李 瑞，尹家祥

鼠疫自然疫源地是由鼠疫耶爾森氏菌(Yersiniapestis，鼠疫菌)、宿主動(dòng)物、媒介節(jié)肢動(dòng)物及生態(tài)地理景觀在特定空間結(jié)構(gòu)范圍內(nèi)，歷經(jīng)長(zhǎng)期進(jìn)化形成的特殊生態(tài)系統(tǒng)，是鼠疫流行的基本單位[1]。其中特定的生態(tài)地理景觀環(huán)境是形成鼠疫疫源地最基本的條件，由土壤、水文、地形地貌、小氣候和生物種群等要素共同組成，影響生態(tài)群落演變，決定鼠疫宿主動(dòng)物及其寄生蚤的生長(zhǎng)繁殖、分布和疾病的傳播方式[2]。據(jù)中國(guó)疾病預(yù)防控制中心報(bào)告，2019年11月12日，北京確診2例由內(nèi)蒙古輸入的肺鼠疫病例，并認(rèn)為本次疫情是丈夫在自家農(nóng)場(chǎng)挖土?xí)r吸入帶有鼠疫菌的氣溶膠而感染，妻子則因與丈夫接觸而感染鼠疫菌[3]。該疫情是自我國(guó)有鼠疫報(bào)道以來，首次經(jīng)過流行病學(xué)調(diào)查后推測(cè)人間鼠疫疫情是因直接吸入翻動(dòng)土壤形成的氣溶膠而暴發(fā)，說明土壤這一生態(tài)地理景觀要素在鼠疫發(fā)生與流行過程中起到了很重要的作用。本文對(duì)鼠疫菌在土壤中的保存以及土壤特性對(duì)鼠疫流行的影響進(jìn)行了綜述，探討生態(tài)地理景觀要素土壤與鼠疫流行的關(guān)系。

1 土壤—鼠疫菌的“潛在宿主”

土壤是鼠疫菌潛在宿主的說法一直存在爭(zhēng)議。自鼠疫菌發(fā)現(xiàn)至今，國(guó)內(nèi)外對(duì)土壤與鼠疫菌關(guān)系的研究一直持續(xù)著，認(rèn)同這一說法的研究者認(rèn)為，當(dāng)外界環(huán)境條件適宜時(shí)，鼠疫菌能夠以某種寄生或非寄生狀態(tài)存在于土壤中，人類可通過傷口直接接觸或吸入受污染的土壤而成為新的傳染源，從而開始新的鼠疫循環(huán)。認(rèn)識(shí)土壤是否可以保存鼠疫菌、保存時(shí)間及保存形式，對(duì)明確鼠疫的暴發(fā)、流行和靜息具有至關(guān)重要的作用[4]。

1.1土壤保菌說 在第3次世界鼠疫大流行初期，Alexandre Yersin[5]首次提出了鼠疫菌可能存在于土壤，出現(xiàn)了一場(chǎng)關(guān)于土壤具有隱藏鼠疫菌及傳播鼠疫能力的廣泛辯論，甚至出現(xiàn)土壤遷移等一系列應(yīng)對(duì)措施，以凈化受污染的土壤。Baltazard[6]在1964年提出“土壤保菌說”，證明感染鼠疫死亡的沙鼠(Merionesvinogradovi)尸體會(huì)污染鼠洞內(nèi)土壤，且鼠疫菌可在鼠洞土壤中存活11個(gè)月，因此提出鼠疫除了“鼠→蚤→鼠”傳播之外，還存在“鼠→土→鼠”的傳播方式，鼠疫可依靠這2種方式在自然界長(zhǎng)存。隨后Karimi[7]從感染的嚙齒動(dòng)物洞穴中分離出鼠疫菌，甚至在鼠洞關(guān)閉10個(gè)月和11個(gè)月后均能檢測(cè)出鼠疫菌；Eisen RJ等[8]在一只死于鼠疫的美洲獅死后3周，從地表土壤分離出一株鼠疫菌；通過對(duì)嚙齒動(dòng)物洞穴底物和土壤的血清學(xué)分析，在厄爾布魯斯山發(fā)現(xiàn)了1個(gè)先前未知的鼠疫自然疫源地[9]。結(jié)合眾多研究結(jié)果，表明土壤這一環(huán)境介質(zhì)可以保存鼠疫菌。為探討鼠疫菌在土壤中的生存時(shí)長(zhǎng)，國(guó)內(nèi)外學(xué)者開展多項(xiàng)研究，印度鼠疫委員會(huì)的實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)豚鼠可在被鼠疫菌污染24 h內(nèi)的土壤上自由奔跑后受到感染，鼠疫菌東方型(Orientalis)在土壤中40周后仍保持活力并具有毒性[7]；Breneva NV等[10]實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)3株鼠疫菌在4～8 ℃的土壤中至少存活10個(gè)月，室溫中至少存活3.5個(gè)月。因此，鼠疫菌能夠在土壤中持續(xù)數(shù)月至1年以上，在沒有宿主間傳播的情況下，土壤中鼠疫菌的儲(chǔ)存可能在鼠疫流行持久性中發(fā)揮著作用。

1.2土壤原生生物與鼠疫菌 鼠疫菌在土壤中的保存形式成為鼠疫靜息期鼠疫菌保存機(jī)制的研究熱點(diǎn)，其中土壤中阿米巴等原生生物中可寄生鼠疫菌的發(fā)現(xiàn)得到廣泛認(rèn)可。原生動(dòng)物在土壤中無處不在，因其具有能夠藏匿對(duì)生態(tài)群落有重大影響的病原體的能力而受到關(guān)注，研究證實(shí)鼠疫菌也可寄生在土壤原生動(dòng)物中[11]。鼠疫菌對(duì)變形蟲具有抗性或暫時(shí)抗性，在感染盤基網(wǎng)柄菌阿米巴(Dictyosteliumdiscoideumamebae)后的48 h內(nèi)存活并在細(xì)胞內(nèi)復(fù)制[11]；鼠疫菌古典型(Antiqua)、中世紀(jì)型(Medievalis)、東方型可被自由生活阿米巴(Free-livingamoeba，F(xiàn)LA)吞噬并能夠在其中存活至少5 d[12]；棘阿米巴原蟲(Acanthamoeba)在俄羅斯里海鼠疫自然疫源地的土壤生物群落中占主導(dǎo)地位，豐富度很高，每克土壤中的阿米巴細(xì)胞可達(dá)到30萬個(gè)，促進(jìn)了它們與鼠疫菌的永久相互作用，并使其長(zhǎng)期保存在原生細(xì)胞內(nèi)[12-13]。在冬季或干旱等不利環(huán)境條件下，原生生物吞噬土壤中的鼠疫菌，其營(yíng)養(yǎng)形態(tài)和包囊能較長(zhǎng)時(shí)間地包藏鼠疫菌，以“休眠”狀態(tài)貯藏，保護(hù)內(nèi)化的細(xì)菌不受外界環(huán)境侵害[11, 14]。當(dāng)季節(jié)、溫度或濕度等有利環(huán)境條件恢復(fù)后，嚙齒動(dòng)物和媒介蚤的數(shù)量隨之增加，在打洞或覓食時(shí)增加與原生生物的接觸機(jī)會(huì)而再次感染鼠疫。那么鼠疫菌是否還以其他尚不清楚的形式保存在土壤中？進(jìn)一步明確鼠疫菌在土壤介質(zhì)中的存在形式，可能會(huì)成為解釋鼠疫靜息和復(fù)燃傳播機(jī)制的重要論證。

2 土壤特性與鼠疫關(guān)系

土壤特性包括土壤礦物類型、土壤pH、土壤溫度、土壤有機(jī)質(zhì)含量、土壤溶液中的共存離子以及土地利用方式等，代表土壤養(yǎng)分和質(zhì)量，為土壤微生物和地表動(dòng)物的生存和繁殖提供有利條件。土壤許多特性可以改變鼠疫菌等有機(jī)體的存活率，決定鼠疫宿主動(dòng)物和媒介蚤的分布、豐富度和多樣性，加快鼠疫菌在動(dòng)物間的傳播，當(dāng)土壤條件適宜、物種豐富度達(dá)到閾值上限，則會(huì)有鼠疫暴發(fā)的風(fēng)險(xiǎn)。

2.1土壤類型 鼠疫自然疫源地的土壤類型以紅壤、赤紅壤及黑鈣土、栗鈣土和高山草原、草甸土為主[15]，對(duì)媒介蚤、嚙齒動(dòng)物的傳播和數(shù)量有顯著影響。不同蚤種對(duì)土壤類型的喜好不同，拉姆客蚤(Xenopsyllaramesis)更喜歡粘土含量高的黃土土地類型，同型客蚤(Xenopsyllaconformis)更喜歡沙土[16]。土壤類型是喜馬拉雅早獺(Marmotahimalayana)分布的重要影響因素，在沼澤土和深色氈質(zhì)土中的洞穴數(shù)量高于高寒草甸土壤、凍土等其他土壤類型[17]。大鼠種群在粘質(zhì)土壤的豐度最低，多乳鼠(Mastomysnatalensis)在砂壤土中的種群數(shù)量顯著高于粘質(zhì)黑土[18-19]。不同土壤類型中鼴鼠種群和鼠洞系統(tǒng)存在差異，紅土和玄武巖土的盲鼴鼠種群密度是石灰土的5倍，有較小的洞穴系統(tǒng)，相對(duì)生產(chǎn)力較高，食物供應(yīng)量較高，而石灰土具有更大、更長(zhǎng)、更線性的洞穴系統(tǒng)，反映了較低的食物供應(yīng)量[20]。因此土壤類型在某種程度上決定嚙齒動(dòng)物的打洞與否以及該區(qū)域的食物生產(chǎn)能力，從而影響區(qū)域范圍的生物種群數(shù)量。

2.2土壤含水量 土壤含水量對(duì)媒介蚤和嚙齒動(dòng)物的豐富度和生境選擇有重要影響。蚤類在高濕度(≥90%)環(huán)境中生存時(shí)間最久[21]，當(dāng)巢穴濕度增加并產(chǎn)生潮濕的小氣候，跳蚤的存活率隨之增加[22]。不同嚙齒動(dòng)物對(duì)土壤含水量的選擇存在差異，土壤含水量通過改變土壤的密度、黏合性和剪切強(qiáng)度而影響嚙齒動(dòng)物打洞進(jìn)程[21]；在內(nèi)蒙古草原5種小型哺乳動(dòng)物中，黑線倉(cāng)鼠(Cricetulusbarabensis)、莫氏田鼠(Microtusmaximowiczii)和達(dá)烏爾鼠兔(Ochotonadaurica)的相對(duì)豐度與土壤含水量呈負(fù)相關(guān)，而狹顱田鼠(Microtusgregalis)和達(dá)烏爾黃鼠(Spermophilusdauricus)的相對(duì)豐度與之呈正相關(guān)[23]。土壤含水量受土壤類型、氣候和植被等景觀環(huán)境因素的控制，進(jìn)一步影響嚙齒動(dòng)物及媒介蚤的種群豐富度。

2.3土壤含鹽量 鼠疫菌具有一定程度的耐鹽性，中等鹽堿地有利于區(qū)域鼠疫疫源地的長(zhǎng)期存在[24]。土壤含鹽量是北非和歐亞大陸維持鼠疫疫源地的因素之一，研究者在北非鼠疫疫源地疫區(qū)含鹽40 g/L的土壤樣品中分離出一株?yáng)|方型鼠疫菌株，經(jīng)實(shí)驗(yàn)證實(shí)鼠疫菌亦可在含150 g/L鹽的高滲肉湯中存活[25]。對(duì)鼠疫疫源地鹽源周圍進(jìn)行動(dòng)物種群的鼠疫疫情監(jiān)測(cè)，完善鼠疫流行與土壤含鹽量關(guān)系的研究，借以優(yōu)化疫區(qū)的鼠疫預(yù)防和控制。

2.4土壤金屬元素 鼠疫自然疫源地分布與某些金屬元素之間存在關(guān)聯(lián)，中國(guó)科學(xué)院地理科學(xué)與資源研究所專家發(fā)現(xiàn)鼠疫發(fā)源地好分布在富鈣、富鐵地區(qū)[26]。俄羅斯科研人員對(duì)鼠疫疫源地長(zhǎng)期考察發(fā)現(xiàn)，沙鼠和黃鼠鼠疫疫源地土壤中，不明原因情況下鐵、鈦、鈷離子含量迅速增至正常水平的3倍時(shí)就會(huì)暴發(fā)鼠間鼠疫；當(dāng)銅、釩、鎳離子的含量不明原因突然降至正常水平的1/12，而其他金屬離子含量處于正常水平時(shí)也會(huì)暴發(fā)鼠疫[27]。這些野外觀測(cè)得到了實(shí)驗(yàn)研究支持，Mezentsev VM等[28]發(fā)現(xiàn)錳、鐵、鈷、鎳、銅和鋅對(duì)3種沙土鼠(Rhombomysopimus、Merionesmeridianus、Merionestamariscinus)感染鼠疫具有影響，論證了土壤等環(huán)境中的金屬元素可參與調(diào)節(jié)自然界中動(dòng)物感染鼠疫的過程。環(huán)境中金屬離子含量及狀態(tài)可能增強(qiáng)鼠疫菌毒力和活性，鼠疫菌中Ybt、Yfe、Znu和MntH等蛋白轉(zhuǎn)運(yùn)系統(tǒng)[29-31]參與鐵、鋅、錳等離子在鼠疫菌體內(nèi)和體外的吸收，特定毒力因子的合成取決于這些特定金屬離子的水平，因此土壤金屬元素的含量在鼠疫疫源地鼠疫菌的維持中起作用。對(duì)疫源地土壤金屬元素進(jìn)行動(dòng)態(tài)監(jiān)測(cè)成為鼠疫防控的新方向，研究金屬元素含量變化與鼠疫發(fā)生與流行之間的關(guān)系，通過方向性調(diào)控疫源地土壤金屬離子的變化，使離子平衡趨向不利于宿主或鼠疫菌生存的狀態(tài)而達(dá)到控制鼠疫的目的。

2.5土地利用方式 鼠疫自然疫源地不同土地利用方式捕獲的嚙齒動(dòng)物種群數(shù)量和寄生蚤指數(shù)存在顯著差異，休耕地的嚙齒動(dòng)物和跳蚤種群數(shù)量高于玉米田和稻田等農(nóng)耕地及人工林[19, 32]。當(dāng)森林采伐區(qū)的土地利用發(fā)生變化，種植或畜牧產(chǎn)業(yè)代替未被利用的林區(qū)，導(dǎo)致生境巨大改變可能為人類提供交換和傳播病原的機(jī)會(huì)。例如，當(dāng)一個(gè)大型水庫(kù)的建設(shè)并投入使用，因?yàn)楦淖冎苓呁恋乩梅绞交蛞蛐钏?，宿主?dòng)物的生存空間受到擠壓而導(dǎo)致動(dòng)物密度的升高，增加鼠疫暴發(fā)的可能[33-34]。因此，當(dāng)一個(gè)地區(qū)因經(jīng)濟(jì)發(fā)展需要改變土地利用方式，尤其是在鼠疫自然疫源地以及周邊地區(qū)進(jìn)行土地綜合開發(fā)時(shí)，對(duì)該地進(jìn)行充分的衛(wèi)生學(xué)評(píng)價(jià)論證以及對(duì)鼠疫宿主動(dòng)物及其寄生蚤密度的監(jiān)測(cè)是預(yù)防鼠疫等自然疫源性疾病發(fā)生的重要手段，可以將其作為鼠疫暴發(fā)風(fēng)險(xiǎn)程度的評(píng)價(jià)指標(biāo)。

3 結(jié)論與展望

土壤與鼠疫菌的自然保存密切相關(guān)，影響傳播媒介和宿主動(dòng)物的食物能量供給和種群繁衍。土壤是疫源地生態(tài)地理景觀中最具地域特征的要素之一，影響著其它景觀要素的構(gòu)成和穩(wěn)定，因此，在現(xiàn)代醫(yī)學(xué)發(fā)展中土壤應(yīng)成為鼠疫等自然疫源性疾病研究機(jī)制中一個(gè)重要的流行病學(xué)研究對(duì)象。當(dāng)人們?cè)谑笠咦匀灰咴吹芈糜?、生活生產(chǎn)過程中，可能通過皮膚直接接觸染疫動(dòng)物的分泌物或尸體，或土壤中的殘存鼠疫菌以氣溶膠等形式進(jìn)入人體呼吸道而感染鼠疫，傳染源通過現(xiàn)代發(fā)達(dá)的交通工具造成遠(yuǎn)距離傳播，引起鼠疫的暴發(fā)和流行，成為鼠疫防控的一大隱患。然而鼠疫疫源地鼠疫菌在土壤中的保存機(jī)制至今尚未得到充分證明，鼠疫菌在土壤中的保存時(shí)間上限是多少？土壤的各種物理化學(xué)性質(zhì)如何影響鼠疫菌活性變化？鼠疫菌以哪些方式保存在土壤中？鼠疫突然暴發(fā)流行是否與靜息期土壤對(duì)鼠疫菌的長(zhǎng)期保存相關(guān)？鼠疫宿主動(dòng)物和傳播媒介種群對(duì)土壤介質(zhì)的選擇是否具有適應(yīng)性規(guī)律？這些問題仍困擾著我們。今后，鼠疫研究學(xué)者應(yīng)加強(qiáng)宿主動(dòng)物、傳播媒介和鼠洞土壤及殘留物的鼠疫菌監(jiān)測(cè)，并及時(shí)發(fā)現(xiàn)染疫動(dòng)物和動(dòng)物死尸，防止鼠疫菌污染土壤而造成二次傳播；同時(shí)利用現(xiàn)代地理信息技術(shù)，如地理信息系統(tǒng)(GIS)、遙感(RS)及全球定位系統(tǒng)(GPS)在內(nèi)的“3S”技術(shù)專業(yè)化動(dòng)態(tài)監(jiān)測(cè)鼠疫疫源地土壤穩(wěn)定性，與生態(tài)統(tǒng)計(jì)學(xué)、流行病學(xué)等多學(xué)科融合，完善各鼠疫疫源地土壤分類系統(tǒng)，發(fā)現(xiàn)鼠疫流行各環(huán)節(jié)與土壤要素的關(guān)系；加強(qiáng)專業(yè)鼠疫實(shí)驗(yàn)室對(duì)鼠疫菌與土壤特性關(guān)系的研究，通過環(huán)境模擬實(shí)驗(yàn)與野外環(huán)境監(jiān)測(cè)相適應(yīng)，明確鼠疫菌在土壤中的保存機(jī)制。隨著國(guó)家“一帶一路”戰(zhàn)略實(shí)施，中國(guó)與沿線國(guó)家交流互通增加，帶動(dòng)了中西部欠發(fā)達(dá)地區(qū)旅游等產(chǎn)業(yè)發(fā)展，而這些地區(qū)幾乎每年均發(fā)生動(dòng)物鼠疫，人間鼠疫也時(shí)有發(fā)生。因此，進(jìn)一步加強(qiáng)鼠疫菌在土壤中保存機(jī)制研究，同時(shí)明確土壤特性與鼠疫流行各環(huán)節(jié)的關(guān)系，科研攻關(guān)與鼠疫防控并進(jìn)，保障公眾健康和社會(huì)穩(wěn)定發(fā)展。

利益沖突：無