黃大明 戴依江 J.Albert C.Uy

（1.清華大學生命學院生態(tài)學實驗室，北京 100084；2.美國邁阿密大學生物系，美國佛里達 33146）

1.介紹

生殖隔離是物種概念的基礎[42]。嚴格來說，對物種起源的研究實質上是研究演化過程中隔離如何阻礙基因流在不同種群間發(fā)生[33]。生殖隔離通常存在于合子形成前后[42]。在對植物與動物隔離演化的比較研究中，歸納出幾種常見的模式，其中包括了分類群分化后生殖隔離的強化，以及異配生殖受到來自雜種不活及雜種不育（霍爾丹法則）兩種內源性合子后不對稱隔離的影響[32,104]。在共同特征之外，分類群在合子前后隔離機制的相對重要性以及演化的相對速率上存在差異。例如，在果蠅和一些有花植物中，合子前隔離的演化先于雜種不育和不活[3,32]，盡管合子后隔離研究很少。相反，內源性合子后隔離的演化幾乎可以與合子前隔離無關，如橈足類Tigriopus[153]。而在演化速率方面，合子前隔離在花粉形態(tài)和胚珠不親和性中的演化速率，一年生植物的演化速率要比多年生植物更快[3]，雜種不育的演化在哺乳類中要比鳥類和蛙類中更快[158]。這些演化在生殖隔離上的不同可能是由婚配制度、生態(tài)、遺傳和地理等因素導致。

在鳥類中，用于爭奪和吸引潛在配偶的炫耀行為具有顯著的多樣性[2]，因此合子前隔離被認為是鳥類生殖隔離的主要形式[59,105]。這一認識有兩點關鍵性研究。第一，包括達爾文[37]在內的早期自然學家指出，與性選擇或雄性間競爭有關的特征在近緣的分類群中差異最大，產生假設：“性選擇的多樣化是物種形成的主要驅動因素”[37,154]；第二，盡管許多遠緣相關的鳥類分類群可以雜交，而且?guī)缀醪槐憩F(xiàn)出任何內源性的遺傳不相容性[50,128]，許多近緣相關的物種卻仍然同域共存。事實上，鳥類的雜種不育和不活的演化總體上發(fā)生在生殖前行為隔離的進化完善之后[106]。因此不同于內源性的隔離機制，合子后隔離可能是驅動鳥類物種形成的更為重要的因素。

當種群處于地理隔離時，導致生殖前隔離的性狀會發(fā)生演化（異域演化），伴以自然選擇、性選擇或遺傳漂變?yōu)閾衽純A向與相關炫耀特征帶來的變化。嚴格來說，分裂選擇能夠推動擇偶傾向（往往發(fā)生在雌性中）和相關炫耀特征（往往發(fā)生在雄性中）發(fā)生改變，最終導致具有相似表型的個體之間的選型婚配（assortativemating）[113]。此外，多樣性的自然選擇可能導致不用于擇偶的性狀產生適應性差異，進而在以后成為促進選型婚配的擇偶信號（magictraits）[127]。最后，突變和遺傳漂變主要通過炫耀要素的丟失來改變炫耀特征和偏好[65]，在諸如鳴唱等行為特征中尤為重要。

盡管生殖前隔離對鳥類物種形成至關重要，但觀察發(fā)現(xiàn)雜交也可以發(fā)生在成熟的物種之間，在交錯分布區(qū)內常見。這表明生殖前隔離不完善，其他的隔離機制也同樣重要[50,106,128]。如果在遺傳上具有中間表型的雜交種能夠存活，卻無法吸引和爭奪配偶，或難以獲取適宜的生態(tài)位，生殖隔離就能夠以內源性的合子后隔離的形式展現(xiàn)[33,105]。在這之后，合子后隔離可能導致性識別信號缺失，進而強化生殖前隔離并降低雜交發(fā)生的頻率[42]?？傊?，通過促進選型婚配，受精前后的生殖隔離似乎在鳥類的物種形成中起到了重要作用，當種群之間進行二次接觸并發(fā)生選擇時，生殖前隔離或已經在完全的異域分布中發(fā)生演變，或被進一步強化，而這一機制有利于避免雜交的發(fā)生。

分析鳥類物種形成的研究，行為與其他不同的形態(tài)特征發(fā)生一致變化，在遺傳相容的情況下導致合子前后的生殖隔離。參考行為交流中使用的形態(tài)特征（如羽毛顏色），因為維持這些特征差異所需的選擇可能與行為（如擇偶行為）相關，還有與行為隔離有關的其他機制，例如擴散能力、遷移、覓食和聚集行為的差異。討論行為隔離在鳥類早期物種形成中的作用。

2.行為隔離的機制

許多行為能夠促進選型婚配和（或）導致雜種適合度的降低，進而增強種群間的生殖隔離。隔離的行為機制包括擇偶傾向和炫耀特征的變化、同類聚群、有限的擴散能力以及獨特的棲息地選取或遷徙行為。下面將依次討論這些機制及其與形態(tài)學和行為學的相互作用。

2.1 第二性征的分化

發(fā)生在炫耀特征和擇偶傾向上的共同進化被認為是鳥類物種形成的主要驅動因素[105,154]。然而，過去幾十年的理論和比較研究僅僅為這一假設提供了一些模棱兩可的支持。理論研究表明，在某些條件下，多樣化的性選擇可以促進物種形成；但是，這些條件是受到制約的，而更可能的情況是，性選擇和自然選擇共同作用以促進分化并導致生殖隔離[126]。此外，盡管一些比較研究表明，鳥類的物種豐盛度或物種形成率是通過性選擇強度指標預測的[15,86]，但其他比較分析發(fā)現(xiàn)，覓食生態(tài)或行為適應性可以作為更好的預測因素[60,94,100]。雖然比較研究和理論研究的結果無法完全闡明該問題，但近緣鳥類物種的比較研究似乎表明，求偶信號和擇偶偏好的變化可能導致行為隔離，特別是在物種形成的早期階段。

2.1.1 雄性特征和雌性擇偶傾向的分化與共同進化

生殖性狀的獨特多態(tài)性確實發(fā)生在種群的內部[75,145]；然而，大多數導致物種形成的差異都是在同種的不同個體中開始的[87,105]。因此，許多建立在二次接觸之前的研究，都探討了異域種群或源異域種群間的差異。

已經分化的獨立群體，如不同的亞種或初生種，可能在炫耀特征方面發(fā)生分化，當種群發(fā)生二次接觸時，這些特征會導致行為的隔離。模擬異基因群體之間接觸的實驗研究通常表明，雌性更傾向于接受源自自己群體的信號。例如，重現(xiàn)實驗表明，來自沿海亞種的雌性沼澤帶鹀（MelospizaGeorgiana）相比來自其他種群/亞種（異型）的鳴唱曲目，更喜歡來自自己種群（同種）的鳴唱曲目，這表明它們之間存在行為隔離[12]。雌性在同種分類群中表現(xiàn)出對異種鳴唱曲目和/或羽毛顏色的傾向的研究。有趣的是，一些研究表明，與異型信號相比，對同型信號的傾向可以發(fā)生迅速的演變，即使是只發(fā)生在鳴唱方言上不同、形態(tài)上難以區(qū)分、種群遺傳結構差異很小的種群之間。

不同基因種群間發(fā)生二次接觸的情況提供了可用于檢測生殖隔離的存在和強度的自然實驗。在幾乎所有已經發(fā)表的研究中，擇偶傾向都得到了量化，同種異體進化的差異借助選型婚配在二次接觸期間得以保持。例如，在加利福尼亞州南部科切拉山谷，兩個歌帶鹀亞種（Melospizamelodia fallax）和（Melospizamelodiaheermanni）發(fā)生二次接觸的情況下，與具有不同炫耀特征的雄性相比，雌性更多傾向于從具備同種鳴唱曲目和羽毛顏色的雄性那里尋求婚配[97]。同樣，在青彩鹀（Passerinaamonena）和靛彩鹀（Passerina cyanea）的分布交錯區(qū)中，兩個物種的雌性相較于不同的羽毛顏色和鳴唱更喜歡具有同種特征的雄性[6-7]。然而，一些觀察研究表明，接觸區(qū)內缺乏選型婚配的表現(xiàn)。例如，對黃腰林鶯的兩個亞種(Setophagacoronata)的群聚配對的觀察表明，盡管遺傳上保持了不同的亞種，隨機婚配的模式是一致的，這表明合子后障礙可能更為重要[24]。

盡管現(xiàn)場觀察中存在一些例外，但根據實驗數據，一個明確的共識是對同型顏色或曲目的強烈偏好，這與行為隔離在二次接觸時保持不同種群的潛在基因流發(fā)揮重要功能這一假設相一致。事實上，即使是沒有通過直接測試婚配偏好的基因研究也顯示出一個普遍共識，即許多物種間的邊界在二次接觸時是半透性的，但是雜交種被保持在不同的雜交區(qū)域內，這可能是因為它們的適合度較低[96]。

當弱化雜交的選擇效力較強，但仍有明顯的異種特異性婚配時，可以通過增強擇偶傾向和炫耀特征來增強選型婚配。支持增強效應存在的證據很少[85]，尤其是在鳥類中。然而，當孤立的種群發(fā)生二次接觸時，觀察到炫耀特征和/或傾向發(fā)生了漂移[70,125]。在位于近緣的白領姬鹟（Ficedulaalbicollis）和斑鹟（Ficedulahypoleuca）之間的交錯區(qū)中，雌性的雜交種是不育的，而雄性雜交種則因具有較低的雌性吸引力而存在性選擇缺陷[139]。雜交區(qū)內個體的羽毛差異被突出強調，顯然是同種識別和反異種配對被選擇的結果[120]。而真正發(fā)生異種配對時，則主要是由于缺乏潛在的同種配偶。然而，雌性可以通過與同種個體進行額外的婚配或者優(yōu)先使同種精子受精的精子競爭來降低雜交的發(fā)生率[34]。

其他研究提供了與鳥類生殖特征的漂移相一致的證據，因為在同系區(qū)域內，占有領域的雄性對同種異體的識別程度似乎比同種同體的識別更高[64]。然而，幾個直接測量擇偶傾向的案例幾乎沒有證據表明在接觸區(qū)對同種物種的傾向增強，這表明了該傾向尚缺乏強化。在接觸/混合區(qū)沒有觀察到強化的一個可能的原因是，許多基本上是壓力區(qū)，凈基因流的進入可能會淹沒該區(qū)域內的選擇效應[17]?？傊?，盡管對雄性結果的認識可能存在偏見，但在物種形成的早期階段，由于雄性炫耀特征的差異和雌性的擇偶傾向而導致的行為隔離可能是常見的。因此，即使在遺傳和形態(tài)差異較小的群體之間，行為隔離似乎也會迅速發(fā)展。

2.1.2 性內競爭與行為隔離

由于具有領域性的雄性很容易對測試刺激作出反應，大多數實地研究測試不同的特征在物種識別中的作用，主要集中在雄性（而不是雌性）對同型和異型信號的攻擊性反應上。在1987―2017年出版的一篇文獻檢索中，以“曲目回放”和“物種識別”為關鍵詞，選出49項研究中，36項中（73%）的雄性對同型信號的反應優(yōu)先于異型信號。6項研究出現(xiàn)了不對稱的反應，其中一種被測試的分類群對同型鳴唱曲目的回放有優(yōu)先反應，而另一種對這兩種鳴唱曲目的回放有同等反應。剩下的7項研究發(fā)現(xiàn)，對同型和異型鳴唱曲目的反應沒有差異。這項調查表明，至少對于那些與潛在競爭對手互動的雄性而言，不同信號在物種識別中起作用的假設得到了普遍的支持。然而，文獻可能傾向于公布有利的結果，因此，這一結論應謹慎接受。一項研究提出了72對相關的不同基因在新熱帶雀鳥的回放實驗結果，并量化了成對分類群之間的鳴唱結構差異[47]。因為這是一項單一的研究，所以它不會受到公開結果不對稱的影響。結果顯示，不同物種對同型和異型鳴唱曲目的反應存在顯著差異，一些物種忽略了異型信號，而其他物種對這兩種鳴唱曲目的反應相同。重要的是，成對分類群之間的鳴唱曲目結構差異的大小提示了雄性區(qū)分同型和異型鳴唱曲目類型的可能性，而該能力與遺傳差異無關[47]。總的來說，信號發(fā)散與物種識別之間的正相關表明婚配信號變化在產生行為隔離中起著關鍵作用[138,141]。

17項中的4項研究（24%）發(fā)現(xiàn)，雄性和雌性對相同信號的反應不同。在一種情況下，相較來自異型的曲目，雌性更喜歡同型曲目，但雄性對異性歌曲的反應更為強烈[10]。剩下的3項研究發(fā)現(xiàn)雌性使用鳴唱曲目來識別潛在的配偶，雄性對任何信號都會產生沖動反應。例如，雌性紅領帶鹀（Zonotrichiacapensis）傾向于同型而不是異型曲目，而雄性對所有的曲目都有強烈的反應而不論曲目的來源如何。同樣，在紅背細尾鷯鶯（Malurus melanocephalus）中，操縱羽毛模仿另一個亞種的結果是，雌鳥產生的幼鳥是由具有雜性羽毛的其他配對雄性產生的。相比之下，雄性攻擊任何一個亞種羽毛顏色的鳥類標本架[11,53]。具有攻擊性的雄性的普遍反應表明,雄性動物的辨別力不如雌性動物,這一模式在其他非鳥類物種中也有發(fā)現(xiàn)[21]。事實上，在所有情況下，雌性的辨別力都比雄性強[64]。

盡管早在幾十年前就有人討論過“同性競爭是物種形成動力的假說”[154]，但直到最近才得到關注。這類情況在魚類較多[74]，該假設通過同性競爭使性選擇多樣化，可以在沒有擇偶傾向差異的情況下導致雄性炫耀特征的變化。在某些情況下，雄性表現(xiàn)出的特質會影響到這種能力控制繁殖所需的資源，炫耀特征的變異會導致繁殖成功率的變異，進而導致婚配前的障礙。這一機制可以適用于鳥類，因為雄性往往具有高度攻擊性并且保衛(wèi)領域或炫耀繁殖所需的場所[2]。

在某些情況下，不同物種雄性間攻擊性的程度差異不會在二次接觸時導致選型婚配，而是一個物種在競爭中排除了另一個物種，或是適應性特征在交錯區(qū)的不對稱滲透[96]。例如，湯森德鶯(Setophagatownsendi)和隱士鶯(Setophagaoccidentalis)在北美西部的活動范圍重疊的區(qū)域發(fā)生雜交，而在這兩個物種都保衛(wèi)具有繁殖場所的棲息地，更具侵略性的湯森德鶯正在取代隱士鶯[100]。結果導致了一個不斷移動的雜交區(qū)。這些例子說明了同性競爭在決定交錯區(qū)動態(tài)方面的重要作用，而交錯區(qū)動態(tài)反過來又影響物種形成的完成度和結果。

2.1.3 雜交、合子后隔離和物種形成

總的來說，婚配前隔離在物種形成初期是很重要的。然而，鳥類的分化類群偶爾會進行雜交，這表明婚配前隔離是不完善的。在這種情況下，種群在沒有合子后隔離的情況下混合在一起?？紤]到鳥類內部的合子后隔離進化緩慢，外源性的合子后隔離可能對促進和維持物種邊界很重要[105]。例如，當雜交雄性具有中間性狀，而因此對親本物種都沒有吸引力時，就會發(fā)生外源的合子后隔離[139]。另外，表現(xiàn)出中間行為和形態(tài)的雜種在覓食或其他生態(tài)功能中表現(xiàn)出的效率可能低于親本表型(見下文第2.3～2.5節(jié))[52]。

一般認為雜交是一種主要阻礙物種形成的力量[42]，通過阻止分化和/或通過導致遺傳湮沒和獨特遺傳譜系的滅絕來發(fā)揮作用[71]。然而，雜交也可以是一個創(chuàng)造性的過程。例如，雜交可以作為適應性性狀滲透的通道[96]。這種滲透包括一些適應行為互動的特征，如鳴唱和羽毛顏色。

最后，更直接地說，當兩個不同的物種雜交時，可以創(chuàng)造出新的物種，并形成從任何一個親本物種繁衍分離的第三個譜系。雖然這在植物中很常見，但雜交種最近才在鳥類中得到確認。例如，基因組分析表明，亞馬遜河流域的金冠嬌鹟（Lepidothrixvilasboasi）是一個雜交事件的結果，該事件發(fā)生在10萬多年前的白頂嬌鹟 （Lepidothrix nattereri）和乳白冠嬌鹟（Lepidothrixiris）之間[16]。另外兩個鳥類雜交物種的例子包括意大利麻雀（PasserItalia），它起源于大約10000年前家麻雀（PasserDomesticus）和黑胸麻雀（PasserHispaniolensis）[44]；以及在加拉帕戈斯群島的達芙妮主島上建立的達爾文雀的一個假定的新雜交種，這是在幾代內建立的，由一個仙人掌大嘴地雀（geospiza coniostris）和一個中嘴地雀（geospizafortis）之間的繁殖事件[76]。在所有這三種雜交物種形成的情況中，因為雜交物種具有中間或不同于親本物種的婚配信號，行為隔離似乎對維持同一物種的物種邊界至關重要。鑒于成熟物種之間的遺傳不親和性較低[50]，以及新的測序技術的出現(xiàn)，如果在未來幾年內發(fā)現(xiàn)其他雜交鳥類物種的例子，就不足為奇。

2.2 選型集群與聚集

選型婚配導致的生殖隔離即使是在同域物種間似乎也在增加，來源于那些導致表型相似個體空間聚群的生態(tài)特化?；蛟S鳥類中研究最透徹的事例當屬紅色交喙鳥聚群。在交喙鳥中，分裂的生態(tài)選擇產生了在喙形態(tài)學上存在差異的數個亞種群，每一個都適應于從一個特定的針葉松物種上尋找種子[19]，這些亞種群在提及時被稱為鳴唱類型，因為它們在用于在覓食聚群中協(xié)調行動的鳴唱上同樣存在差異[55]。在這一系統(tǒng)中，出現(xiàn)了三種相互關聯(lián)的機制通過鳴唱類型引發(fā)選型婚配。首先，鳴唱類型亞種群趨向于將它們的領域內分割成空間上的數個部分，因為每一個特定的區(qū)域中樹棲種之間不能完全共存[133]。第二，即使它們在某一區(qū)域確實共存，具有相同鳴唱類型的鳥通常也會群聚到一起；相比起其他的鳴唱類型，單一個體會被與它自身具有的鳴唱類型相容的類型更強烈地吸引，因為鳴唱是一種用來尋找適宜食物來源的公共信息形式[134]。由于配偶選擇趨向于發(fā)生在覓食群體中，選型聚群造就了選型婚配這一副產物。最后，即使在同時聚群發(fā)生的情況下，雌性傾向于根據聲音信號選擇具有與她們自身鳴唱類型相同的雄性作為配偶[135]。在這一情況下，雌性更喜歡相同歌型的雄性這一特征由于更加有利于覓食會被后代的產生選擇。因此，在這一系統(tǒng)中，多種機制似乎有利于相似鳥類之間的選型關聯(lián)，促進不同鳴唱類型的行為隔離和適應性差異。

選型聚群，導致了選型婚配和生殖隔離，也同樣可能發(fā)生在其他分類群中，包括赭紅尾鴝[4]以及那些覓食效率對形態(tài)特化有選擇作用的物種。例如，生活于松枝間的叢鴉（Aphelocomansularis）相較那些生活于橡樹上的個體擁有更為狹長的喙，這可能是由于兩種棲息地類型對覓食適應的選擇[77]。這些種群表現(xiàn)出了基于喙尺寸的正向選型婚配，這似乎導致了不同生境類型的鴉類個體之間細微但具有重要意義的遺傳差異[77]。然而，目前并不清楚這一模式是由于生境的選擇直接影響了婚配模式，還是由于喙的尺寸影響了可能被包含在配對模式中的鳴唱能力因素（見下文第三節(jié)）[78]。

2.3 擴散的限制

即使分布區(qū)域之間沒有明顯生態(tài)意義上的差異，擴散能力的限制也會導致生殖隔離。如果地理屏障對擴散而言是半通透的，那么通過母子種群間有限的基因流在新的區(qū)域建立聚群[105]。即使對當地生態(tài)條件適應沒有被強烈選擇的情況下，有限的基因流也會導致性信號或其他性狀的分化。

在至少某些區(qū)域和/或集群的鳥類中，擴散能力是一種導致多樣化的重要驅動力。例如，一項大尺度的比較研究顯示，新熱帶低地鳥類中的許多多樣化發(fā)生在重大的地理事件之后，且可以被影響擴散能力的譜系年齡和生態(tài)因素所解釋[131]。具體而言，年長的世系（擁有足夠的時間在新地區(qū)聚居）和那些擴散能力受到限制的個體（例如，林下層物種與林冠層物種）顯示出了較高的系統(tǒng)地理學上的多樣化速率。同樣，與那些擴散能力低的物種相比，具有與較高擴散能力相適應形態(tài)特征（即翅膀形狀）的物種在系統(tǒng)地理上的分化水平也有所降低[27,66]。

2.4 季節(jié)性遷徙與遷徙邊界

大多數鳥類物種的研究重點關注繁殖季節(jié)，因為這一時間生殖隔離表現(xiàn)得尤為明顯；然而，繁殖季節(jié)之外的行為多樣性，包括季節(jié)性的遷徙行為，同樣能夠造成生殖隔離[144]。

合子前隔離可以追因至不同時間的春季遷徙，例如那些在不同地區(qū)越冬的個體在不同的時間到達繁殖地并進行婚配[18]。如果不同的遷徙行為可導致不同的形態(tài)或行為的炫耀特征，并且使選型婚配基于那些特征，那么合子前隔離同樣會作為遷徙差異的結果以更為隱蔽的形式表現(xiàn)出來[115]。

外源性的合子前隔離可能由于遷徙上的差異而導致聚群中的雜交種會有更低的適宜度[144]。這一可能性主要在遷徙分界線的背景下得到研究，處于兩個種群之間的狹窄接觸帶具有不同的遷徙路線[20,38,57,63,117]。通常情況下，由于缺乏補給的機會或礙于艱苦的飛行條件（如山區(qū)、開闊水域或沙漠，沒有休息的機會），這兩條路線會繞過一個難以穿越的地區(qū)到達對面。例如，歐亞黑頭鶯（Sylviaatricapilla）使用兩條主要的遷徙路線：一條從西歐西南部開始到達西班牙后向南到達西亞，而另一條則是從西歐西南部到達中東后前往東非。夾在兩條路線之間的地區(qū)包括了一片極為難以穿越的區(qū)域。其他的例子出現(xiàn)在亞洲的東北部(例如西伯利亞西部和東部的綠鶯（Phylloscopustrochiloidesviridanus和Phylloscopustrochiloidesplumbeitarsus[63]）以及美國的北部（例如西岸和內陸的Swainson's畫眉，Catharusustulatus ustulatus和Catharusustulatusswainsoni[41,117])。

遷徙路線在許多生物中具有很大程度的遺傳決定，這一觀點已經得到多種研究的支持[41], 比如雜交種會具備中間型或混合性的路線以及相關的性狀，舉例來說，實驗室飼養(yǎng)條件下的以西南向和東南向為親本種群的黑頭鶯雜交種傾向于徑直地朝向南方，即一條可以將他們帶至中間的那條可能較差的路線[57]。相似的Swainson's 畫眉種群在加拿大西部的雜交區(qū)兩側沿著分隔良好的西海岸和北美東部路線前往美國中部和南部過冬，盡管不同基因型的雜交種之間趨向于選擇中間型或混合型的路線[38]。

有許多研究關于種/亞種特異性（一種生殖隔離的代稱）以及不同的遷徙行為[39,63]。換羽期提供了一個遷徙行為如何影響形態(tài)學與生理學特征的實例。例如，在許多北美洲西部和東部的分類群中，西部類群在向南遷徙后會經歷婚羽的更換，盡管東部類型是在遷徙之前的繁殖地就完成的。在至少一個案例中，西部與東部類型的雜交種可明顯觀察到兩次婚羽的更換，分別發(fā)生在遷徙的前后，像是一種不必要的浪費時間和能量的下策[114]。

在許多對應著遷徙分界線的狹窄的雜交區(qū)，除了由不同表型的空間分離引起的婚配之外，幾乎沒有任何種類的婚配發(fā)生；然而，基因上的和/或表型上的模式暗示了是選擇維持著狹窄的雜交區(qū)[例如，柳鶯（Phylloscopus trochilus）[79]; 黃腰鶯（Setophagacoronataauduboni）和（Setophagacoronata）[24]; 以及歐洲谷鶯（Hirundorustica rustica）[150]]。這些觀測顯示在其他隔離形式生效之前，遷徙的差異可以在物種形成的早期對雜交種進行選擇抑制。然而，雖然有充足的證據顯示雜交種具有混合的遷徙行為并且存在可信的理由認為混合型的行為具有較差的適應性，但是沒有研究直接確定雜交種是否會由于它們的混合型的遷徙行為而具有較低的適合度。這一缺憾歸因于現(xiàn)代追蹤設備的不足。例如，輕量級的地理定位器在下載路線數據之前，需要從個體身上進行回收，這意味著遷徙期間鳥類發(fā)生死亡的路線是無法被觀測到的。針對大型物種的研究和/或追蹤技術（那些能夠攜帶衛(wèi)星追蹤裝置的）的研究進展，或許能夠使我們對雜交種是否會因它們那欠佳的遷徙行為而具有更低的適合度這一問題進行一個更為直接的檢驗。

2.5 形態(tài)與行為間的相互作用

影響生殖隔離的行為機制可以導致形態(tài)學特征上的多樣性[127]。在鳥類中，通過生態(tài)選擇使喙的大小多樣化，這一過程反過來又可能影響婚配信號的產生和質量。例如，達爾文雀的近緣種（Geospiza spp.）由于受到它們獲取不同食物來源能力的選擇，在喙的尺寸和形狀上產生了差異[52]。這些喙尺寸上的差異反過來又通過生物力學在雄性的鳴唱特征上產生了差異[102]，這對婚配機制和守衛(wèi)領域而言十分重要[52]。在這些例子中，不論是鳴唱的改變和行為隔離是否確實作為喙的尺寸/形狀的改變的副產品而產生，還是選擇是否直接作用于鳴唱來減少雜交的發(fā)生，這些問題我們還一概不清楚。在交喙鳥中，覓食的需求驅動了喙尺寸的改變[19]，亞種群之間在鳴唱上的聲學差異與喙的尺寸是無關的，這意味著鳴唱類型的多樣化應部分歸因于選型聚群帶來的好處[134]。其他例子中，提高覓食效率的選擇導致了喙大小/形狀的差異，進而影響了聲音信號，這也包括其他雀類[4]，地雀[12]，可能還有叢鴉。

3.學習與印記

由于信息傳遞模式會影響選型婚配的演化和其他隔離機制的效果[149]，研究行為隔離究竟是由先天遺傳還是后天學習決定的，抑或是兼而有之。在鳥類中，學習與遺傳都在行為的發(fā)育中發(fā)揮著關鍵作用，就如同鳴唱、覓食、棲息地與擇偶偏好以及遷徙模式那般多樣[130]。這之中的任意一種可能潛在地影響著種群之間的生殖隔離。學習在性信號的發(fā)育（例如，鳴唱）以及對信號的反應（例如，擇偶偏好）中發(fā)揮的作用得到了高度的重視。因為這些（潛在的）后天學習行為直接影響了繁殖。在行為隔離當中尤為重要。

至少在三組鳥類中，學習在鳴唱的發(fā)育過程中起了關鍵作用：它們分別是擬黃鸝、鸚鵡和蜂鳥[14,95]。此外，越來越多的證據顯示，在具有天生鳴唱曲目的鳥類物種的分支上，如一些隸屬亞鳴禽的雀類中[72]，學習也發(fā)揮了重要的作用。學習可以迅速引發(fā)文化演化，這是一個與鳴唱學習相關的關鍵結論[86]，促進了種群之間方言創(chuàng)造的信號多元化[91]。如前討論:不論是雄性還是雌性鳥類，對本地方言曲目都比對外來曲目反應更為強烈，這將促進種群之間在行為上的生殖隔離。

盡管包括鳴唱在內有學習參與的信號，可能導致種群間的行為隔離，這類種群間鳴唱曲目差異的隔離可能很弱甚至不存在[67,88]。這種生殖隔離的確像是曲目學習本身的結果，在許多物種中可以是可變的或者開放的。例如，如果成年雄性可以學習新的曲目，那么這將可以增進它在新移居種群中的繁殖能力。同樣，盡管曲目上存在差異，移居雌性的雄性后代將學習當地的方言曲目，進而導致基因流和其他鳴唱以外的性狀的逐漸滲透[54]。類似的，種群間在曲目上存在分異的接觸區(qū)中，學習可以增進雄性在每個種群中學習并演唱其他曲目的能力，這樣一來，個體間的個體差異便不再與基因關聯(lián)了[67,88,124]。這些效應可以解釋為什么在同系區(qū)域中，曲目的辨別力和分化作用往往比非同系區(qū)域弱[80]。

像性信號一樣，特定的曲目會被學習，對這些信號的反應也是一樣。例如，當來自兩個不同亞種交叉撫育的斑胸草雀 （Taeniopygiaguttata）被允許自由婚配時，那些被屬于自己亞種的親本撫育的個體傾向于選擇與隸屬自己亞種的其他個體婚配，然而那些被不同亞種親本撫育的個體則傾向于選擇撫育它們的亞種個體[28]。在性印記的過程中，年輕個體學習到了影響它們在后期生活中擇偶標準的性狀，這些過程在鳥類中已經得到了充分的研究[64]。性印記最根本的結果是選型婚配，而且容易觀察到的是：在具有不同關鍵表型特征的種群之間能夠導致生殖隔離的發(fā)生。實際上，印記在婚配模式中的強烈作用已經在幾個自然或半自然條件下的鳥類物種中被發(fā)現(xiàn)[30,53]。營寄生生活的藍鹀就是一個很好的例子，雄性和雌性的藍鹀都會在寄主鳴唱曲目上留下印記，這似乎有助于進行選型婚配，并在不同寄主的種群間建立行為隔離[99]。

盡管印記常常對行為隔離有鞏固作用，但在某些條件下，它同樣也可以侵蝕隔離并促進亞種群之間基因流的發(fā)生。首先，交叉撫育有時會發(fā)生在自然條件下— 例如當一對處于繁殖期的夫婦接管了另一物種使用中的營巢地[116]或者兼性寄生的個體在其他物種的巢內產卵時[83]。在這些情況下，錯誤宿主帶來的印記會導致鳥類個體異質性地發(fā)育為與宿主具有相似擇偶傾向的類型，進而導致雜交和基因流的發(fā)生[129,136]。然而，雜婚配對作為印記的一種結果在兼性寄生的物種中較為罕見，可能是由于其他促進同種婚配機制的存在[136]。事實上，在生活史早期很少與同種生物相互作用的物種中，早期的生活經歷似乎對生活史后期的物種識別或婚配模式幾乎沒有影響[56,68]。

正如發(fā)生在在種群分歧的早期階段的那樣，印記打破行為隔離的第二條途徑發(fā)生在當潛在的雜交種具有相似的性信號和/或印記表征時。在這些實例中，在識別適合配偶的印記過程中學習到的一般規(guī)則可能不會排除具有相似婚配信號的近緣群體[64]。例如，發(fā)生在達爾文雀中的雜交（Geospizaspp.）會因為親本物種具有相似的形態(tài)學特征和/或鳴唱曲目而變得極為普遍[51]。同樣，如果兩個物種同時出現(xiàn)并且相互之間的雜交成本很高，可以預測選擇的發(fā)生將有利于更嚴格的印記，這樣識別規(guī)則就不會變得過于泛化或寬松；選擇也可能有利于遺傳上的同化，這樣擇偶偏好就會被遺傳下來，而對后天學習的依賴就相應減少了[64]。

更多的近期研究顯示，學習與遺傳機制之間存在著更為復雜的相互作用。例如，斑姬鹟和白領姬鹟交叉撫育實驗顯示，年輕個體即使它們是由異質性的個體撫育，對同種類的曲目的反應也更為活躍。此外，雜交雛鳥的鳴唱反應并不取決于它們的社會經驗或母本物種[155]。鳥類早期對鳴唱的區(qū)別是存在遺傳基礎的。在其他鳴禽中也找到了相似的結果，在這種情況下，年幼雄性在記憶的敏感階段學習曲目，個體具有學習來自同種類曲目的遺傳傾向[25]。

4.行為隔離的遺傳基礎

DNA測序、生物信息和進化理論的最新進展迅速增加了對物種間遺傳差異的理解[142]。結合行為變異研究，正不斷發(fā)展對行為隔離的遺傳基礎的理解。

4.1 行為隔離的遺傳差異很小

在20世紀的大部分時間里，物種形成通常被視為一種現(xiàn)象，在這種現(xiàn)象中，大多數基因組在種群之間發(fā)生了分異。但在該世紀末，隨著人們逐漸認識到物種形成可能是由于基因組的一小部分分化而產生，這一思想影響很大[160]。此外，大量的基因流可以發(fā)生在物種形成的早期和中期，并使大部分基因組同質化。基因組測序支持這一觀點，提供許多實例。在一般的同質性背景下，長期被認為是特定物種的分類群僅在基因組的幾個小區(qū)域內發(fā)生了分化[112]。

典型例子可以在金翅鶯（Vermivorachrysoptera）和藍翅鶯（Vermivoracyanoptera）中觀察到，兩種鶯類在基因組僅僅存在六個微小區(qū)域的差異[143]；在栗腹王鹟（Monarchacastaneiventris megarhynchus）和黑王鹟（Monarchacastaneiventrisugiensis）的一個亞種中只有melanocortin-1受體基因的單點突變才能區(qū)分這兩種顏色[31]；而且在小嘴烏鴉（Corvuscorone）和灰鴉（Corvuscoronecornix）中，只有0.28%的基因組清楚地區(qū)分這兩個物種[103]。廣泛的雜交發(fā)生在許多分類群之間，這樣大部分的基因組可以在分類群之間流動。高度分化的區(qū)域含有已知在羽毛顏色中起作用的基因。在每種情況下，物種和形態(tài)之間都有顯著差異。不同的羽毛顏色也可能反過來導致物種識別和行為隔離。

4.2 基因組的結構與演化

考慮控制行為特征本身的基因組結構。由于行為特征比羽毛顏色特征更難以量化，對其遺傳基礎了解很少。然而，在遷徙行為這一領域有些實質性進展。黑冠鶯的遷徙躁動[22]和遷徙定向[57]具有強烈的遺傳基礎并且是極易發(fā)生演變的。在實驗室中進行的西南遷徙和東南遷徙的黑冠鶯之間的繁衍實驗中，F(xiàn)2雜交子代在遷徙方向上較F1子代具有更高的多樣性，提示了少數基因具有主導的遺傳效應（相較于許多微效基因）[57]。

Bensch 等調查了數千個標記并確定了一個單核苷酸多態(tài)性（SNP），在斯堪的納維亞南部和北部柳鶯亞種之間的等位基因頻率上存在強烈的差異[22]。這些亞種被類似于黑頭鶯的遷徙分界線隔開，南部柳鶯在西非過冬，北部柳鶯在東非過冬。近期使用的大量單核苷酸多態(tài)性分析[79,82]，在大多數基因組中幾乎沒有發(fā)現(xiàn)分化，只在1號、3號和5號染色體上存在3個高分化區(qū)，分別含有146、135和53個基因。盡管其中一個（位于3號染色體上，包括了Bensch等，首先確定的基因座）[20]與遷移表型相比，與海拔和緯度具有更高的相關性，其他兩個區(qū)塊與遷移表型的地理變化也高度相關。考慮到遷移分界線中的合子前隔離是微弱的，影響遷移行為的基因可能在這些基因簇中產生，并且由于等位基因的次優(yōu)組合以及它們在這兩個基因組區(qū)塊中賦予的行為，雜交種可能會因此具有較低的適合度。

在斯溫氏夜鶇的遷徙區(qū)取樣，可以直接檢測出在雜交區(qū)內自由飛行的鳥類的繁殖過程中，哪些基因組的部分與遷徙路線和越冬地點有關。Delmore等在4號染色體上發(fā)現(xiàn)了一個較大的區(qū)域（約含3000萬個堿基對），其中的等位基因變異與遷徙路線和越冬經度之間高度相關[41]。這個區(qū)域包含了控制晝夜節(jié)律的基因鐘（晝夜節(jié)律被認為在遷徙過程中發(fā)揮了重要的作用[40]）。然而，這一區(qū)域之巨大和它的物理聯(lián)系意味著控制遷徙差異的特定基因將難以確定。更可能的情況是，多個緊密相連的基因座在不同程度上適應了這兩條遷徙路線。值得注意的是，這塊巨大區(qū)域僅僅是兩種斯溫氏夜鶇之間高度分化的許多區(qū)域之一，這表明除了遷徙之外，其他性狀也在物種形成中發(fā)揮了作用。

與遷徙路線相關的基因組區(qū)域在柳鶯（位于1號和5號染色體）和斯溫氏夜鶇（4號染色體）之間存在差異，表明了遷徙路線的遺傳結構在鳥類中有所不同。這兩種情況下，具有顯著效應的基因座組成了統(tǒng)一的模式，這些基因座存在于揭示亞種間實質性差異的大型連鎖區(qū)塊中。

另一個可以在鳥類之間顯示出明顯區(qū)別的行為是鳴唱，最近在理解其遺傳基礎方面取得進展。盡管學習在鳴唱行為中起著重要的作用，但很明顯，物種間的遺傳差異會影響鳴唱曲目的學習[25]，這樣，鳴唱曲目的演化可以被視為一個基因―文化演化的實例[46]。對斑馬雀基因組和基因表達模式的研究結果顯示，大約10%的基因受到鳴唱行為的調控[152,156]，而且現(xiàn)在涉及鳴唱曲目的學習與產生的神經回路，也已經被廣泛了解[23]。盡管鳴唱顯然涉及到了許多基因，但物種之間有關鳴唱行為的基因結構差異卻鮮為人知。盡管如此，使用不同品種的家養(yǎng)金絲雀（Serinuscanaria）進行的研究在這一領域取得了顯著的進展。通過在籠養(yǎng)繁殖和在隔音間飼養(yǎng)的后代之間進行雜交和回交，并在可控的條件下暴露于兩個品系的歌聲中的研究顯示，在確定哪些鳴唱曲目是學習的過程中，常染色體和Z染色體（性染色體）均主要以加和的方式表現(xiàn)出了很強的效應[91]。

除了遷徙和鳴唱行為外，鳥類其他行為差異的遺傳結構幾乎沒有受到關注。然而，對社會和配偶選擇的變異進行的種群內分析顯示，這些區(qū)域同樣存在著具有強大潛力的主效位點。在流蘇鷸（Philomachuspugnax）中, 三種雄性變種在社會行為和羽毛顏色上的差異可以用一個常染色體區(qū)域的遺傳差異來解釋，在這個常染色體區(qū)域，由于染色體倒位導致的交換抑制，差異在該區(qū)域進行了某種程度上的積累[75]。同樣，在白喉帶鹀 （Zonotrichiaalbicollis）中，婚配和育雛行為上的差異，以及兩種形態(tài)之間的羽毛差異，可歸因于一個長度超過1億堿基對的大型倒位超基因的不同等位基因[145]。盡管這兩個例子表明種群內具有穩(wěn)定的多態(tài)性，但也顯示了物種間婚配的簡單遺傳基礎和育雛行為差異中存在的巨大潛力。

4.3 性染色體

盡管第4.2節(jié)中討論的例子主要與常染色體有關，但有證據表明，Z染色體，一種在雌性鳥類中單獨出現(xiàn)，在雄性鳥類中加倍出現(xiàn)的性染色體，可能在行為隔離中起著與其在基因組中的大小不相稱的作用[1,45]。其與性別相關的遺傳導致Z染色體上的堿基具有更高的替換率，這是由于與常染色體相比，雄性的性染色體突變率較高，清除有害突變的過程效率更低，一些更為有效的選擇有利于某些類型的有益突變[26,84,159]。這一高演化速率意味著種群之間更快的分化，以及參與物種形成的更多可能性[62]。除了這種更快的演化速率外，Z染色體還可能積累性對立的多態(tài)性[1,26]，其中一個等位基因對雌性有利，另一個對雄性有利。其中許多多態(tài)性可能與行為特征有關，如鳴唱或其他炫耀行為。基于兩個等位基因在兩性中的相對優(yōu)勢，參與這種多態(tài)性的兩個等位基因最終可達到穩(wěn)定的平衡頻率。在這種情況下，第二個位點上的一個新等位基因可以優(yōu)先選擇其中一個性狀，并在整個種群中擴散[1]。如果這一優(yōu)先選擇的基因與Z染色體連鎖的，就會導致一個對雄性有利的性狀的擴散，并使該性狀本身發(fā)生類似的改變。如果這一優(yōu)先選擇是常染色體連鎖的，對雌性有利的性狀就會擴散。不難想象，這種動態(tài)在一個物種的不同種群中發(fā)生，從而導致了種群間的分化和生殖隔離[62]。

關于Z染色體在行為分化和物種形成中的重要作用的經驗性證據正在增多。大約22%用于區(qū)別馴養(yǎng)鳥類的品種行為上的特征似乎是Z-連鎖的，而Z染色體在全部基因組中僅占2.7%[43,106]。在七彩文鳥中，兩種顏色形態(tài)和羽毛顏色特征之間的婚配差異是Z-連鎖的[107]。最后，雄性小斑姬鹟和白領姬鹟之間的雌性婚配差異是Z-連鎖的，不同物種之間的雄性特征也是如此[118]。

5.總結與展望

5.1 多樣性差異與物種形成

多樣性的性選擇可以促進生殖隔離，特征多樣分化，有助于物種間的相互識別[89]。因此，多樣性分化通過同時或不斷融合進一步增強物種特征識別。例如，高多樣性分化比低多樣性分化更有效[73]。此外，高多樣性分化可能有助于在不同的時間和空間尺度上分化的穩(wěn)定[147]。在第4節(jié)討論的黑腹王鹟的例子中，整個所羅門群島上分布的近緣分類群，羽毛顏色和鳴唱方式各不相同。野外觀測表明:鳴唱能導致接近標本，而羽色能導致對標本攻擊。這意味著遠距離的物種識別利用聲音信號，而近距離的物種識別則利用視覺信號[147]。因此，多樣性選擇為連續(xù)的行為隔離提供了契機[53]。迄今為止，盡管許多近緣的分類群在物種識別和婚配選擇中同時使用了聲音和視覺信號，但探討鳥類的多樣特征分化和物種形成的研究資料還很局限。

5.2 行為與物種形成的基因結構

正如第4節(jié)中討論的那樣，測序與生物信息學工具的進步，為涉及行為隔離的形態(tài)學和行為學特征的遺傳基礎提供了獨特的見解。相關的基因或基因組區(qū)域是通過研究性狀和遺傳變異之間的聯(lián)系來確定的。為了獲得超過相關性的結果，下一個必要的步驟是通過功能實驗來驗證這些相關基因組區(qū)域，直接確定相關突變對性狀表達的影響[61]。

在研究行為隔離的遺傳基礎時，一個缺失的關鍵部分是擇偶傾向的遺傳基礎，這一領域在很大程度上仍然是未知的。盡管印記和學習是鳴禽擇偶傾向擴散的主要途徑，但最近的遺傳學研究卻揭示了印記信號的誤差[155]。隨著從發(fā)育生物學中獲得的測序技術和方法的可行性逐漸增強，發(fā)現(xiàn)擇偶傾向的遺傳基礎應該會變得可行。

5.3 行為隔離在什么時間導致不同物種的產生

盡管兩個后代分類群之間的生殖隔離程度隨著分化的時間而增加[32]，但鳥類行為隔離的效果似乎更多地取決于信號表型之間的差異程度，而非隔離后時間的長短。一些研究表明，同型信號和異型信號之間的區(qū)別，最好是通過信號之間的特征差異進行預測，而不是分化的時間長短[47,51,138,141]。因此，考慮到合子前隔離對鳥類初生物種形成的重要性，兩個分類群之間的物種形成趨于完成的關鍵，可能取決于當（和如果）異域種群再次接觸時信號分歧的程度。

最后，固有的合子后隔離是不可逆的，而合子前后的行為隔離則可以逆轉。例如，1852年至1906年，達爾文雀的Camarhynchus屬樹雀中，在Florieana島上采集的標本由三個基因和形態(tài)不同的物種組成。而2005年和2010年在同島嶼上的重新取樣表明，廣泛的雜交導致了第三個物種的滅絕，最終導致只有兩種在遺傳和形態(tài)上不同的種類和由這兩個種類雜交產生的第三類[71]。這個通過雜交沉默一個種類的例子說明，即使是很強的行為隔離也是可逆的，因此，完成物種形成過程需要內在的合子后隔離。這種情況下，合子前和合子后的行為隔離對于物種形成的開始至關重要，從而使遺傳上不相容性最終演化成新的物種。