孫 俊,王滿堂,袁景西,程 林,呂 敏,陳曉萍,鐘全林,4,程棟梁,4,*

1 福建師范大學(xué)福建省植物生理生態(tài)重點實驗室,福州 350007 2 棗莊學(xué)院城市與建筑工程學(xué)院,棗莊 277160 3 江西武夷山國家級自然保護區(qū)管理局,上饒 334500 4 福建師范大學(xué)地理研究所,福州 350007

相比于雙子葉木本植物器官的碳(C)、氮(N)和磷(P)元素含量研究的廣泛和深入,單子葉植物竹子的研究則顯得較為薄弱。早期研究關(guān)注到優(yōu)良竹種選擇及竹林的經(jīng)營管理中。例如,施N、P和K等肥料會顯著提高毛竹的竹材和竹筍產(chǎn)量[1],也會相應(yīng)地提高竹子葉、枝、稈、根等器官的養(yǎng)分含量[2]。近幾年,對于竹子的化學(xué)計量學(xué)研究呈現(xiàn)多元化發(fā)展態(tài)勢。主要包括:微量元素肥料添加在竹林培育中的應(yīng)用[3]; 脅迫生境下竹類不同器官養(yǎng)分配比特征[4]；竹子入侵亞熱帶森林的養(yǎng)分機制[5]; 響應(yīng)竹林生產(chǎn)力的變化特征[6]；以及面對全球氣候變化等方面的研究[7—9]。

我國擁有大約39屬500余種竹子,竹林面積分布超過600萬hm2。并且隨著竹林不斷地擴張入侵[10—11],在垂直海拔梯度上可能會威脅到常綠林等不同的植被生態(tài)系統(tǒng)多樣性[12—15]。事實上,海拔作為區(qū)域尺度上綜合性的氣候因子,由地勢抬升變化導(dǎo)致的不同植物器官C、N和P養(yǎng)分間的差異已經(jīng)受到眾多研究者的關(guān)注[16—19]。然而,與大尺度上的植物化學(xué)計量特征研究相比,局域尺度往往會導(dǎo)致其具有較大變異[20—22],這主要是因為垂直海拔上急劇的溫度和降水等環(huán)境因子的變化引發(fā)植物適應(yīng)性的生理適應(yīng)調(diào)整。例如:雖然有研究表明在不同緯度梯度上植物葉片N含量隨溫度增加而降低, 但在海拔上,大部分研究卻表明葉N含量隨溫度下降而顯著下降[23—24]。我國毛竹林群落生態(tài)系統(tǒng)的C、N和P含量的研究中也發(fā)現(xiàn)毛竹葉片N含量以及N∶P值隨年均溫增加而降低,而C∶N值則相反[25]。另一方面除了溫度和降水,海拔上土壤養(yǎng)分含量也將顯著影響C、N和P含量在各器官間的分配[26]。因此,在海拔上進行竹種間不同器官的化學(xué)計量特征研究有助于揭示其養(yǎng)分含量隨海拔變化的響應(yīng)規(guī)律,還能為研究竹子的擴張和覓食行為提供參考[27]。

植物器官組織內(nèi)的養(yǎng)分元素與其生長過程,功能變化,權(quán)衡策略息息相關(guān)[28],而C、N和P作為關(guān)鍵元素,全程參與植物在不同生長階段內(nèi)生理生態(tài)功能調(diào)節(jié)的過程。有研究發(fā)現(xiàn)葉片N含量以及N∶P值主要受生長階段調(diào)控,而物種與生長階段的交互作用可能會直接影響P含量[29]。另有一些研究發(fā)現(xiàn)葉片N、P含量在生長階段內(nèi)呈現(xiàn)波動狀態(tài)。例如,某些濕地草本植物在生長初期時葉片N、P含量達到峰值,而在生長旺盛階段含量最低,之后隨生長階段推進緩慢回升,直到葉片衰老時開始再次下降[30]。即使生活在相似環(huán)境下,由于物種間的差異,N、P養(yǎng)分含量隨生長階段的變化也并不相同[31]。因此,在不同生長階段下對典型物種的C、N、P含量進行分析不僅可以監(jiān)測植物體內(nèi)養(yǎng)分含量的動態(tài)過程,還可以為明確植物的生活史策略調(diào)整提供途徑[32—34]。

盡管海拔上綜合的環(huán)境因子以及生長階段的變化可能會改變植物體內(nèi)的養(yǎng)分含量組成比例,但由于化學(xué)計量內(nèi)穩(wěn)性特征的普遍存在[35—37],使植物應(yīng)對自身養(yǎng)分的調(diào)節(jié)在時空尺度上的適應(yīng)策略仍然具有不確定性[38]。特別是對我國南方典型竹林生態(tài)系統(tǒng)來說,由于竹子特殊的克隆繁殖周期,其生長策略響應(yīng)體內(nèi)養(yǎng)分含量變化的規(guī)律還有待進一步明晰。本研究選擇沿武夷山不同海拔分布的五種竹子,對其地上器官的C、N和P含量進行不同生長階段(4月份和8月份)的研究,借此探究不同竹種葉枝稈的化學(xué)計量特征如何響應(yīng)海拔和生長階段變化的影響。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

本研究樣地位于江西武夷山國家級自然保護區(qū)內(nèi)(27°48′11″N—28°00′35″N 117°39′30″E—117°55′47″E),屬于典型中亞熱帶季風(fēng)氣候,夏季高溫多雨,冬季溫和少雨。由于海拔落差大,保護區(qū)內(nèi)年均氣溫約為13.2—14.8℃,年均降水量為1813—3544mm。保護區(qū)總面積約為 16007hm2,主峰黃崗山海拔2160.8m,是中國大陸東南部的第一高峰。保護區(qū)內(nèi)保存有完整的中亞熱帶中山森林生態(tài)系統(tǒng)。隨海拔變化植被垂直帶譜發(fā)育較為完整,從低到高依次為毛竹林,常綠林,常綠落葉混交林,針闊混交林,針葉林,矮曲林及中山草甸。土壤是亞熱帶典型中山土壤類型[39]。

1.2 樣方設(shè)置與樣品采集方法

1.2.1樣方設(shè)置

在未受人為干擾的保護區(qū)范圍內(nèi)依海拔梯度設(shè)置不同竹林樣地,分別設(shè)置不同海拔的毛竹(Phyllostachysedulis),腫節(jié)少穗竹(Oligostachyumoedogonatum),箬竹(Indocalamustessellatus)樣地。同時還設(shè)置了玉山竹屬的兩個不同海拔的竹種樣地,分別是1740m處的毛竿玉山竹(Yushaniahirticaulis)和2100m的武夷山玉山竹(Yushaniawuyishanensis)。由于五種竹子株高、胸徑、密度等特征差異較大,參考前人研究中的方法將本研究中的樣方設(shè)置成兩種類型[40]。本文將毛竹和腫節(jié)少穗竹每樣地設(shè)置成3個10 m×10 m 的小樣方；將箬竹、毛竿玉山竹和武夷山玉山竹每樣地設(shè)置成3個5 m×5 m的小樣方[41],樣地概況見表1。

表1 武夷山不同海拔五種竹子樣地概況

1.2.2樣品采集及測定

于2016年8月和2017年4月 在每小樣方內(nèi)選取3株(每海拔樣地9株)近似林分平均株高、胸徑的3年生竹株進行取樣,并在每株竹子的竹冠上、中、下部位別取3個二級小枝(從枝條末端起),在每個枝上采集所有的葉片、枝。在竹稈的基部,中間及頂部位置(以1/3株高梯級計算位置)分別取10cm的稈,混合均勻。最后將葉、枝、稈樣品置于75℃的烘箱中烘干至恒重,機械粉碎后過100目尼龍網(wǎng)篩,密封袋封存?zhèn)溆?。沿對角線在每個小樣方內(nèi)用直徑5cm的土鉆取0—10cm的土壤3份混合成1份,挑出石子和細根,凋落物,風(fēng)干后每樣地共測定3份土壤。使用碳氮元素分析儀(Elemental Analyzer Vario EL III,德國)測定葉片、枝、稈和土壤的總碳和總氮含量。各器官和土壤的總磷含量采用濃硫酸-高氯酸消煮法,于連續(xù)流動分析儀上(San ++,SKALAR,Netherlands)測定。

1.3 數(shù)據(jù)處理與分析方法

2 結(jié)果分析

2.1 葉枝稈C、N和P含量及變異系數(shù)

4月份竹葉枝稈的平均C含量分別為491.61 mg/g,489.05 mg/g,508.76 mg/g；N含量分別為24.63 mg/g,6.02 mg/g,2.97 mg/g；P含量為1.28 mg/g,0.42 mg/g,0.25 mg/g；8月份葉枝稈的C含量分別為502.80 mg/g,497.79 mg/g,498.83 mg/g；N含量分別為23.52 mg/g,7.75 mg/g,2.91 mg/g；P含量為1.37 mg/g,0.44 mg/g,0.24 mg/g(表2)。五種竹子的4月份葉枝稈的平均C∶N∶P值分別是384∶19∶1、1164∶14∶1、2035∶12∶1；8月份分別是367∶17∶1、1131∶18∶1、2078∶12∶1,不同生長階段未改變稈的N∶P值。各器官的N和P含量的變異范圍13.85%—34.02%及19.67%—44.22% 均高于C含量的2.93%—4.94%(表2)。除了物種以及4月份的不同器官間,C、N和P含量的變異系數(shù)在器官及碳氮磷養(yǎng)分間均具有顯著差異(表3)。

表2 武夷山五種竹種葉枝稈C、N和P平均含量及變異系數(shù)

表3 不同生長階段五種竹種C、N和P含量變異系數(shù)的單因素方差分析

2.2 碳氮磷含量在物種,海拔和生長階段間的變化及其交互特征

不同竹種內(nèi),毛竹葉片的C、N和P含量在五個竹子間均顯示較高特征,而腫節(jié)少穗竹,箬竹以及毛竿玉山竹葉片的N、P含量總體低于毛竹和武夷山玉山竹(表2)。隨著海拔的增加,不論生長階段的變化,毛竹葉枝稈的C含量與海拔并無顯著線性相關(guān)關(guān)系(圖1),但是4月份毛竹稈的N、P(圖1)及8月份葉片的N、P含量均隨海拔增加呈顯著降低趨勢(圖1)；腫節(jié)少穗竹葉枝C含量在4月和8月,4月葉枝的N、P及8月份稈的N、P含量均隨海拔增加而降低；相反,箬竹葉片的N、P含量在4月和8月均隨海拔增加而增加(附圖1,附圖2)。

圖1 毛竹不同生長階段葉枝稈的C、N和P含量沿海拔分布的變化特征

物種,海拔和生長階段對竹子葉枝稈C、N和P 含量的影響具有差異性。具體的:除竹枝、稈的C含量外,物種對其他器官的C、N和P 含量均有顯著影響；生長階段對葉和枝的C、N和P含量,稈的C含量產(chǎn)生顯著影響(表4,P<0.01),但未改變稈的N、P含量(表4,P=0.27和P=0.43)；竹稈C含量在海拔上無顯著差異(表4,P=0.56)。而物種和生長階段的交互作用對葉片C、P含量以及枝C、N和P含量產(chǎn)生顯著影響。生長階段和海拔間的交互作用顯著的影響了葉和枝的N、P含量及稈的N含量(表4)。物種和海拔間以及三者之間對葉枝稈的C、N和P含量均無產(chǎn)生顯著交互作用。

表4 物種,生長階段和海拔對竹子葉枝稈的C、N和P 含量的交互影響

2.3 不同生長階段器官與土壤化學(xué)計量間關(guān)系及其內(nèi)穩(wěn)性特征

在4月份時,土壤C、N含量分別與葉片的N、P和稈的N含量呈顯著正相關(guān)關(guān)系(表5)。土壤P與枝的N含量呈顯著正相關(guān)關(guān)系,而與葉、稈的C含量呈顯著負相關(guān)關(guān)系。4月份土壤P對竹子各器官內(nèi)的P元素含量影響均并不顯著,而在8月份時,土壤的N與葉N,土壤P含量與稈的P含量均呈顯著正相關(guān)(表5)。經(jīng)對應(yīng)養(yǎng)分分析,五種竹子不同生長階段中,葉、枝、稈的養(yǎng)分內(nèi)穩(wěn)態(tài)特征表現(xiàn)不同。4月份時,葉N、稈N的內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)HN分別為4.35和1.89；8月份時,葉N、稈P的內(nèi)穩(wěn)性指數(shù)HN和HP分別為3.85和1.08(圖2),但并未發(fā)現(xiàn)竹枝具有顯著的內(nèi)穩(wěn)性特征。

表5 不同生長階段竹子各器官碳氮磷含量與土壤碳氮磷含量間的相關(guān)系數(shù)

圖2 竹子不同器官化學(xué)計量的內(nèi)穩(wěn)態(tài)特征

3 討論

植物的生長除了需要溫度、水分和二氧化碳,還需要大量的氮和礦質(zhì)元素來維持生命系統(tǒng)的運行,其中,C、N和P作為主要的組成元素,其在植物體內(nèi)的分配構(gòu)成和環(huán)境之間的關(guān)系一直以來得到廣泛研究[20—21,42—43]。因植物體一方面尋求繁殖的最大化,又會調(diào)節(jié)自身生長的養(yǎng)分限制,所以,竹子在不同生長階段和環(huán)境下可能傾向于采取多重養(yǎng)分權(quán)衡策略來維持生存[27]。

3.1 竹子葉枝稈的碳氮磷含量對生長階段變化的響應(yīng)

武夷山五種竹子葉片在4月份比值是384∶19∶1,在8月份時是367∶17∶1。而綜合多種竹子研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)我國竹葉平均C∶N∶P值是380∶16∶1[27],這說明在竹子不同的生長階段葉片養(yǎng)分含量可能會發(fā)生顯著改變。例如,在生長的不同階段,常綠闊葉林植物葉片的N、P含量也會發(fā)生2—4倍的變化[29],葉片C含量波動的幅度在458.48—516.87 mg/g與本文的468.48—505.39 mg/g相似。本文竹葉平均C含量研究結(jié)果略高于我國南北樣帶木本植物的平均值480.1 mg/g[22]。這可能是因為竹葉一方面兼具高光合速率和低碳投資成本[44],擁有較高的比葉面積SLA特性[45]。另一方面由于竹稈作為非同化器官可能存在C4途徑的固碳組織結(jié)構(gòu)[46]綜合提高了其存儲碳的能力。這一結(jié)果與川南毛竹林的年均光合固碳能力強于一些亞熱帶常見樹種,如楠木,樟樹及歐美楊類似[47]。同時,這也與竹葉N在不同生長階段均具有調(diào)節(jié)內(nèi)穩(wěn)性特征的結(jié)果相一致(圖2),因為植物葉片N通常與光合能力緊密相關(guān)。另外,我國毛竹葉片C、N和P含量變異系數(shù)分別為7%,25%,65%[25],這與本研究的結(jié)果相一致。本研究五種竹子各器官的C、N和P含量變異系數(shù)均以P含量變異較高為主,且三種元素間變異系數(shù)存在顯著差異(表2和表3)。雖然竹稈N、P含量的變異系數(shù)總體顯著大于葉片和竹枝,但是稈的N∶P值從4月份到8月份的變化卻保持恒定(12∶1)(表2)。這也說明竹稈是竹子養(yǎng)分含量調(diào)節(jié)和維持不同生長階段竹子體內(nèi)化學(xué)計量特征平衡的重要器官。

由于植物體內(nèi)養(yǎng)分的遷移轉(zhuǎn)化速率受環(huán)境限制性的養(yǎng)分供給決定,如:生長在亞熱帶的竹子和大多數(shù)的亞熱帶木本植物來說可能對P元素的限制性調(diào)節(jié)更為直接。本文研究中葉片N∶P值從4月份的19∶1升高為8月份的17∶1,而葉片N下降約5%(表2),這表明隨著生長階段的推移,竹葉N元素的消耗可能快于P。即使本研究結(jié)果與Koerselam和Meuleman[48]在濕地生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)現(xiàn)N∶P限制閾值是14和16的結(jié)果不一致,但是竹子的N∶P值的升高趨勢以及土壤P與葉片C含量間呈顯著的負相關(guān)關(guān)系(表5)可以表明隨著生長階段變化,P仍是本地區(qū)竹林生長主要的限制性養(yǎng)分。內(nèi)穩(wěn)態(tài)機制表明植物在變化的環(huán)境中具有維持自身化學(xué)計量特征穩(wěn)定的能力。基于內(nèi)穩(wěn)態(tài)分析結(jié)果,4月份葉片HN和稈HN分別為4.35和1.89,8月份葉片HN和稈HP分別為3.85和1.08。本研究并未發(fā)現(xiàn)竹枝具有顯著的養(yǎng)分內(nèi)穩(wěn)態(tài)特性。這說明相對于竹枝來說,竹子對葉N,稈N、P含量的內(nèi)穩(wěn)態(tài)機制調(diào)控更加強烈。另外,海拔與生長階段交互使原來不受生長階段變化影響的稈N、P含量(P=0.27和0.43)也相應(yīng)提高了響應(yīng)能力,其中顯著地影響了稈N含量的變化(P=0.008)(表4)。這些結(jié)果一方面表明在竹子的不同生長階段,竹稈作為重要養(yǎng)分儲存器官能提供可利用的N元素,另一方面說明了竹稈的N、P含量在竹子調(diào)節(jié)自身化學(xué)計量內(nèi)穩(wěn)態(tài)平衡中會隨著環(huán)境的變化發(fā)生改變。這可能是竹子為了適應(yīng)生長階段變化和環(huán)境的重要對策之一[27,49]。

3.2 竹子葉枝稈的碳氮磷含量對海拔變化的響應(yīng)

隨著海拔的增加,毛竹葉枝稈的C含量與海拔均無顯著線性相關(guān)關(guān)系(圖1)。而毛竹4月份枝及8月份葉的N、P含量卻隨海拔增加而顯著降低,這一結(jié)果與腫節(jié)少穗竹N、P含量變化相似(附圖1)。同時,由于物種自身生物學(xué)特性影響,N、P含量并不總是與海拔呈負相關(guān),如:箬竹葉片的N、P含量在4月和8月均隨海拔增加而增加(附圖2)。這些原因可能是由于竹種間在不同海拔環(huán)境下的光照條件引起的。在本研究中,位于低海拔的毛竹分布于840—1240m的海拔之間,而毛竹林中少有大樹遮陰,光照資源充裕；相對于其他兩個林下竹種來說,其光照條件較好。因此,毛竹葉片的C含量可能受海拔因素的影響較小(圖1)。理論上,物種為了適應(yīng)環(huán)境溫度變化,體內(nèi)的化學(xué)計量特征會遵循與溫度相關(guān)模型的預(yù)測。有些研究認為隨海拔增高,植物為了適應(yīng)低溫及光合有效輻射的增強,采取保守型策略,如降低葉片的N、P含量[50]。這與本研究發(fā)現(xiàn)毛竹及腫節(jié)少穗竹部分器官內(nèi)N、P含量隨海拔增加呈顯著降低結(jié)果相似。但也有研究認為隨溫度的降低,葉片氮磷含量反而會隨之增加[42],這與本研究發(fā)現(xiàn)箬竹葉片的氮及磷含量隨海拔顯著增加結(jié)果相一致(附圖1,附圖2)。這可能是受箬竹自身分布特性的影響(如海拔分布范圍更寬,1040—1840m),為了獲取更多光合產(chǎn)物維持生存而采取的適應(yīng)性策略。如牛得草[51]也發(fā)現(xiàn)高海拔地區(qū)(在2100m以上)隨著海拔升高,植物葉片N、P含量整體上呈增加趨勢。因此,海拔上不同的光照條件,溫度會綜合影響竹子器官C、N和P含量的變化,并且與生長階段產(chǎn)生交互,從而影響其化學(xué)計量特征間的平衡。

附圖1 不同生長階段腫節(jié)少穗竹葉枝稈的碳氮磷含量隨海拔變化特征

附圖2 不同生長階段箬竹葉枝稈的碳氮磷含量隨海拔變化特征

4 結(jié)論

武夷山五種竹子的葉片C含量總體上略高于全球木本植物的平均值,毛竹,腫節(jié)少穗竹與箬竹葉的N、P含量隨海拔變化具有差異性,這可能與其自身特性及環(huán)境因素有關(guān)。五種竹子的稈N、P含量變異系數(shù)總體顯著大于葉片和竹枝,但不同生長階段稈的N∶P值并未發(fā)生改變。海拔與竹子生長階段的交互影響顯著提高了竹稈N含量的響應(yīng),不同于竹枝,竹葉和稈均具有顯著的化學(xué)計量內(nèi)穩(wěn)性保持特征?？傮w來看,武夷山不同海拔的五種竹子一方面通過維持葉N和稈的N、P含量內(nèi)穩(wěn)態(tài)機制,另一方面調(diào)節(jié)稈N含量和P含量的協(xié)變來調(diào)整生長階段和環(huán)境變化中養(yǎng)分的利用策略。