吳睿婕 楊清源, 2, 3 朱國平, 2, 3, 4

研究論文

2016年夏秋季南極布蘭斯菲爾德海峽威氏棘冰魚脂肪酸組成及其食性指示研究

吳睿婕1楊清源1, 2, 3朱國平1, 2, 3, 4

(1上海海洋大學(xué)海洋科學(xué)學(xué)院, 上海 201306;2上海海洋大學(xué)極地研究中心, 上海 201306;3上海海洋大學(xué)大洋漁業(yè)資源可持續(xù)開發(fā)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室極地海洋生態(tài)系統(tǒng)研究室, 上海 201306;4國家遠(yuǎn)洋漁業(yè)工程技術(shù)研究中心, 上海 210306)

作為20世紀(jì)70年代末期底拖網(wǎng)漁業(yè)的主要捕撈對象以及近年來南極磷蝦漁業(yè)的兼捕對象之一，威氏棘冰魚()在海洋捕食者與餌料生物之間的能量流動(dòng)中起著重要的傳遞作用，而目前針對該魚種的營養(yǎng)特性及其食性的研究卻十分有限。為此，本研究分析了布蘭斯菲爾德海峽威氏棘冰魚肌肉組織中脂肪酸的含量及其組成，并進(jìn)一步探討特征脂肪酸對食性的指示。結(jié)果表明，體長范圍為4.8—30.7 cm、質(zhì)量范圍為0.3—250.5 g的威氏棘冰魚肌肉樣本中共檢測出29種脂肪酸，其中含量較高的脂肪酸包括C16:0，C18:0，C18:1n9c，C20:5n3(EPA)以及C22:6n3(DHA)，各類脂肪酸類型含量由高至低依次為多不飽和脂肪酸(PUFA)，飽和脂肪酸(SFA)以及單不飽和脂肪酸(MUFA)。威氏棘冰魚多種特征脂肪酸含量與體長之間不具顯著的相關(guān)關(guān)系，表明其攝食并不隨著個(gè)體的生長而發(fā)生較大的變化。秋冬季威氏棘冰魚呈現(xiàn)雜食性特性，主要攝食以硅藻為食的生物，如南極磷蝦(); 同時(shí)對底棲生物和海底碎屑也有一定的攝食，并會(huì)攝食一定量的橈足類生物。

威氏棘冰魚 脂肪酸 食性 布蘭斯菲爾德

0 引言

威氏棘冰魚()棘冰魚屬，為大洋中下層魚類[1]，分布于南極陸架及近海島嶼周邊水域，棲息水層為200—800 m[2]。常見于南極海峽、南極半島之間的茹安維爾群島周邊海域、印度洋的宇航員海、共和海以及普里茲灣[3-5]。作為高緯度南極冰魚科魚類[6]，威氏棘冰魚不僅具有良好的營養(yǎng)價(jià)值，同時(shí)也是估算南極磷蝦()消耗量的重要指標(biāo)之一[7-8]。威氏棘冰魚曾經(jīng)是底拖網(wǎng)漁業(yè)的主要捕撈對象[9]，但近些年來主要以磷蝦漁業(yè)的兼捕漁獲出現(xiàn)，因此再度逐漸為研究人員所重視[10]。自20世紀(jì)70年代以來，關(guān)于該魚種的生長及分布等已有不少研究[11-13]，但利用脂肪酸分析該魚種的營養(yǎng)成分和食性的研究則較為有限[14-15]。

脂質(zhì)是機(jī)體的主要能量貯存分子和能量來源之一，也是細(xì)胞膜結(jié)構(gòu)和功能的重要物質(zhì)基礎(chǔ)[16]。通過分析海洋動(dòng)物的脂肪酸組成和含量不僅可以反映出海洋動(dòng)物的營養(yǎng)等級，還可以推測其攝食喜好和生活史[17]。近年來，脂肪酸常用于跟蹤或確認(rèn)海洋環(huán)境中捕食者與餌料生物之間的定性關(guān)系。最近，脂肪酸也用于分析影響全球主要生態(tài)系統(tǒng)動(dòng)態(tài)的動(dòng)力進(jìn)程[18]?？紤]到威氏棘冰魚在生態(tài)和商業(yè)價(jià)值上的重要性，本研究利用布蘭斯菲爾德海峽內(nèi)采集到的威氏棘冰魚樣本，對其肌肉組織進(jìn)行脂肪酸組成分析，并通過特征脂肪酸對其食性進(jìn)行分析，從而為評估其在海域生態(tài)系統(tǒng)中的價(jià)值及生態(tài)位提供科學(xué)信息。

1 材料及方法

1.1 材料

樣本由在南極布蘭斯菲爾德海峽水域作業(yè)的大型中層磷蝦拖網(wǎng)漁船采集，取樣時(shí)間為2016年2—5月，取樣站點(diǎn)如圖1中黃點(diǎn)所示。海上隨機(jī)采集的樣本立即冷凍保存在?20°C條件下，運(yùn)回國內(nèi)實(shí)驗(yàn)室后迅速存入?80°C超低溫冰箱中，以便后續(xù)分析。

圖1 調(diào)查區(qū)域與站點(diǎn). SACCF表示南極繞極流南鋒，SB為南極繞極流南端

Fig.1. The study area with showing the sampling locations. SACCF: Southern Antarctic Circumpolar Current Front; SB: Southern Boundary of Antarctic Circumpolar Current

1.2 方法

1.2.1 樣本處理

在實(shí)驗(yàn)室中將樣本解凍后，首先測定其體長(L)和質(zhì)量(W)等生物學(xué)信息。選用精度為1 mm的鋼尺測量體長，質(zhì)量通過精度為1 g的電子秤測量。取樣本背鰭附近肌肉保存于標(biāo)記好的塑料瓶中，用于后續(xù)脂肪酸測定和分析。

1.2.2 脂肪酸的提取

將提取出的肌肉用去離子水清洗后進(jìn)行冷凍干燥，將冷凍干燥24 h后的樣本研磨成粉。稱量0.2 g粉末樣品置于干燥試管中，加入15 mL三氯甲烷-甲醇溶液(溶液體積比為2∶1)浸泡20 h以上，離心后取上層清液。再加入10 mL三氯甲烷-甲醇溶液潤洗殘?jiān)x心取上層清液，將兩次離心得到的上清液混合后加入4 mL濃度為0.9%的氯化鈉溶液，靜止2 h。取下層清液置于圓底燒瓶中進(jìn)行水浴蒸發(fā)，得到粗脂質(zhì)。

1.2.3 脂肪酸甲酯化

在圓底燒瓶中加入4 mL氫氧化鉀-甲醇溶液(0.5 mol·L–1)，混合后連接水浴回流裝置(100°C)，水浴加熱5—10 min，加入4 mL三氟化硼-甲醇溶液煮沸25—30 min，再加入4 mL正乙烷回流萃取2 min。冷卻后加入10—15 mL飽和氯化鈉溶液，搖晃分層后靜止放置1—2 h。用注射器吸取一定量的正乙烷層。將得到的正乙烷層利用氣相色譜質(zhì)譜聯(lián)用儀(安捷倫5977AA)在特定條件(色譜柱為HP-88; 控溫程序: 125°C條件下保持0 min，以8°C·min–1升到145°C，保持26 min，再以2°C·min–1升到220°C，保持1 min; 分流比為10∶1)下測定。

1.2.4 指標(biāo)的測定與計(jì)算

以37種脂肪酸混標(biāo)及內(nèi)標(biāo)十九烷酸甲酯標(biāo)品作為標(biāo)準(zhǔn)，通過對比保留時(shí)間對脂肪酸進(jìn)行定性分析，采用內(nèi)標(biāo)法[19]對脂肪酸進(jìn)行定量分析。脂肪酸含量使用以下內(nèi)標(biāo)法公式得出其質(zhì)量分?jǐn)?shù)，并用單位干質(zhì)量的威氏棘冰魚肌肉組織中每種脂肪酸的含量表示:

其中，為待測樣品中組分的含量(mg·g–1);A為組分的峰面積;為樣品的質(zhì)量;19為待測樣品中加入內(nèi)標(biāo)物的質(zhì)量;19為待測樣品中內(nèi)標(biāo)物的峰面積;F為組分與內(nèi)標(biāo)物的校正因子之比，稱為相對校正因子。

1.2.5 指示食性的特征脂肪酸

特征脂肪酸有指示生物食性的作用，并結(jié)合已有研究(表1)，分析肌肉中特征脂肪酸組成與月份和體長間的關(guān)系，進(jìn)一步探究樣本的食性。

表1 特征脂肪酸及其指示生物(類型)

1.3 數(shù)據(jù)處理

使用冪函數(shù)分析威氏棘冰魚體長-質(zhì)量關(guān)系，采用單因子方差分析檢驗(yàn)該關(guān)系是否顯著。使用回歸分析檢驗(yàn)不同脂肪酸與體長的線性關(guān)系。首先利用Shapiro-Wilk檢驗(yàn)分析脂肪酸含量數(shù)據(jù)是否符合正態(tài)分布; 若不符合，則將數(shù)據(jù)轉(zhuǎn)換成對數(shù)形式后再進(jìn)行檢驗(yàn)，以使得數(shù)據(jù)符合正態(tài)分布。利用多元方差分析檢驗(yàn)脂肪酸含量隨月份和體長是否有顯著性差異。差異性水平a=0.05。脂肪酸含量結(jié)果以平均數(shù)±標(biāo)準(zhǔn)偏差的形式表示。

2 結(jié)果與分析

2.1 基礎(chǔ)生物學(xué)信息

威氏棘冰魚樣本體長范圍為4.8—30.7 cm，平均體長為(12.38±7.0) cm，質(zhì)量范圍為0.3— 250.5 g，平均質(zhì)量為(23.4±20.5) g。體長-質(zhì)量關(guān)系為=0.00123.5996(2=0.9724，=42，<0.01)(為質(zhì)量，為體長，為樣本數(shù)) (圖2)。

圖2 威氏棘冰魚體長-質(zhì)量關(guān)系

Fig.2. The relationship between standard length and wet weight of

2.2 脂肪酸組成

威氏棘冰魚肌肉組織中共檢測出29種脂肪酸(表2)，其中棕櫚酸(C16:0)、硬脂酸(C18:0)、油酸(C18:1n9c)、二十碳五烯酸(C20:5n3，EPA)和二十二碳六烯酸(C22:6n3，DHA)共占總脂肪酸含量的75%，其含量分別為(21.65±5.92) mg·g?1、(11.54±6.91) mg·g?1、(6.69±2.74) mg·g?1、(13.51± 5.70) mg·g?1和(22.21±10.57) mg·g?1，這5種脂肪酸為威氏棘冰魚肌肉樣本的主要脂肪酸成分; 飽和脂肪酸(SFA)共9種，其總含量為(38.93±10.53) mg·g?1;單不飽和脂肪酸(MUFA)9種，其總含量為(13.49± 5.68) mg·g?1; 多不飽和脂肪酸(PUFA)11種，其總含量為(47.58±10.49) mg·g?1。PUFA和SFA的含量明顯高于MUFA; PUFA/SFA含量范圍為0.387— 3.733 mg·g–1，平均值為(1.38±0.67) mg·g?1。n-3類脂肪酸含量范圍為9.71— 61.09 mg·g?1，平均值為(38.01±13.53) mg·g?1，明顯高于n-6類脂肪酸含量的平均值(8.92±6.99) mg·g?1。DHA平均含量為(22.20±10.56) mg·g?1，顯著高于EPA的平均含量(13.50±5.70) mg·g?1。

表2 威氏棘冰魚脂肪酸含量

由質(zhì)量分?jǐn)?shù)百分比來看，威氏棘冰魚肌肉中飽和脂肪酸占總脂肪酸含量的37%，含量由高至低依次為C16:0(21.6%)、C18:0(11.54%)、C14:0(2.89%)、C17:0(1.03%)、C15:0(0.93%)、C21:0(0.49%)、C23:0(0.28%)、C20:0(0.12%)和C24:0(0.01%); 單不飽和脂肪酸占總脂肪酸含量的17%，含量由高至低依次為C18:1n9c(6.69%)、C16:1n7(3.16%)、C20:1(0.95%)、C15:1n5(0.93%)、C14:1n5(0.58%)、C17:1n7(0.54%)、C18:1n9t (0.34%)、C22:1n9(0.21%)和C24:1n9(0.09%); 多不飽和脂肪酸占總脂肪酸含量的46%，含量由高至低依次為C22:6n3(22.21%)、C20:5n3(13.51%)、C20:4n6(2.99%)、C18:2n6t(2.10%)、C18:2n6c (1.49%)、C20:3n3(1.29%)、C18:3n3(1.01%)、C20:3n6(0.81%)、C22:2n6(0.78%)、C18:3n6(0.75%)和C20:2(0.64%)。PUFA占總脂肪酸含量百分比最高，其次為SFA和MUFA，這一結(jié)果也與脂肪酸含量結(jié)果相符合。SFA與不飽和脂肪酸(UFA)的質(zhì)量分?jǐn)?shù)比為0.587。

2.3 特征脂肪酸及食性指示

對具有食性指示的脂肪酸進(jìn)行多元方差分析可知，各月份和體長與特征脂肪酸組成間均不存在顯著性差異(表3)。通過對比分析各特征脂肪酸質(zhì)量與月份的變化關(guān)系(表4)可以看出，5月C20: 5n3出現(xiàn)最高值，其平均含量為18.88 mg·g–1。C22: 6n3含量最高值出現(xiàn)在2月，平均含量為(28.91±5.64) mg·g–1。C18: 1n9和C16:1n7的峰值均出現(xiàn)在2月，其平均含量分別為(8.48±1.42) mg·g–1、(2.31±0.27) mg·g–1。C14:0和C20:4n6的變化趨于一致，即于4月出現(xiàn)最高值，其平均含量分別為(1.98±0.31) mg·g–1、(2.06±0.58) mg·g–1。PUFA/SFA的值最高出現(xiàn)在2月，其平均含量為(1.61±0.06) mg·g–1，且含量隨月份推進(jìn)而減少，這一結(jié)果也與C22:6n3(DHA)的變化趨勢一致。由特征脂肪酸構(gòu)成來看，威氏棘冰魚肌肉中n-3類多不飽和脂肪酸與n-6類多不飽和脂肪酸質(zhì)量分?jǐn)?shù)比為4.26，所有個(gè)體的DHA/EPA比值均大于1。此外，威氏棘冰魚體內(nèi)含有一定量的Σ(C15+C17)和C20:6n3，表明其對浮游細(xì)菌和底棲生物有一定的攝食。因威氏棘冰魚肌肉樣本含有高含量的C20:5n3，且C16:1與C16:0的比值均大于0.15，指示威氏棘冰魚以硅藻為主要攝食對象或主要以攝食硅藻的餌料生物為食。同時(shí)，因?yàn)橥霞~肌肉含有較高含量的C22:6n3、C18:1n9及一定量的Σ(C20:0+C22:0)，指示其還會(huì)攝食一定量的橈足類生物。

表3 威氏棘冰魚脂肪酸含量與月份及體長之間關(guān)系的多元方差分析

表4 威氏棘冰魚主要特征脂肪酸含量月變化

3 討論

3.1 脂肪酸組成

在本研究中，威氏棘冰魚的肌肉組織中共含有29種脂肪酸，其中SFA和MUFA各9種，PUFA 11種。Nichols等[26]分析了4種具有商業(yè)價(jià)值的南極和次南極魚類脂肪酸組成，與本研究相同的脂肪酸為C14:0，C15:0，C18:0，C14:1n5，C20:4n6，C22:6n3和C20:5n3等15種，且兩個(gè)研究中C16:0，C18:1n9c，C20:5n3，C22:6n3這四種脂肪酸的含量均較高。作為必需脂肪酸，EPA和DHA對維持魚類的正常生長有著重要的作用。本研究中，EPA和DHA的含量較高，占多不飽和脂肪酸的55%，且n-3型多不飽和脂肪酸含量高于n-6型多不飽和脂肪酸(n-3/n-6=7.57±6)。由于n-3/n-6是魚油相對營養(yǎng)價(jià)值的重要指標(biāo)，高含量的n-3/n-6證明了該魚種具有較高的營養(yǎng)價(jià)值[27]。同時(shí)，EPA和DHA作為食物中主要的營養(yǎng)來源，也可以作為補(bǔ)充多不飽和脂肪酸的指標(biāo)，這也可以表明威氏棘冰魚是n-3脂肪酸的良好來源。威氏棘冰魚肌肉樣本中脂肪酸組成的另一個(gè)特征是飽和脂肪酸的含量較高，其中棕櫚酸和硬脂酸含量占了飽和脂肪酸的89%?，F(xiàn)有研究證明，硬脂酸和n-3多不飽和脂肪酸對人體的作用具有相同效果[28]。棕櫚酸可以降低血清中膽固醇含量, 棕櫚酸和油酸可以代替膳食中的月桂酸和肉豆蔻酸，可能對治療血栓有益[29]。由此可知，威氏棘冰魚具有較高的營養(yǎng)價(jià)值。

3.2 特征脂肪酸及食性指示

魚體內(nèi)脂肪酸來源于魚類攝食和自身合成[30]。對高營養(yǎng)級雜食性魚類來說，鑒于餌料來源的復(fù)雜化和多樣化，為了獲取更多的必需脂肪酸，魚類也有自己的攝食喜好[31]。由于魚類的脂肪酸組成在很大程度上取決于其攝食對象的脂肪酸特征[18]，且特征脂肪酸具有指示食性的作用，魚類的脂肪酸組成和含量便可較好地指示它們的食物來源。本研究中，威氏棘冰魚肌肉樣本中含有較高含量的C16:1n-7/C16:0，這一結(jié)果通常用于指示硅藻綱[20]，且游泳動(dòng)物體內(nèi)高含量的C22:6n3，意味著它們的餌料生物主要以硅藻為食[22]。由此，本研究推測，威氏棘冰魚餌料來源主要包含以硅藻為食的生物或其自身直接攝食硅藻。已有研究證明，橈足類體內(nèi)DHA含量較高，EPA含量較低; 而枝角類體內(nèi)EPA含量較高，DHA含量較低[25]。本研究中威氏棘冰魚肌肉樣本中DHA含量高于EPA，這一結(jié)果可以指示威氏棘冰魚攝食較多的橈足類。此外，在威氏棘冰魚肌肉樣本中還發(fā)現(xiàn)了其他類型的特征脂肪酸，如C15:0和C17:0，這類脂肪酸通常被認(rèn)為用于指示自然界中細(xì)菌的特征脂肪酸，該來源可能來自于沉降在海底的生物有機(jī)碎屑[23]。威氏棘冰魚肌肉樣本也含有一定量的C20:4n6脂肪酸，而C20:4n6通常被用來指示微型浮游生物，同時(shí)還可以指示大型藻類和浮游動(dòng)物，如纖毛蟲[24]等，但本研究中肌肉樣本中C20:4n6含量較低，表明威氏棘冰魚可能對微型浮游生物和大型藻類有極為少量的攝食。Pakhomov等[32]對在科什莫納夫托夫海采集到的威氏棘冰魚胃含物成分進(jìn)行了研究，發(fā)現(xiàn)南極磷蝦占威氏棘冰魚胃含物的90%，其余成分為一些南極魚類，如燈籠魚科[5]，且威氏棘冰魚個(gè)體在不同生活史階段攝食無明顯差異。在南極海域中，南極磷蝦的主要攝食對象為硅藻及其他藻類[33-34]。這一研究結(jié)果與本研究推斷大致相同，即威氏棘冰魚屬于典型的雜食性魚類，主要攝食以硅藻為食的生物，如南極磷蝦，或者其自身直接攝食硅藻; 同時(shí)對底棲生物和海底碎屑也會(huì)有一定的攝食,并會(huì)攝食一定的橈足類生物。

考慮到特征脂肪酸C16:1n7[20]和C22:6n3[22]可以用來指示硅藻，且C20:4n6可以用做指示底棲生物食性[35]。除5月(=1)外，本研究中指示硅藻的特征脂肪酸C16:1n7和C22:6n3含量隨著月份的增加而逐漸降低，而指示底棲食性的C20:4n6隨著月份推進(jìn)而增加。這表明威氏棘冰魚對硅藻的攝食隨月份逐漸下降，而對底棲生物的攝食則逐月增加。造成上述變化的原因可能是: 夏季陽光充足，藻類暴發(fā)，南極磷蝦得以大量繁殖，而隨著秋季的到來，海水溫度降低，藻類生長速度減緩，僅以藻類為食不能為南極磷蝦提供正常生長所需營養(yǎng)，所以磷蝦肌肉中一些指示藻類的特征脂肪酸含量降低[36]，進(jìn)而影響到主要以南極磷蝦為食的威氏棘冰魚肌肉中相關(guān)特征脂肪酸含量也隨之降低。進(jìn)入秋季，為了維持正常的生長，威氏棘冰魚也會(huì)攝食一些底棲生物或者游泳魚類以補(bǔ)充所需營養(yǎng)。

致謝 感謝南極磷蝦漁業(yè)科學(xué)觀察員以及南極磷蝦漁船“福榮?！陛喓汀褒堯v”輪在樣本收集過程中提供的幫助。本研究還得到了上海海洋大學(xué)大學(xué)生創(chuàng)新項(xiàng)目以及優(yōu)秀本科生進(jìn)實(shí)驗(yàn)室項(xiàng)目的部分資助。

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FATTY ACID COMPOSITION OF SPINY ICEFISH () IN THE BRANSFIELD STRAIT, ANTARCTIC DURING SUMMER - AUTUMN 2016 AND ITS IMPLICATION TO DIET

Wu Ruijie1, Yang Qingyuan1, 2, 3, Zhu Guoping1, 2, 3, 4

(1College of Marine Sciences, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, China;2Center for Polar Research, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, China;3Polar Marine Ecosystem Group, Key Laboratory of Sustainable Exploitation of Oceanic Fisheries resources, Ministry of Education, Shanghai 201306, China;4National Engineering research Center for Oceanic Fisheries, Shanghai 201306, China)

Spiny icefish () plays an important role in the transfer of energy between marine predators and prey organisms, and is the target species of the demersal trawl fishery late 1970s and is one of bycatch species for the Antarctic krill fishery in recent years. However, information on its diet and nutritional characteristics are very limited. We analyzed the content and composition of fatty acids in muscle tissues of spiny icefish collected from the Bransfield Strait, and further explored the diet of spiny icefish using marker fatty acids. Standard lengths of fish samples ranged from 4.8 to 30.7 cm and wet weights ranged from 0.3 to 250.5 g. We found 29 fatty acids, of which C16:0, C18:0, C18:1 n9c, C20:5 n3 (EPA) and C22:6 n3 (DHA), were dominant; polyunsaturated fatty acid was the most abundant, followed by saturated fatty acids, and monounsaturated fatty acids were the least abundant. There was no statistically significant correlation between fish size and marker fatty acids, indicating that the diet of spiny icefish was not varied with ontogeny. Spiny icefish is omnivorous, and feed mainly on diatoms and Antarctic krill () during autumn and winter, some benthic organisms, copepods and seabed debris are fed by this species.

spiny icefish, fatty acid, feeding habit, Bransfield Strait

2018 年12 月收到來稿, 2019 年5 月收到修改稿

國家自然科學(xué)基金(41776185)、國家重點(diǎn)研發(fā)計(jì)劃(2018YFC1406801)和自然資源部極地辦協(xié)同創(chuàng)新平臺建設(shè)項(xiàng)目資助

吳睿婕，女，1999 年生。本科生，主要從事海洋生物學(xué)研究。E-mail:wuu779r@163.com

朱國平, E-mail: gpzhu@shou.edu.cn

10. 13679/j.jdyj.20190001