梅雪英，Vladimir Razlutskij，Lars G. Rudstam，Erik Jeppesen，唐雅麗，張修峰**，劉正文6,,8**

(1:安徽農(nóng)業(yè)大學(xué)資源與環(huán)境學(xué)院，合肥 230036) (2:國家科學(xué)與生產(chǎn)部白俄羅斯國家科學(xué)院生物能源科學(xué)-實(shí)踐中心，明斯克 220047) (3:康奈爾大學(xué)自然資源系，紐約 14853) (4:奧爾胡斯大學(xué)生物科學(xué)系，錫爾克堡 8600) (5:中東科技大學(xué)生物科學(xué)學(xué)院，生態(tài)系統(tǒng)研究與應(yīng)用中心/湖沼學(xué)實(shí)驗(yàn)室，安卡拉 06800) (6:中國-丹麥科研教育中心(SDC)，北京 101408) (7:暨南大學(xué)生態(tài)學(xué)系/水生生物研究所，廣州510632 (8:中國科學(xué)院南京地理與湖泊研究所，湖泊與環(huán)境國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，南京210008)

淺水水體具有明顯的水層浮游生境和底部底棲生境. 浮游生境中的生物主要營浮游生活，包括細(xì)菌、病毒、浮游藻類、浮游動(dòng)物以及一些營浮游生活的水生昆蟲和魚類. 該生境中的能量流動(dòng)主要通過浮游藻類和細(xì)菌途徑[1]. 而底棲生境中的生物主要是底棲藻類、大型水生植物、細(xì)菌、水生昆蟲、底棲無脊椎動(dòng)物和一些魚類等. 通常底棲生境中的能量流動(dòng)較浮游生境中更為復(fù)雜. 淺水水體中的浮游生境和底棲生境間存著強(qiáng)烈的耦合作用[2-4]，底棲藻類和浮游藻類對(duì)光照和營養(yǎng)鹽的競(jìng)爭(zhēng)是淺水水體底棲-浮游生境耦合最為重要的生態(tài)過程之一，且該過程受雜食性魚類的影響. 本文就雜食性魚類對(duì)淺水水體底棲-浮游生境耦合作用的影響進(jìn)行了微綜述.

1 淺水水體底棲-浮游生境耦合作用

淺水水體中底棲-浮游生境耦合作用是指底棲生境所發(fā)生的生態(tài)過程受到浮游生境的影響，相反，浮游生境中所發(fā)生的過程也受到底棲生境的影響[1,5-6]. 浮游生境對(duì)底棲生境最顯著的作用(向下)包括光照未達(dá)底棲生境前被水層截獲，即光照在浮游生境中的衰減，可影響底泥表層的底棲植物(沉水植物、底棲藻類等)生長(zhǎng)[5-6]. 底棲生境對(duì)浮游生境最為顯著的作用(向上)包括底棲植物對(duì)底泥營養(yǎng)鹽，如抑制底泥磷(P)向水層釋放，影響水層浮游藻類的生長(zhǎng)及浮游生境變化[1,7]. 因此，底棲-浮游生境耦合作用對(duì)淺水水體生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)、功能起到關(guān)鍵作用，對(duì)水體富營養(yǎng)化過程產(chǎn)生重要影響，近年來成為研究的熱點(diǎn)[8-11].

在缺少大型水生植物的淺水水體中，底棲藻類和浮游藻類對(duì)光照和營養(yǎng)鹽的競(jìng)爭(zhēng)是底棲-浮游生境耦合最為重要的生態(tài)過程之一. 然而，相較于大型水生植物，在淺水水體中這一耦合過程中底棲藻類受到的關(guān)注較少. 在一些“清水態(tài)” 淺水湖泊中，底棲藻類常是主要初級(jí)生產(chǎn)者[12-13]；即便以大型水生植被為主的淺水系統(tǒng)中也存在著大量底棲藻類. 因此，本文重點(diǎn)以底棲藻類為代表的底棲生境與浮游生境耦合作用進(jìn)行微綜述.

2 底棲藻類和浮游藻類對(duì)光照和營養(yǎng)鹽的競(jìng)爭(zhēng)是淺水水體底棲-浮游生境耦合最為重要的生態(tài)過程之一

底棲藻類和浮游藻類可共存于水質(zhì)較好的淺水水體中，對(duì)光照和營養(yǎng)鹽存在競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系[3,14]. 浮游藻類生長(zhǎng)在水層浮游生境中，而底棲藻類生長(zhǎng)在淺水水體底部的底泥表面. 光照常成為底棲藻類生長(zhǎng)的限制性因子，淺水水體中底泥表層即便增加少量的光照也利于促進(jìn)底棲藻類生長(zhǎng)，一些底棲藻類甚至可在很弱的光照條件下生長(zhǎng)[15]. 如有研究表明，底棲藻類生長(zhǎng)的光補(bǔ)償點(diǎn)可低至4.7 μmol/(m2·s)[16]. 然而底棲藻類群落結(jié)構(gòu)中不同種類間存在差異，比如轉(zhuǎn)板藻(Mougeotia)的光照補(bǔ)償點(diǎn)為10 μmol/(m2·s)[17]，而剛毛藻(Cladophoraglomerata)的光照補(bǔ)償點(diǎn)為29 μmol/(m2·s)[18].

圖1 底棲藻類對(duì)底泥磷釋放的影響(改自 文獻(xiàn)[20])(實(shí)驗(yàn)起始時(shí)，148 kBq NaH232PO4 通過實(shí)驗(yàn)裝置的注射孔被分別注射入無底 棲藻類的對(duì)照組和具有底棲藻類處理的底泥， 之后分別采樣并測(cè)定上覆水中32P的強(qiáng)度)Fig.1 Effects of benthic algae on sediment phosphorus release (Revised from reference [20]) (At time zero, 148 kBq NaH232PO4 were added through the injection hole into each sediment core, in both controls and experimental tubes. The sediment surface was covered by benthic algae in the experimental tubes, while non-algae containing tubes served as controls)

圖2 底棲藻類生產(chǎn)占全湖初級(jí)生產(chǎn)比例與 水中總磷濃度的關(guān)系(改自文獻(xiàn)[2])Fig.2 The relative contribution of benthic algae to whole lake primary production as a function of total phosphorus concentration (Revised from reference[2])

由于生境的不同，底棲和浮游藻類對(duì)光照和營養(yǎng)鹽的競(jìng)爭(zhēng)是不對(duì)稱的[3]. 浮游藻類會(huì)優(yōu)先獲得光照，降低到達(dá)底棲生境的光照強(qiáng)度. 若光照在水層浮游生境中大量衰減，會(huì)制約底棲藻類生長(zhǎng)[19]，致使底棲藻類生長(zhǎng)受限，甚至消失. 底棲藻類最先接觸底泥釋放的營養(yǎng)鹽 (內(nèi)源)，能通過物理阻隔和生長(zhǎng)過程中引起的化學(xué)反應(yīng)減少底泥中營養(yǎng)鹽，特別是磷的釋放[7,20](圖1)，從而降低浮游生境中營養(yǎng)鹽濃度，這將限制浮游藻類的生長(zhǎng)[19]. 因此，在水質(zhì)較好的淺水系統(tǒng)中浮游藻類對(duì)光照具有競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)，而底棲藻類對(duì)營養(yǎng)鹽具有競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì). 但隨著浮游生境中營養(yǎng)鹽濃度的上升，浮游藻類可獲得充足的營養(yǎng)鹽而大量生長(zhǎng)，增加光在水層中的衰減，降低到達(dá)底泥表面的光照，限制底棲藻類的生長(zhǎng)[3,21]，底棲藻類逐步失去對(duì)營養(yǎng)鹽的競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì). 底棲藻類的減少，甚至消失則有利于底泥營養(yǎng)鹽的釋放，進(jìn)一步促進(jìn)浮游藻類生長(zhǎng)，加劇水體富營養(yǎng)化[7,20].

3 底棲-浮游生境耦合結(jié)果決定水生態(tài)系統(tǒng)關(guān)鍵特征

淺水水體中底棲藻類和浮游藻類對(duì)光照和營養(yǎng)鹽的競(jìng)爭(zhēng)結(jié)果常呈現(xiàn)此消彼長(zhǎng)的動(dòng)態(tài)變化[2-3](底棲藻類生產(chǎn)占全湖初級(jí)生產(chǎn)比例與水中磷濃度的關(guān)系見圖2). 該動(dòng)態(tài)變化不僅會(huì)導(dǎo)致初級(jí)生產(chǎn)者改變 (底棲藻類占優(yōu)勢(shì)還是浮游藻類占優(yōu)勢(shì))，還影響著水生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能[19,21]，決定著淺水生態(tài)系統(tǒng)的關(guān)鍵特征[9]. 在這一競(jìng)爭(zhēng)耦合過程中，若浮游藻類占據(jù)優(yōu)勢(shì)，則水質(zhì)惡化，水體渾濁，生態(tài)系統(tǒng)呈“濁水態(tài)”，浮游藻類成為主要初級(jí)生產(chǎn)者并可成為魚類餌料的主要來源[22-23]，如在一些富營養(yǎng)化湖泊中浮游藻類可占整個(gè)湖泊初級(jí)生產(chǎn)力的95%以上[24]. 而當(dāng)?shù)讞孱惓蔀閮?yōu)勢(shì)時(shí)，水體常清澈，水質(zhì)較好，生態(tài)系統(tǒng)呈“清水態(tài)”，底棲藻類成為主要初級(jí)生產(chǎn)者，如在一些清澈的淺水湖泊中，底棲藻類可占整個(gè)湖泊初級(jí)生產(chǎn)力的95%以上[2]. 因此，底棲藻類與浮游藻類對(duì)光照和營養(yǎng)鹽競(jìng)爭(zhēng)的結(jié)果是決定生態(tài)系統(tǒng)特征的關(guān)鍵因素之一，成為淺水生態(tài)系統(tǒng)研究的熱點(diǎn)之一[3,10,19].

4 雜食性魚類對(duì)底棲-浮游生境耦合作用的影響

影響底棲-浮游生境耦合作用的因素很多，如底質(zhì)類型、氣候狀況、水動(dòng)力條件、魚類、底棲動(dòng)物、水生植物等均對(duì)底棲-水層生境耦合作用產(chǎn)生重要影響. 本文以雜食性魚類為重點(diǎn)進(jìn)行介紹.

4.1 雜食性魚類的影響概述

魚類作為水生系統(tǒng)中的重要消費(fèi)者，不僅可通過“下行效應(yīng)”對(duì)初級(jí)生產(chǎn)產(chǎn)生重要影響，而且也能通過擾動(dòng)底泥和排泄?fàn)I養(yǎng)鹽等途徑影響水中營養(yǎng)鹽含量及形態(tài)，從而通過“上行效應(yīng)”影響初級(jí)生產(chǎn)力的分布，對(duì)底棲-浮游生境耦合作用的影響備受關(guān)注[6,25-27].

廣義上，大多數(shù)魚類均為雜食性，然而根據(jù)魚類的主要食物組成，仍可將魚類分成草食性、肉食性、雜食性魚類等. 雜食性魚類分布廣[28-31]，因兼具肉食性、植食性和濾食性魚類的特點(diǎn)，對(duì)水生態(tài)環(huán)境產(chǎn)生的影響深遠(yuǎn)、復(fù)雜. 因此，理清雜食性魚類對(duì)底棲-浮游生境耦合作用的影響，是淡水生態(tài)系統(tǒng)有效管理的關(guān)鍵[32-33].

在圍隔或?qū)嶒?yàn)室實(shí)驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，雜食性魚類可濾食水中的浮游藻類，對(duì)浮游藻類產(chǎn)生較大的攝食壓力，能有效降低浮游藻類數(shù)量[34-36]；在水庫研究中也發(fā)現(xiàn)雜食性魚類可直接濾食浮游藻類[37-38]；在藍(lán)藻大量生長(zhǎng)的重度富營化水體中也發(fā)現(xiàn)，雜食性魚類能有效控制浮游藻類大量生長(zhǎng)、提高水體透明度[35,39-40]；但雜食性魚類雖可濾食大粒徑浮游藻類，卻無法有效去除小粒徑浮游藻類[37-38]. 除此之外，雜食性魚類對(duì)水體氮、磷等營養(yǎng)鹽濃度及形態(tài)的影響存在著較大的不確定性[35,39-40].

淺水系統(tǒng)中雜食性魚類除濾食浮游藻類、浮游動(dòng)物、懸浮顆粒物外，還可牧食底棲生物，包括底棲藻類[41]；雜食性魚類也可促進(jìn)底泥再懸浮、增加底泥磷釋放[35,42]；雜食性魚類也通過排泄釋放磷，升高水層中營養(yǎng)鹽濃度[43-44](圖3). 然而，不同的雜食性魚類(如底棲雜食性魚類、偏植物性餌料的雜食性魚類、偏動(dòng)物性餌料的雜食性魚類以及小型雜食性魚類)對(duì)底棲-浮游生境耦合的影響機(jī)理不同，產(chǎn)生的生態(tài)環(huán)境效應(yīng)各異.

圖3 雜食性魚類對(duì)底棲-浮游生境耦合的影響示意圖Fig.3 Illustration of the effects of omnivorous fish on benthic-pelagic habitats coupling

4.2 底棲雜食性魚類

底棲雜食性魚類，如鯽(Carassiusauratus)和鯉 (Cyprinuscarpio)，可直接攝食底棲生物[45]，包括底棲動(dòng)物、水生昆蟲、水生植物和底棲藻類等. 底棲雜食性魚類，特別是鯉在攝食過程中會(huì)攪動(dòng)底泥，加劇水體底泥再懸浮. 研究表明有些底棲雜食性魚類，如鯉在底棲生境攝食時(shí)可深達(dá)底泥的12 cm處，產(chǎn)生強(qiáng)烈的生物擾動(dòng)效應(yīng)，可影響到底泥的深處[46]. 有研究表明底棲食性魚類的密度與水體中懸浮顆粒物濃度呈顯著正相關(guān)關(guān)系，從而降低水體透明度，抑制底棲藻類生長(zhǎng)；底棲雜食性魚類能顯著促進(jìn)底泥營養(yǎng)鹽釋放，增加水層中營養(yǎng)鹽濃度[27,47]，從而促進(jìn)浮游藻類生長(zhǎng). 另外，淺水水體中底棲雜食性魚類，如鯉魚，也可減少浮游動(dòng)物，改變浮游動(dòng)物的群落結(jié)構(gòu). 因此，底棲雜食性魚類不利于底棲藻類生長(zhǎng)，從而促進(jìn)浮游藻類的生長(zhǎng)，加劇水體富營養(yǎng)化程度.

4.3 偏植物性餌料的雜食性魚類

偏植物性餌料的雜食性魚類，如尼羅羅非魚 (Oreochromisniloticus)，其食物包括浮游藻類、浮游動(dòng)物、水生植物的葉子、底棲生物、水生無脊椎動(dòng)物、有機(jī)碎屑等. 研究表明，羅非魚可顯著促進(jìn)底泥磷的釋放，增加水體渾濁度和營養(yǎng)鹽濃度，促進(jìn)浮游藻類生長(zhǎng)，惡化水下光照條件，抑制底棲藻類競(jìng)爭(zhēng). 即羅非魚可顯著增加水中的總氮、總磷濃度及浮游藻類密度，提高總懸浮顆粒物濃度，降低底泥表層光照，引起底棲藻類生物量下降[33]；同時(shí)羅非魚雖為雜食性魚類，其食性會(huì)隨發(fā)育階段而有所不同，幼魚時(shí)期主要攝食浮游生物，以攝食輪蟲為主，在幼魚期后，消化器官已發(fā)育完善，能夠捕食枝角類等浮游動(dòng)物，在隨后的生長(zhǎng)中逐漸發(fā)展了濾食浮游藻類和碎屑的功能，能夠大量濾食藍(lán)藻、硅藻等浮游藻類. 羅非魚攝食時(shí)可用鰓分泌粘液包裹住浮游生物細(xì)胞，因而可以攝食小于5 μm的微型浮游藻類[39]. 但也有研究表明，根據(jù)其濾食器官鰓耙的結(jié)構(gòu)，也可濾食直徑大于50 μm的浮游藻類和浮游動(dòng)物[34，37]，特別是對(duì)枝角類的攝食使浮游動(dòng)物對(duì)浮游藻類壓力減小，利于小粒徑浮游藻類生長(zhǎng)，從而改變浮游植物群落結(jié)構(gòu). 因此，偏植物性餌料的雜食性魚類不利于透明度的提高與水質(zhì)的改善.

4.4 偏動(dòng)物性餌料的雜食性魚類

一般認(rèn)為食魚性魚類可捕食食浮游生物的魚類，從而減輕浮動(dòng)動(dòng)物的生存壓力，利于擴(kuò)大浮游動(dòng)物種群，從而增強(qiáng)浮游動(dòng)物對(duì)浮游藻類的牧食壓力以遏制浮游藻類生長(zhǎng)，進(jìn)而改善水質(zhì).

偏動(dòng)物性餌料的雜食性魚類，如中華沙鰍(Botiasuperciliaris)、黃鱔(Monopterusalbus)等為雜食性魚類，偏動(dòng)物性餌料，主要攝食水生昆蟲幼蟲、甲殼類、底棲無脊椎動(dòng)物、浮游生物、小魚等. 在自然水域中，處于不同生長(zhǎng)發(fā)育階段的偏動(dòng)物性餌料的雜食性魚類，其食物組成也不盡相同. 如鱔苗階段，其食物以原生動(dòng)物、輪蟲、枝角類、橈足類等小型浮游動(dòng)物為主，也攝食一些浮游藻類，如硅藻、黃藻、綠藻、裸藻等；幼鱔與成鱔階段，其生活方式逐漸轉(zhuǎn)為底棲性，因此食物也逐漸轉(zhuǎn)變?yōu)楦鞣N水陸生蠕蟲、昆蟲及其幼蟲，如水絲蚓(紅蟲)、搖蚊幼蟲以及各種蜻蜓幼蟲或動(dòng)物卵，甚至小魚等. 而關(guān)于偏動(dòng)物性餌料的雜食性魚類，是有利于水質(zhì)改善，還是有利于浮游藻類生長(zhǎng)，仍需深入研究.

4.5 小型雜食性魚類

小型雜食性魚類，如餐條(Hemicculterleuciclus)、麥穗魚(Pseudorashoraparva)、鳑鲏亞科的種類，主要以高等水生植物的葉片、碎屑和藻類為食，也可攝食浮游動(dòng)物、底棲無脊椎動(dòng)物如水生昆蟲等. 研究表明，盡管大鰭鱊 (Acheilognathusmacropterus) 不像個(gè)體較大的鯽、鯉或羅非魚等雜食性魚類對(duì)底泥擾動(dòng)強(qiáng)烈，但仍會(huì)對(duì)底棲-浮游生境產(chǎn)生影響，主要通過排泄?fàn)I養(yǎng)的途徑提高水層氮、磷濃度，促進(jìn)了浮游藻類生長(zhǎng)[48]；同時(shí)小型雜食性魚類，如鳑鲏亞科的種類，可顯著增加輪蟲的數(shù)量，但會(huì)降低枝角類密度[48]. 因此，小型雜食性魚類可能主要通過增加浮游藻類生物量的途徑，影響淺水水體的底棲-浮游生境耦合過程.

5 小結(jié)與展望

淺水水體存在著強(qiáng)烈的底棲-浮游生境耦合作用，在一些“清水態(tài)” 淺水湖泊中，底棲藻類通常是主要初級(jí)生產(chǎn)者；即便以大型水生植被為主的淺水系統(tǒng)中也存在著大量底棲藻類. 底棲藻類和浮游藻類對(duì)光照和營養(yǎng)鹽的競(jìng)爭(zhēng)是該生境耦合最為重要的生態(tài)過程之一，該生境耦合的結(jié)果決定水生態(tài)系統(tǒng)關(guān)鍵特征. 雜食性魚類對(duì)該耦合作用產(chǎn)生重要影響，總體而言，雜食性魚類不利于底棲藻類生長(zhǎng)，有利于浮游藻類競(jìng)爭(zhēng)，從而加重水體富營養(yǎng)化而惡化水質(zhì). 但不同種類的雜食性魚類仍因食性的差異對(duì)底棲-浮游生境耦合的影響機(jī)理不同，產(chǎn)生的生態(tài)環(huán)境效應(yīng)各異；即便同一種雜食性魚類也可因發(fā)育階段不同，對(duì)底棲-浮游生境耦合產(chǎn)生不同的影響.

雜食性魚類因食性可塑性強(qiáng)、分布廣[28-31]，兼具肉食性和植食性魚類的特點(diǎn)，對(duì)水生態(tài)環(huán)境產(chǎn)生的影響深遠(yuǎn)、復(fù)雜；此外，魚類群落結(jié)構(gòu)在人類活動(dòng)、全球變暖以及富營養(yǎng)化等多重因子脅迫下發(fā)生改變[49]，雜食性魚類比例上升[50-51]. 因此，雜食性魚類對(duì)水生態(tài)環(huán)境產(chǎn)生的影響可能隨之增加，值得持續(xù)關(guān)注.