(nóng)牧學(xué)院，西藏 林芝 860000)

在自然生態(tài)系統(tǒng)中，動物與植物的相互作用方式多種多樣，并影響著生物群落組成結(jié)構(gòu)及其動態(tài)趨勢[1-2]。動物對植物的影響表現(xiàn)為植物生長發(fā)育、群落外貌和結(jié)構(gòu)等一系列變化；植物對動物的影響體現(xiàn)在很多方面，如行為、分布、種間關(guān)系及生理健康等[3-6]。植物防御機制由多種因素決定，如環(huán)境變化、植食性動物的食物選擇等[7-10]。植物中蛋白質(zhì)、礦物質(zhì)和能量的含量是植食性動物選擇食物的主要依據(jù)，同時也會受到植物次生代謝物的影響[11-13]。植物與植食性動物之間的相互作用對于理解群落動態(tài)和生態(tài)系統(tǒng)功能至關(guān)重要，因為它們是初級生產(chǎn)和食物網(wǎng)之間的關(guān)鍵環(huán)節(jié)[14]。

1 植物為植食性動物提供生存條件

1.1 植物為植食性動物提供營養(yǎng)

對于野生植食性動物而言，其營養(yǎng)的獲取全部來源于植物。許多研究表明，影響植食性動物食物選擇的主要原因是能量和營養(yǎng)的攝入，植食性動物生存的主要營養(yǎng)組分是蛋白質(zhì)和能量[15]，其食物選擇具有一定策略，在采食時往往會選擇能量與營養(yǎng)攝入率大的植物，并減少有毒化合物與抗?fàn)I養(yǎng)化合物的攝入[16]。植食性動物對某種植物的偏愛綜合考慮營養(yǎng)素(蛋白質(zhì)、可溶性糖、可消化性纖維)和非營養(yǎng)化合物(木質(zhì)素和縮合單寧)這兩大類物質(zhì)之間的關(guān)系[17-18]。馬鹿(Cervuselaphus)食性研究表明，其食物選擇是一個復(fù)雜的過程，由營養(yǎng)成分含量、次生化合物、適口性等多種因素共同作用，其中營養(yǎng)成分中的粗蛋白、能量和纖維素起著決定性作用[11,19-20]。草原田鼠(Microtusochrogaster)喜歡采食蛋白含量豐富的植物，避免采食食物中酚類、木質(zhì)素、單寧含量高的植物[21]。

植物所提供的營養(yǎng)種類以及含量不同還會影響動物的分布[22]，在食物匱乏時期，大型植食性動物通過遷徙的方式保證所需資源的獲??；在草原生態(tài)系統(tǒng)中，有蹄類的遷移與營養(yǎng)動態(tài)相吻合。達摩麝鳳蝶(Byasadaemonius)食物來源單一，特化性高，生活史嚴重依賴于貫葉馬兜鈴(Aristolochiadelayayi)，達摩麝鳳蝶的分布與貫葉馬兜鈴存在較強相關(guān)性，模型預(yù)測結(jié)果也顯示，貫葉馬兜鈴的潛在分布區(qū)大于且包含了達摩麝鳳蝶的潛在分布區(qū)[23]。作者在野外調(diào)查中也發(fā)現(xiàn)，馬鹿、梅花鹿(Cervusnippon)、西伯利亞狍(Capreoluspygargus)的足跡往往出現(xiàn)在森林生境中喜食植物資源豐富的區(qū)域。

1.2 植物為植食性動物提供棲息場所

植物除為植食性動物提供營養(yǎng)外，還可為其提供棲息場所，使動物能更好的棲息、繁衍。完達山地區(qū)馬鹿主要選擇郁閉度低的生境，這類生境既可提供較好的食物資源，又可躲避狩獵者[6]；不同的嚙齒類動物喜歡的棲息環(huán)境有所差別，布氏田鼠(Lasiopodomysbrandtii)、白足鼠(Peromyscusleucopus)喜歡植被低矮、郁閉度相對較低的生境[24-26],黑耳白足鼠(Peromyscusmelanotis)和澳沼鼠(Rattuslutreolus)則喜歡植被茂盛、郁閉度高的生境[26-27]。在進行生境選擇時，考慮的主要因素為能否發(fā)現(xiàn)天敵并及時逃脫，小型動物會選擇隱蔽度高的生境，而大型動物會選擇相對開闊的生境。

2 植食性動物對植物的影響

動物的啃食會影響植物的正常生長，減緩其生長速度，影響森林群落的自然演替。但植食性動物對植物的影響不僅僅是負面的，也具有正向作用。如植食性動物的啃食可以抑制優(yōu)勢樹種的生長，促進幼苗補充，更利于森林生態(tài)系統(tǒng)的演替[28-29]。此外，許多鳥類和哺乳動物促進了植物種子的傳播[30]。鳥類、有蹄類動物等采食果實，未消化的種子隨糞便排出后發(fā)芽率升高，可以擴大植物的分布范圍[30]。嚙齒類動物散布種子的行為也可促進種子傳播，從而改變當(dāng)?shù)氐木坝^格局[31]。

2.1 正向作用

一定程度上，植食性動物對植物的采食，不僅不會對植物造成危害，還會促進其生長發(fā)育，這種現(xiàn)象稱為植物的超補償反應(yīng)(plant overcompensation response)，可以補償因植食性動物的采食造成的損失[32]。研究表明，動物啃食去除頂端生長點，可提高植物產(chǎn)量，如棉花(Gossypiumspp.)和煙草(Nicotianatabacum)，二者被煙青蟲(Chlorideaassulta)去除頂端后，產(chǎn)量和品質(zhì)都有提升[33-34]。對塞倫蓋提大草原的角馬(Connochaetes)與牧草關(guān)系的研究也發(fā)現(xiàn)角馬采食的樣地內(nèi)的生物量恢復(fù)很快，植物生長情況更好，而無角馬采食的樣地內(nèi)，植物生物量有所下降[35]。動物的采食可以去除植物衰老部分，降低營養(yǎng)資源的消耗，提高光合作用效率和陽光透過率從而促進植物生長[36]。Gregory等認為美洲河貍(Castorcanadensis)對楊屬植物(Populus)的作用可促進其再生，對棲息地再生發(fā)揮重要作用[3]。一些植物會形成油質(zhì)體，為螞蟻提供食物的同時，還可以吸引螞蟻為其散布種子，提高種子存活率，擴散分布范圍[37]。

一些植食性動物在提高經(jīng)濟作物品質(zhì)方面也發(fā)揮著重要作用。綠茶葉蟬(Empoascaonukii)是一種以茶葉為食的害蟲，茶農(nóng)可通過將葉蟬密度控制在一定范圍內(nèi)，提高茶的風(fēng)味品質(zhì)，綠茶葉蟬對茶葉的采食會影響茶葉次生代謝物的總濃度與不同物質(zhì)的比列，從而提高茶葉的品質(zhì)[38-39]。

2.2 負向作用

植食性動物對植物產(chǎn)生負面的效應(yīng)一般發(fā)生在啃食強度比較大的情況下，對植被產(chǎn)生毀滅性的破壞，且不能恢復(fù)。

從長期來看，植被系統(tǒng)的動態(tài)可能主要取決于幼苗的補充。在對高山植物群落的研究中發(fā)現(xiàn)，動物對于植物群落產(chǎn)生了負面影響——大型和小型植食性動物踩踏和采食影響幼苗的存活，并且這種負面影響會隨著時間累積，狍對挪威云杉(Piceaabies)幼苗的的采食會影響正常生長，連續(xù)3年會使挪威云杉幼苗的生長高度減少1年[28,40]。Jonas等研究發(fā)現(xiàn)被狍啃食過的云杉幼苗相比于未被啃食過的幼苗生長緩慢[4]。植食性動物對植物的取食還會對樹的形態(tài)具有一定影響，如狍啃食過的云杉變成單枝生長，但這些負面影響比預(yù)計要小得多[4,41]。

3 植物應(yīng)對植食性動物啃食產(chǎn)生防御機制

在野外，植物隨時可能受到動物的侵害，對于這種不可避免的傷害，植物會產(chǎn)生相應(yīng)的防御機制[42]。植物的防御機制可以分為兩類：(1)物理防御——形態(tài)結(jié)構(gòu)做出改變；(2)化學(xué)防御——生理生化產(chǎn)生變化[43]。

3.1 物理防御

物理防御也稱機械防御，主要表現(xiàn)形式為結(jié)構(gòu)特性與某些物質(zhì)的含量的變化。結(jié)構(gòu)特性包括葉片的韌性、厚度等，植物在長期進化過程中形成針、刺、鉤、鞘、葉部會產(chǎn)生毛狀體，這些結(jié)構(gòu)性的變化在一定程度上可以降低動物的偏食性[44-45]。物質(zhì)含量的變化主要包括木質(zhì)素、纖維素、半纖維素以及葉片干物質(zhì)等含量的變化。纖維素、半纖維素含量的增加可以增強莖和葉等器官的韌性，木質(zhì)素可促進植物木質(zhì)化，動物難以咀嚼，在采食這類植物時會耗費更多的時間與能量，降低其采食頻率[46-47]，從而達到物理防御的作用[43]。

植物之間密切的種間關(guān)系也可起到一定的防御作用[5,48]。研究發(fā)現(xiàn)，幾種植物共同存在的情況下可以降低綿羊(Ovisaries)對喜愛植物的啃食程度，這種通過與周圍植物形成緊密聯(lián)系而保護自己不受植食性動物的傷害的方式，既可以維持植物的物種多樣性，也有助于植食性動物與草原生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定共存[49-50]。

3.2 化學(xué)防御

3.2.1 植物對植食性動物的化學(xué)防御

植物為防止動物的采食，除進行物理防御外，還進行化學(xué)防御。植物主要通過產(chǎn)生次生代謝物(plant secondary metabolites，簡稱PSMs)來防御植食動物過度捕食[51]。植物次生代謝物對植物生長發(fā)育無明顯作用，但對植物本身具有保護作用，是植物生存所必需[50-51]。植物次生代謝物具有一定滋味、氣味以及毒性，如單寧具有澀味，部分類黃酮和生物堿具有苦味，生物堿對動物產(chǎn)生一定的毒害作用[12,52]。大量研究表明，植物次生代謝物對動物有多方面的影響，如食物攝入、蛋白質(zhì)利用率、酶活性、肝臟和腎臟細胞膜的完整性、生長速率、存活及繁殖等[49,53-55]。當(dāng)植物受到昆蟲和植食性動物的侵害時，植物體內(nèi)單寧、總酚、類黃酮、氰化物等次生代謝物的含量會增加，抑制動物取食[43,56]。美洲兔(Lepusamericanus)會避免啃食含有次生代謝物的食物[57]；植物中單寧含量與高原鼠兔和林麝(Moschusberezovskii)的采食量呈負相關(guān)[12,58]；雪兔(Lepustimidus)的取食與柳樹枝條中的酚苷含量同樣呈負相關(guān)[59]；在云南切梢小蠹蟲(Tomicusyunnanensis)新成蟲蛀梢期，云南松(Pinusyunnanensis)釋放的β-蒎烯，對云南切梢小蠹蟲具有一定趨避作用[60]。

3.2.2 化學(xué)防御行為的產(chǎn)生

防御機制的產(chǎn)生通常在幾分鐘或幾小時內(nèi)，但防御反應(yīng)的啟動因子尚不能確定。一些研究認為，昆蟲采食植物時口腔分泌的唾液在誘導(dǎo)植物產(chǎn)生防御作用中起決定性作用[42，61]，但戈峰、袁紅娥等分別研究了馬尾松(Pinusmassoniana)和落葉松(Larixgmelinii)的防御機制，發(fā)現(xiàn)人工剪葉對這兩類植物造成的損傷也會誘導(dǎo)產(chǎn)生防御，其中縮合單寧等物質(zhì)的含量變化與昆蟲取食強度相一致[43,62]。Arimura(G I)的研究指出植食性動物唾液中消化酶具有激發(fā)子活性可作為誘導(dǎo)因子[42]。

化學(xué)防御反應(yīng)產(chǎn)生可能需要植食性動物對植物的損害到達一定閾值，研究大豆(Glycinemax)的防御反應(yīng)時印證了這一觀點[63]；綠茶葉蟬密度以及對茶樹(Camelliasinensis)之間關(guān)系亦是如此，損害達到一定程度茶樹的次生代謝物含量才發(fā)生變化[39]。植物化學(xué)防御機制的產(chǎn)生是一個復(fù)雜的過程，需要大量的實驗研究來驗證[42]。

3.2.3 化學(xué)防御類型

根據(jù)不同物質(zhì)發(fā)揮作用將化學(xué)防御分為質(zhì)量防衛(wèi)與數(shù)量防衛(wèi)。質(zhì)量防衛(wèi)，次生代謝物含量很低便會對動物的生理產(chǎn)生影響，如氰類和生物堿類；數(shù)量防衛(wèi)，這類防衛(wèi)是通過影響植食性動物的食物選擇和利用率來達到防御目的，如萜類和酚類化合物[45,64]。

次生代謝物對植食性動物的作用方式可分為直接作用與間接作用。直接毒害作用是指某些次生代謝物可直接對采食者產(chǎn)生毒害作用；間接保護作用是指當(dāng)植物受到植食性昆蟲的侵害時會分泌出特定的物質(zhì)，吸引其天敵以減少害蟲對植物的損害[65]。Kesler等[66]研究發(fā)現(xiàn)，昆蟲采食玉米(Zeamays)、黃瓜(Cucumissativus)、馬豆(Caesalpiniadecapetala)等植物后，受害植物會形成大量的揮發(fā)性次生代謝物，這些物質(zhì)在抑制昆蟲取食的同時，還會吸引其捕食者，從而達到自身保護作用。

4 植食性動物對植物防御機制的適應(yīng)策略

在長期的進化過程中，植物與動物之間存在一定的協(xié)同進化。雖然植物會產(chǎn)生物理與化學(xué)防御來抵御植食性動物的采食，但在不斷進化過程中植食性動物會逐漸適應(yīng)植物的防御機制。

針對植物產(chǎn)生的物理防御，植食性動物會產(chǎn)生相應(yīng)的特化，牛、馬、羊等齒冠較高，昆蟲形成特化的口器與觸角，植食性動物形態(tài)上的特化可以保證獲得足夠的營養(yǎng)[67]，其取食策略也會發(fā)生相應(yīng)的變化[68]。

針對植物產(chǎn)生的化學(xué)防御，植食性動物也會在行為與生理上進行適應(yīng)。行為上，昆蟲在在取食時會選擇嫩葉部分來避免植物毒素[69]，蚜蟲通過縮短世代歷期來減少與植物化合物接觸的時間[70]。大型植食性動物也可根據(jù)植物質(zhì)量調(diào)整取食行為，選擇營養(yǎng)豐富且次生代謝物低的食物，桉樹(Eucalyptusrobusta)枝葉中含有萜類物質(zhì)，卷尾袋貂(Pseudocheirusperegrinus)可根據(jù)萜類物質(zhì)的氣味調(diào)整取食量[71]；當(dāng)食物中黃酮含量過高時，綿羊會降低其采食量[52]；食草動物還會通過控制單次采食量以及兩次采食的時間間隔，減少次生代謝物的攝入量[72]；通過混合食物提高食物多樣性，稀釋植物次生代謝物的毒性以及對次生代謝物的耐受能力[52,73]。

生理上，昆蟲會產(chǎn)生可以解毒的酶以此降低毒害作用[74]，如植食性昆蟲可以利用蛋白酶，將其分解成氨基酸或縮氨酸，這樣可以減少植物防御蛋白對其消化和營養(yǎng)吸收的影響[75]，昆蟲的唾液也具有一定的解毒能力，可以幫助其躲避、提前適應(yīng)植物毒素[76]。關(guān)于昆蟲反防御機制的研究很多，可將其反防御機制進行如下分類(圖1)。

大型植食性動物也會形成相似的生理上的適應(yīng)，通過釋放唾液單寧結(jié)合蛋白，使食物中攝入的單寧在口腔中直接與唾液單寧蛋白結(jié)合，降低其生理影響[77-79]。孫逍[52]的實驗中也表明單寧結(jié)合蛋白的分泌與單寧對植食性動物消化率影響密切相關(guān)，山羊(Caprahircus)可分泌大量唾液單寧結(jié)合蛋白，即使取食單寧含量較高的植物其氮的消化率基本保持不變[80]。哺乳動物適應(yīng)植物次生代謝物的機制還包括形成絡(luò)合物或發(fā)生過敏反應(yīng)[59，81-82]。

5 問題與展望

由以上綜述可知，植食性動物與植物之間關(guān)系非常復(fù)雜，要綜合考慮各方面因素。從目前研究來看，有關(guān)植食性動物與植物的互作關(guān)系研究主要存在以下問題：

(1)有關(guān)動植物互作關(guān)系的研究大都集中在一些小型植食性動物，對大型植食性動物的研究相對較少。

(2)植物次生代謝物對大型植食性動物的生理造成的影響、危害等研究也相對較少。

(3)化學(xué)防御行為產(chǎn)生的誘導(dǎo)因子目前尚不明確，產(chǎn)生過程相對復(fù)雜。

針對上述問題具有很大的研究空間，如次生代謝物對動物生理產(chǎn)生的影響可進行深入研究；化學(xué)防御的產(chǎn)生的誘發(fā)因子以及有哪些關(guān)鍵步驟；如何有效評估大型植食性動物對植物生長產(chǎn)生的正向作用與負面影響等。尤其對于一些珍稀瀕危動植物而言，探究它們之間的互作關(guān)系將會對其保護管理工作發(fā)揮重要作用。