李漢東， 王同亮， 胡振義， 饒靜秋， 史海濤， 汪繼超

(熱帶島嶼生態(tài)學(xué)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，海南師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，?？?71158)

兩性異形是指同一物種雌性和雄性個(gè)體間體型、形態(tài)、體色等方面的差異(Shine，1979；何南等，2011)，反映了兩性間不同的適應(yīng)性。研究發(fā)現(xiàn)，兩性異形普遍存在于魚類(Ijirietal.，2008；樊曉麗等，2016)、兩棲類(施林強(qiáng)等，2011；Wangetal.，2016)、爬行類(Berry & Shine，1980；肖繁榮等，2014)、鳥類(Selander，1966；Owens & Hartley，1998)和哺乳類(Clutton-Brocketal.，1977；Ralls，1977)等動(dòng)物類群中。目前龜鱉類動(dòng)物的兩性異形也開展了較多的研究，龜鱉類動(dòng)物成體的體型存在3種兩性異形模式：1)雌性大于雄性，如四眼斑水龜Sacaliaquadriocellata(肖繁榮等，2014)、黃喉擬水龜Mauremysmutica(Gosnelletal.，2019)；2)雄性大于雌性，如挺胸陸龜Chersinaangulata(Gosnelletal.，2019)；3)雌雄個(gè)體之間無(wú)顯著差異，如日本擬水龜M.japonica(Gosnelletal.，2009)。因此龜鱉類動(dòng)物體型大小的兩性異形無(wú)統(tǒng)一模式(Coxetal.，2007)，且具有物種特異性。

咬合力體現(xiàn)了動(dòng)物的生態(tài)適應(yīng)性，直接影響動(dòng)物捕獲、處理及攝取食物的效率(Ericksonetal.，2003；Christiansen & Wroe，2007；Huberetal.，2008)。目前國(guó)內(nèi)外對(duì)咬合力開展了較多的研究工作，主要發(fā)現(xiàn)咬合力與動(dòng)物的頭部形態(tài)、食性等因素有關(guān)。頭部形態(tài)能反映咬合力：通常頭部越大個(gè)體的咬合力越大(Herreletal.，2002；Herreletal.，2005a，2005b；Sustaitaetal.，2014)。此外，肉食性動(dòng)物的咬合力大于植食性、雜食性動(dòng)物(Herreletal.，2002)，且咬合力大的動(dòng)物取食效率也較高(Herreletal.，2001；Verwaijen & Herrel，2002；der Meij & Bout，2006)。然而，這方面的研究主要集中于同一動(dòng)物類群的種間比較(Herreletal.，2002；霍娟等，2016；譚梁靜等，2017)、同一物種不同發(fā)育階段的比較(Ericksonetal.，2003；Herrel & O’Reilly，2006；Pfalleretal.，2010；Marshalletal.，2012)。目前同一物種雌性和雄性個(gè)體間的咬合力是否存在性二型的研究相對(duì)較少，且結(jié)論不一(霍娟等，2016；Herreletal.，2018)。因此，動(dòng)物的咬合力性二型及其與形態(tài)的關(guān)系仍需進(jìn)一步研究。

紅耳龜Trachemysscriptaelegans又名巴西龜，原產(chǎn)于美國(guó)密西西比河至墨西哥灣周圍地區(qū)(Gibbons，1990)；20世紀(jì)80年代，該物種經(jīng)香港入侵我國(guó)內(nèi)陸地區(qū)，野外分布區(qū)涉及22個(gè)省市(史海濤等，2009)。雌性紅耳龜成體的體型顯著大于雄性(Gibbons & Lovich，1990)，體色(汪繼超等，2013)、聽力敏感性(Wangetal.，2019)也存在兩性異形。紅耳龜為雜食性動(dòng)物，食域范圍廣泛，雌雄之間對(duì)動(dòng)、植物性食物的取食頻次和比重均無(wú)顯著差異(Wangetal.，2013)。研究發(fā)現(xiàn)，紅耳龜咬合力發(fā)育存在可塑性，成體咬合力顯著大于幼體(Herrel & O’Reilly，2006)。目前紅耳龜成體咬合力是否存在兩性異形及其與形態(tài)的關(guān)系尚不清楚。本研究采用力值傳感器量化了紅耳龜?shù)囊Ш狭?，分析了咬合力可能的性別差異及其與體型大小兩性異形的關(guān)系，以期為理解該物種的生態(tài)適應(yīng)性提供參考。

1 材料與方法

1.1 實(shí)驗(yàn)材料

2015年8—10月在海南省文昌岸興龜類養(yǎng)殖專業(yè)合作社購(gòu)買紅耳龜成體，飼養(yǎng)于海南師范大學(xué)生態(tài)園龜鱉生態(tài)養(yǎng)殖池內(nèi)(200 cm×150 cm×120 cm)，水深高過(guò)紅耳龜?shù)谋臣准s5 cm，每隔3 d飼喂龜糧(海豚水族有限公司)1次，當(dāng)日取出剩余食物，清洗養(yǎng)殖箱并換水。馴化約1周后，隨機(jī)選取30只健康個(gè)體進(jìn)行實(shí)驗(yàn)。

1.2 咬合力測(cè)定

咬合力采用咬合力測(cè)量?jī)x器(南京神源生智能科技有限公司)測(cè)定。該設(shè)備主要包括咬合力傳感器(S2-500NHL-001，0～500 N/0.001 N)、模擬數(shù)據(jù)采集卡(NBIT-DUS-2404A)和信號(hào)采集軟件(DSU2404A)三部分，其工作原理是模擬數(shù)據(jù)采集卡將作用在傳感器上的力值信號(hào)轉(zhuǎn)換成電信號(hào)，然后通過(guò)信號(hào)采集軟件將力值的變化以波形圖的形式顯示出來(lái)。測(cè)量時(shí)，一手托住紅耳龜腹部，另一只手輕放在紅耳龜背甲上，將其頭部靠近咬合力傳感器的探頭，等待紅耳龜主動(dòng)咬合。每只紅耳龜重復(fù)測(cè)量7次，去掉7次數(shù)據(jù)的最大值和最小值，剩余的5次數(shù)據(jù)的平均值作為每只紅耳龜?shù)囊Ш狭Α?/p>

1.3 形態(tài)特征測(cè)量

采用電子秤(莫林貿(mào)易有限公司；30 kg/1 g)稱量體質(zhì)量。采用數(shù)顯游標(biāo)卡尺(香港五羊工具有限公司；0～300 mm/0.01 mm)測(cè)量背甲長(zhǎng)(頸盾前緣至臀盾后緣最大直線長(zhǎng)度)、頭長(zhǎng)(吻端至上、下頜關(guān)節(jié)后緣的直線距離)、頭寬(頭左、右兩側(cè)間最大距離)和頭高(頭上、下兩側(cè)間最大距離)。并計(jì)算頭部大小=(3.141 5×頭長(zhǎng)×頭寬×頭高)/6(Macías-Ordóez & Draud，2005)。

1.4 數(shù)據(jù)分析

2 結(jié)果

2.1 紅耳龜?shù)囊Ш狭?/h3>

雌性紅耳龜(n=16)的咬合力(71.92 N±15.59 N)顯著大于雄性(n=14)的(55.24 N±10.09 N)(P=0.047)(圖1)。

圖1 紅耳龜雌性和雄性個(gè)體間咬合力比較Fig. 1 Comparison of bite force between female and maleTrachemys scripta elegans

*P<0.05

2.2 紅耳龜?shù)男螒B(tài)指標(biāo)

雌性紅耳龜?shù)捏w質(zhì)量(F=10.360，P=0.003)、頭部大小(F=6.850，P=0.014)、背甲長(zhǎng)(t=2.951，P=0.008)、頭寬(F=10.614，P=0.003)均顯著大于雄性，而頭長(zhǎng)、頭高在雌性和雄性個(gè)體間的差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05)(表1)。

表1 紅耳龜雌性和雄性個(gè)體的形態(tài)特征Table 1 The morphological traits in female and male Trachemys scripta elegans

2.3 紅耳龜咬合力與形態(tài)指標(biāo)間的線性關(guān)系

紅耳龜?shù)囊Ш狭εc體質(zhì)量(R2=0.437，F(xiàn)1，28=21.693，P=0.002)、頭部大小(R2=0.444，F(xiàn)1，28=22.319，P<0.001)、背甲長(zhǎng)(R2=0.396，F(xiàn)1，28=18.356，P=0.001)、頭長(zhǎng)(R2=0.312，F(xiàn)1，28=12.691，P=0.002)、頭寬(R2=0.515，F(xiàn)1，28=29.724，P=0.001)、頭高(R2=0.380，F(xiàn)1，28=17.164，P=0.001)均呈顯著的線性關(guān)系(表2)。

表2 紅耳龜咬合力與形態(tài)指標(biāo)的線性回歸分析Table 2 Regression analysis between the bite force andmorphological traits of Trachemys scripta elegans

3 討論

本研究測(cè)定了30只紅耳龜成體的咬合力，其大小為63.96 N±15.27 N。Herrel等(2002)報(bào)道了紅耳龜?shù)囊Ш狭?4.59 N±18.76 N，這小于本研究的測(cè)定結(jié)果。分析發(fā)現(xiàn)，Herrel等(2002)測(cè)定的紅耳龜個(gè)體相對(duì)較小，背甲長(zhǎng)僅為88.77 mm±53.26 mm，而本研究中紅耳龜?shù)谋臣组L(zhǎng)為218.40 mm±17.24 mm。此外Herrel和O’Reilly(2006)測(cè)定了包括幼體和成體在內(nèi)的 32只紅耳龜?shù)囊Ш狭?，范圍?.02～104.14 N，且成體咬合力大于幼體。本研究測(cè)定的咬合力結(jié)果與Herrel和O’Reilly(2006)測(cè)定的紅耳龜成體的咬合力結(jié)果相似。因此，紅耳龜咬合力受體型大小的影響。

本研究發(fā)現(xiàn)，雌性紅耳龜成體的咬合力顯著大于雄性，表明該物種的咬合力存在性二型。此外紅耳龜?shù)囊Ш狭εc頭部形態(tài)顯著相關(guān)，且雌性個(gè)體的頭部大小、頭寬均顯著大于雄性。因此，頭寬的性別分化引起了該物種咬合力的兩性異形。這與Herrel等(2018)對(duì)菱斑龜Malaclemysterrapin咬合力與頭部形態(tài)關(guān)系的研究結(jié)論相似。在鳥類研究中也發(fā)現(xiàn)，個(gè)體的頭越大、喙越寬，其咬合力也越大(Herreletal.，2005a，2005b；Sustaita & Rubega，2014)。頭部空間增大可以為牽引肌提供更大的附著面，從而引起咬合力的增大(der Meij & Bout，2004；Herreletal.，2005a)。

目前性選擇壓力、生育力選擇壓力和生態(tài)位分離假說(shuō)可解釋動(dòng)物兩性異形的形成(Shine，1989；Olssonetetal.，2002；廖灝泓等，2013)。本研究發(fā)現(xiàn)，雌性紅耳龜體型顯著大于雄性。生育力選擇壓力假說(shuō)認(rèn)為，雌性體型的增大有利于增加繁殖輸出(Olssonetal.，2002；Kupfer，2009；Luoetal.，2012)，這也導(dǎo)致雌性個(gè)體需要攝取更多的食物以滿足能量需求。咬合力與動(dòng)物處理食物的時(shí)間有關(guān)，咬合力大的個(gè)體取食效率提高(Herreletal.，2001；Verwaijen & Herrel，2002；der Meij & Bout，2006)。因此，雌性紅耳龜采用增大咬合力的策略，提高自身的取食效率，以滿足大體型及繁殖的能量需求，從而提高自身的適合度。此外，繁殖期的雌性紅耳龜需要在陸地上完成巢址選擇、筑巢、產(chǎn)卵等活動(dòng)，更大的咬合力可能有助于應(yīng)對(duì)更為復(fù)雜的陸地環(huán)境。

生態(tài)位分離假說(shuō)認(rèn)為，動(dòng)物通過(guò)兩性異形以適應(yīng)不同的生態(tài)位(Slatkin，1984；Shine，1989)，從而降低了捕食壓力(Aguirreetal.，2002；Herreletal.，2004)。Herrel等(2018)報(bào)道了菱斑龜?shù)囊Ш狭π远鸵鹆舜菩院托坌詡€(gè)體食物結(jié)構(gòu)的分化。本研究發(fā)現(xiàn)紅耳龜?shù)囊Ш狭Υ嬖谛远?，但已有研究發(fā)現(xiàn)雌雄性個(gè)體間對(duì)取食食物的頻次和比重沒(méi)有顯著差異(Wangetal.，2013)。進(jìn)一步分析發(fā)現(xiàn)，菱斑龜?shù)氖承詫Ｒ?，種內(nèi)的食物競(jìng)爭(zhēng)壓力較大，食物結(jié)構(gòu)的分化有利于減少食物競(jìng)爭(zhēng)壓力，而紅耳龜為雜食性動(dòng)物且食域范圍廣泛，雌雄之間食物競(jìng)爭(zhēng)壓力相對(duì)較小。因此，動(dòng)物咬合力的性二型與食性分化可能與環(huán)境食物的豐富度有關(guān)。在個(gè)體發(fā)育過(guò)程中，紅耳龜咬合力性二型與頭部形態(tài)性別分化的時(shí)間關(guān)系值得進(jìn)一步研究。

致謝：海南師范大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院郭蕊老師、肖繁榮老師在數(shù)據(jù)處理和文章修改過(guò)程中給予幫助；海南師范大學(xué)本科生黃穎和吳迪在飼養(yǎng)實(shí)驗(yàn)動(dòng)物和形態(tài)指標(biāo)測(cè)定過(guò)程中給予幫助；南京神源生智能科技有限公司王耀技術(shù)員在設(shè)備調(diào)試和數(shù)據(jù)分析過(guò)程中給予幫助，在此一并表示感謝。