周紹群

摘要 草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda（J.E.Smith）是今年入侵我國的農(nóng)業(yè)害蟲，對我國的玉米等主要糧食作物產(chǎn)生了重要威脅。在草地貪夜蛾有可能成為我國新的長期糧食害蟲的背景下，評測不同玉米品種對草地貪夜蛾的抗性，以確定潛在的高抗性品種，對后續(xù)培育抗蟲品種有重要的指導(dǎo)意義。由于草地貪夜蛾原產(chǎn)于美洲熱帶及亞熱帶地區(qū)，且玉米的原產(chǎn)地與種內(nèi)多樣性也主要存在于美洲地區(qū)，因此以往大部分玉米品種抗蟲性評測研究也主要集中于國外。本文匯總了近年來不同玉米品種對草地貪夜蛾抗性的評估結(jié)果，簡單介紹了關(guān)于玉米對草地貪夜蛾抗性機制的研究進展，并結(jié)合玉米抗蟲研究的經(jīng)驗及國內(nèi)玉米遺傳多樣性研究的現(xiàn)狀，提出了充分結(jié)合玉米種內(nèi)多樣性與多組學(xué)數(shù)據(jù)分析的研究方法，從而快速確定抗性相關(guān)的遺傳位點與基因，用于現(xiàn)有高產(chǎn)優(yōu)良玉米雜交品系對草地貪夜蛾抗性的改良。

關(guān)鍵詞 草地貪夜蛾; 玉米; 抗性品種; 多組學(xué)分析

中圖分類號： S 435.132 ?文獻標(biāo)識碼： A ?DOI： 10.16688/j.zwbh.2019403

Abstract Fall armyworm， Spodoptera frugiperda （J.E.Smith）， is a newly invaded agricultural pest in China. Since its invasion in January 2019， it has proven a significant threat to production of maize and other major crops in the country. As fall armyworm will likely hinder as a perennial agricultural pest in China， evaluation of diverse maize cultivars for their resistance level to unearth potential resistant genotypes has become critical for breeding resistance into elite hybrids. Since both fall armyworm and maize originated from tropical and subtropical America， the majority of fall armyworm resistance tests in maize were done in this area. This review summarized recent results from these tests， and briefly introduced research progress on fall armyworm resistance mechanisms in maize. Integrating learnings from the broader maize insectresistance literature and current status of maize genetic diversity study in China， a multiomics analysesbased approach has been suggested to efficiently pinpoint resistancerelated genetic loci or genes for improvement of fall armyworm resistance in elite maize hybrids.

Key words fall armyworm; maize; resistant cultivar; multiomics analyses

草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda（J.E.Smith）是原生于美洲熱帶、亞熱帶地區(qū)的鱗翅目夜蛾科昆蟲。自2016年入侵非洲以來，草地貪夜蛾已在當(dāng)?shù)卦斐蓢?yán)重的經(jīng)濟損失與糧食保障問題[1]。草地貪夜蛾于2019年1月首次在我國云南境內(nèi)被發(fā)現(xiàn)以后，截至6月中旬已擴散至我國南方的18個省份，并可能隨季風(fēng)遷徙至華北玉米主產(chǎn)區(qū)[2]。在此期間，全國各地研究人員已經(jīng)在化學(xué)防治[3-4]、生物控制[5-6]、轉(zhuǎn)基因作物保護[7-8]、生物種群結(jié)構(gòu)[9]和遷徙路徑預(yù)測[2]等諸多方面開展了廣泛研究。在草地貪夜蛾有可能成為我國新的常見害蟲的大背景下，評測不同玉米品種對草地貪夜蛾的抗性以確定潛在的高抗性品種，對后續(xù)培育抗蟲品種與開發(fā)環(huán)境友好型生物農(nóng)藥都有著重要的指導(dǎo)意義。由于草地貪夜蛾是新近入侵我國的物種，亟需開展我國玉米品種對草地貪夜蛾的抗性評測工作。本文旨在匯總國外不同玉米品種對草地貪夜蛾抗性評測的結(jié)果，并在此基礎(chǔ)上簡單介紹玉米，尤其是經(jīng)典抗性自交系‘Mp708對草地貪夜蛾抗性機制的研究。最后，本文結(jié)合在玉米抗蟲研究中的經(jīng)驗與我國玉米遺傳多樣性研究的現(xiàn)狀，提出通過結(jié)合玉米種內(nèi)多樣性與多組學(xué)數(shù)據(jù)分析的方法快速確定抗性相關(guān)基因位點。

1 美洲玉米品種對草地貪夜蛾的抗性評測

玉米與草地貪夜蛾同樣起源于美洲熱帶地區(qū)，兩者的互作與共同演化的歷史要遠(yuǎn)遠(yuǎn)長于人類對玉米的馴化過程。然而，隨著玉米馴化過程中對溫帶氣候的適應(yīng)性與人們對產(chǎn)量的追求，許多原本存在于玉米泛基因組中的抗性相關(guān)基因可能丟失;另一方面，由于植物對生物脅迫的抗性往往也與產(chǎn)量存在著相互平衡的關(guān)系，一些原始的抗性品種往往在其他農(nóng)藝性狀方面存在不足[10]。同時，因為玉米存在豐富的種內(nèi)遺傳多樣性，所以通過遺傳育種手段提高優(yōu)良玉米雜交種中的抗性需要廣泛地對玉米品種進行持續(xù)評估[11-12]。美國對玉米草地貪夜蛾抗性的研究可以追溯至20世紀(jì)七八十年代，并早在1990年就通過傳統(tǒng)育種方式培育了抗性自交系品種‘Mp708。隨著90年代中后期轉(zhuǎn)Bt基因抗蟲玉米的廣泛種植，草地貪夜蛾在美國本土的為害逐年減弱，對新型抗性種質(zhì)資源評估的重視程度也有所下滑。然而，隨著在世界各地報道的Bt抗性草地貪夜蛾種群的發(fā)生，以及2016年以來其在非洲與亞洲地區(qū)的入侵，對不同玉米品種抗性的評測與后續(xù)遺傳學(xué)、生理學(xué)抗性機制的研究再次成為重要的研究課題[13-14]。

玉米品種抗性的評測主要通過在不同田間試驗地點人工投放草地貪夜蛾初孵幼蟲并混合玉米棒殘渣進行。通過既定的投放流程，在每株玉米的心葉投放15～20頭幼蟲，并在7、14和24 d后測量其對葉片或果實取食量、殘存幼蟲數(shù)量及體重等指標(biāo)來評估玉米品種的抗性[15]。由于大田試驗極易受當(dāng)年當(dāng)?shù)丨h(huán)境條件的影響，在試驗設(shè)計過程中設(shè)置相應(yīng)的陰性及陽性對照就顯得尤為關(guān)鍵。不同研究團隊在對照組的選擇方面也存在差異，陽性對照通常選用含Bt毒素的轉(zhuǎn)基因品種或‘Mp708，而陰性對照的選擇則缺乏統(tǒng)一的標(biāo)準(zhǔn)。最后，各評測品種與對照組之間的抗性區(qū)別則通過對各指標(biāo)量的方差分析及Fisher最小顯著差異分析（least significant difference， LSD）或主成分分析（principal component analysis， PCA）進行比較或無監(jiān)督聚類。自2000年以來，研究人員采用這些試驗設(shè)計與分析方法對超過60個玉米自交種、雜交種及地方品種的草地貪夜蛾抗性進行了評測，并報道了6個抗性品種（‘100R3，‘116B10，‘FAW7061，‘GEMS0100，‘NiTX15，‘NiTX19）[16-21]。值得一提的是，在一個為期兩年的田間試驗中，對草地貪夜蛾抗性最強的3個品種（‘GEMS0100， ‘NiTX15， ‘NiTX19）均源于熱帶種質(zhì)資源，這可能意味著熱帶玉米品種是對草地貪夜蛾可遺傳抗性的重要來源，也與先前基于生物化學(xué)研究提出的熱帶玉米對咀嚼取食類昆蟲具有更強抗性的假說不謀而合[19，22]。

2 玉米對草地貪夜蛾的抗性機制

篩選抗性品種并確定其中的抗性相關(guān)位點與具體基因不僅可以通過傳統(tǒng)育種的方法提升優(yōu)良玉米雜交種的抗性，還可以用于后續(xù)對抗性機制的研究，為將來使用功能基因組的方法采取反向遺傳學(xué)手段直接提升作物抗性提供指導(dǎo)。本小節(jié)將簡單概括對草地貪夜蛾高抗的經(jīng)典玉米自交品系‘Mp708的抗性機制，旨在為將來研究玉米對草地貪夜蛾的抗性機制提供基礎(chǔ)思路?！甅p708自交品系于1990年在美國密西西比州通過傳統(tǒng)育種方法選育獲得[23]。通過定量性狀位點（quantitative trait loci， QTL）定位的方式發(fā)現(xiàn)這一品種中的抗性可能源于多個基因位點[24]。草地貪夜蛾幼蟲在‘Mp708品系上的生長會顯著放緩，同時這一抗性品系的葉片韌性較強，細(xì)胞壁中的半纖維素含量較高，而蛋白含量較敏感品系顯著減少[25]。通過對比不同抗性與感病品種愈傷組織中的蛋白組分，研究人員確定了一個由玉米mir1基因編碼的半胱氨酸蛋白酶可以顯著阻礙草地貪夜蛾幼蟲的生長發(fā)育[26-27]。后續(xù)研究發(fā)現(xiàn)這一蛋白酶可以損傷草地貪夜蛾幼蟲的圍食膜基質(zhì)[28]。除了mir1蛋白酶外，‘Mp708的高抗性還可能與其較高的基礎(chǔ)茉莉酸水平和揮發(fā)性萜類代謝物積累有關(guān)[29-30]。

近年來隨著分子生物學(xué)與各種組學(xué)技術(shù)的進步及其在植物抗蟲研究中推廣應(yīng)用，研究者對植物與昆蟲互作分子機制的理解也更加深入，并逐漸形成了類似于植物-病原體感知分子機制的理論框架[31]。概括言之，昆蟲的各種分泌液中以及昆蟲取食過程中會產(chǎn)生大量的信號分子。這些小分子可以與植物細(xì)胞膜表面的受體互作從而激活下游的分子信號傳導(dǎo)通路，其中包括活性氧分子、細(xì)胞膜跨膜電信號、鈣離子信號及絲裂原活化蛋白激酶（mitogenactivated protein kinase， MAPK）信號傳導(dǎo)通路，并匯總于由茉莉酸主導(dǎo)的植物激素信號網(wǎng)絡(luò)。茉莉酸信號的下游是多種多樣的反式轉(zhuǎn)錄因子（trans transcription factors），這些反式轉(zhuǎn)錄因子可調(diào)控具有抗蟲功能的蛋白與小分子化合物。這其中既包括廣泛存在于植物界中的萜類及苯丙素類（phenylpropanoids）物質(zhì)，也包括僅存在于少數(shù)禾本科作物中的苯并惡嗪酮類化合物。這些防御性分子在植物中的合成往往可以被昆蟲取食所誘導(dǎo)，并通過抑制昆蟲取食，吸引天敵，甚至以破壞昆蟲腸道微生物菌落平衡的方式抑制昆蟲的生長發(fā)育[32-33]。了解這一信號傳導(dǎo)及轉(zhuǎn)錄調(diào)控通路中的各具體組成部分可以幫助研究人員更快更精確地發(fā)現(xiàn)及驗證新型抗性品系中的抗性機制。

值得注意的是，在長期相互適應(yīng)與共進化的過程中，草地貪夜蛾演化出了大量針對玉米防御體系的適應(yīng)性機制。例如草地貪夜蛾的唾液、卵塊、糞便中的效應(yīng)物（effector）可以干擾玉米的防御信號傳導(dǎo)，抑制植物中抗性物質(zhì)的合成[34-36]。另外，草地貪夜蛾還可以對抗性物質(zhì)產(chǎn)生耐受性，例如通過迅速改變腸道中消化蛋白酶的類型以抵消植物中蛋白酶抑制劑的作用，又如通過特異性糖苷化解除玉米葉片中苯并惡嗪酮類化合物的毒性[37-38]。近年來對草地貪夜蛾口腔分泌物菌落的研究發(fā)現(xiàn)其中的某些菌種也可以調(diào)控玉米中抗性物質(zhì)的產(chǎn)生[39]。

3 結(jié)合多組學(xué)數(shù)據(jù)分析與種內(nèi)遺傳多樣性確定抗性相關(guān)基因位點 ?通過正向遺傳學(xué)方法建立精細(xì)基因定位所需的各種遺傳學(xué)種群通常需要2～7代植物的雜交與自交，而對這些遺傳學(xué)種群中個體基因型測定的精細(xì)程度又直接決定了基因定位區(qū)間的大小。玉米自交系二倍體基因組有超過2.6 G堿基對，其中80%以上是轉(zhuǎn)座子等高重復(fù)序列，位于染色體兩端重組熱點區(qū)域的連鎖不平衡甚至只有幾千堿基長[12]。因此，在低密度分子標(biāo)記的情況下玉米中低精度基因定位的結(jié)果往往包含大量與具體抗性基因無關(guān)的其他染色體片段。由于現(xiàn)有的高產(chǎn)優(yōu)良玉米品種都是經(jīng)過層層培育的雜交品種，大段的染色體片段通常會對產(chǎn)量等其他性狀產(chǎn)生負(fù)面影響，因而也無法應(yīng)用到實際的育種改良之中。隨著基因組測序技術(shù)的進步，在美國的玉米研究中，研究人員使用基于重測序技術(shù)的基因型判定，在近300種玉米自交系中積累了超過8 000萬個單核甘酸多樣性（single nucleotide polymorphism， SNP）分子標(biāo)記，基本做到了全基因組范圍內(nèi)的飽和標(biāo)記，為通過全基因組關(guān)聯(lián)分析（genomewide association study， GWAS）實現(xiàn)單個基因精度的基因定位提供了前提條件[40]。相比之下，我國對玉米種質(zhì)資源和基因型數(shù)據(jù)的系統(tǒng)收集和共享還有待進一步提升。這一系統(tǒng)性課題對我國玉米研究的長期發(fā)展是不可或缺的，但其所需的時間和經(jīng)濟成本并不適宜當(dāng)前草地貪夜蛾防控的緊迫性。另外，使用正向遺傳學(xué)基因定位的方法需要準(zhǔn)確的表型測定，而傳統(tǒng)的田間害蟲損傷及成長速度評測往往會受到環(huán)境因素的極大干擾且植物對昆蟲的抗性本身也通常是由大量基因位點決定，難以得到準(zhǔn)確可靠的基因位點與表型之間的關(guān)聯(lián)關(guān)系[17，24]。

近年來，在組學(xué)測序與代謝組學(xué)技術(shù)進步的驅(qū)動之下，玉米抗蟲抗病方向的正向遺傳學(xué)基因定位可以做到確定單一的抗性相關(guān)基因，為通過精準(zhǔn)育種提高現(xiàn)有優(yōu)良玉米品種的抗性提供了可能[22，41-42]。這些抗性基因包括分子傳導(dǎo)通路中的激酶蛋白，還包括特定的特異化代謝物（又稱次生代謝物）合成酶，而編碼這些蛋白的基因通常都含有明確的功能域，可以直接通過堿基序列實現(xiàn)預(yù)測。因此，在篩查不同玉米自交系抗蟲性的同時比較其基因組中相關(guān)功能性基因的多樣性和表達(dá)量的變化可能是一條快速鑒定玉米對草地貪夜蛾抗性基因的途徑。但是值得注意的是，特異性代謝物的合成，即使是在誘導(dǎo)性合成的情況下也會對植物生長和產(chǎn)量產(chǎn)生一定負(fù)面影響[43]。因此，如何使抗性相關(guān)的特異性代謝基因置于合適的誘導(dǎo)性表達(dá)調(diào)控下，將決定作物抗蟲性與產(chǎn)量之間的平衡。除具體參與特異性代謝的合成與代謝基因之外，調(diào)控這些基因表達(dá)的反式轉(zhuǎn)錄因子與其上游的信號傳導(dǎo)通路中的MAPK蛋白同樣也可能在玉米對草地貪夜蛾的抗性中起到重要作用。如玉米中的WRKY79和EREB58轉(zhuǎn)錄因子就可以直接調(diào)控萜類合成酶的表達(dá)[44-45]。但相比于其他模式作物，玉米中針對特異性代謝調(diào)控的遺傳機制還有待進一步深入研究[46]。

最后，需要指出的是，利用植物自體生化防御機制防治草地貪夜蛾必須是綜合治理的一部分。這不僅是因為抗蟲品種的培育是一個中長期的研發(fā)過程，還因為綜合不同的治理方法才能取得最為理想、可持續(xù)的防控效果。例如將含有揮發(fā)性萜類物質(zhì)具有驅(qū)蟲效果的玉米品種利用到在非洲地區(qū)草地貪夜蛾控制中取得良好效果的驅(qū)趕-吸引種植系統(tǒng)中（pushpull system）就是一種潛在的綜合防治方案[47]。綜合利用化學(xué)、轉(zhuǎn)基因、植物自體防御機制、農(nóng)學(xué)等各種防治手段，充分發(fā)揮不同方法間的協(xié)同效應(yīng)，將是未來我國對草地貪夜蛾防治取得成功的關(guān)鍵所在。

參考文獻

[1] GOERGEN G，KUMAR P L，SANKUNG S B，et al.First report of outbreaks of the fall armyworm Spodoptera frugiperda （J.E.Smith） （Lepidoptera：Noctuidae），a new alien invasive pest in west and central Africa[J/OL].PLoS ONE，2016，11：e0165632.

[2] 吳秋琳，姜玉英，胡高，等.中國熱帶和南亞熱帶地區(qū)草地貪夜蛾春夏兩季遷飛軌跡的分析[J].植物保護，2019，45（3）：1-9.

[3] 趙勝園，楊現(xiàn)明，孫小旭，等.常用生物農(nóng)藥對草地貪夜蛾的室內(nèi)防效[J].植物保護，2019，45（3）：21-26.

[4] 趙勝園，孫小旭，張浩文，等.常用化學(xué)殺蟲劑對草地貪夜蛾防效的室內(nèi)測定[J].植物保護，2019，45（3）：10-14.

[5] 陳壯美，趙琳超，劉航，等.斯氏側(cè)溝繭蜂對草地貪夜蛾幼蟲的寄生行為及寄生效應(yīng)[J/OL].植物保護：1-6[2019-08-12].https：∥doi.org/10.16688/j.zwbh.2019341.

[6] 王燕，張紅梅，尹艷瓊，等.蠋蝽成蟲對草地貪夜蛾不同齡期幼蟲的捕食能力[J/OL].植物保護：1-6[2019-08-12].https：∥doi.org/10.16688/j.zwbh.2019346.

[7] 李國平，姬婷婕，孫小旭，等.入侵云南草地貪夜蛾種群對5種常用Bt蛋白的敏感性評價[J].植物保護，2019，45（3）：15-20.

[8] 張丹丹，吳孔明.國產(chǎn)BtCry1Ab和Bt（Cry1Ab+Vip3Aa）玉米對草地貪夜蛾的抗性測定.[J].植物保護，2019，45（4）：54-60.

[9] 張磊，柳貝，姜玉英，等.中國不同地區(qū)草地貪夜蛾種群生物型分子特征分析[J].植物保護，2019，45（4）：20-27.

[10] DE LANGE E S，BALMER D，MAUCHMANI B，et al.Insect and pathogen attack and resistance in maize and its wild ancestors，the teosintes [J].New Phytologist，2014，204：329-341.

[11] BUCKLER E S，GAUT B S，MCMULLEN M D.Molecular and functional diversity of maize [J].Current Opinion in Plant Biology，2006，9（2）：172-176.

[12] JIAO Yinping，PELUSO P，SHI Jinghua，et al.Improved maize reference genome with singlemolecule technologies [J].Nature，2017，546（7659）：524-527.

[13] HUANG Fangneng，QUARESHI J A，HEAD G P，et al.Frequency of Bacillus thuringiensis Cry1A.105 resistance alleles in field populations of the fall armyworm，Spodoptera frugiperda，in Louisiana and Florida[J].Crop Protection，2016，83：83-89.

[14] ZHU Chengqi，NIU Ying，ZHOU Yiwan，et al.Survival and effective dominance level of a Cry1A.105/Cry2Ab2dual gene resistant population of Spodoptera frugiperda （J.E.Smith） on common pyramided Bt corn traits[J].Crop Protection，2019，115：84-91.

[15] DAVIS F M，WISEMAN B R，WILLIAMS W P，et al.Insect colony，planting date，and plant growth stage effects on screening maize for leaffeeding resistance to fall armyworm （Lepidoptera：Noctuidae）[J].Florida Entomologist，1996，79：317-328.

[16] ABEL C A，WILSON R L，WISEMAN B R.Conventional resistance of experimental maize lines to the corn earworm （Lepidoptera：Noctuidae），the fall armyworm （Lepidoptera：Noctuidae），the southwestern corn borer （Lepidoptera：Crambidae），and the sugarcane borer （Lepidoptera：Crambidae）[J].Journal of Economic Entomology，2000，93：982-988.

[17] NI Xinzhi，CHEN Yigen，HIBBARD B E，et al.Foliar resistance to fall armyworm in corn germplasm lines that confer resistance to rootand earfeeding insects [J].Florida Entomologist，2011，94（4）：971-981.

[18] NI Xinzhi，XU Wenwei，BLANCO MH，et al.Evaluation of elite corn inbred lines for multiple earcolonizing insect and disease resistance [J].Journal Economic Entomology，2012，105：1457-1464.

[19] NI Xinzhi，XU Wenwei，BLANCO M H，et al.Evaluation of fall armyworm resistance in maize germplasm lines using visual leaf injury rating and predator survey [J].Insect Science，2013，21：541-555.

[20] FARIAS C A，BREWER M J，ANDERSON D J，et al.Native maize resistance to corn earworm，Helicoverpa zea，and fall armyworm，Spodoptera frugiperda，with notes on aflatoxin content [J].Southwestern Entomologist，2014，39：411-426.

[21] ABEL C A，COATES B S，SCOTT M P.Evaluation of maize germplasm from Saint Croix for resistance to leaf feeding by fall armyworm [J].Southwestern Entomologist，2019，44：99-103.

[22] MEIHLS L N，HANDRICK V，GLAUSER G，et al.Natural variation in maize aphid resistance is associated with 2，4dihydroxy7methoxy1，4benzoxazin3one glucosidemethyltransferase activity [J].The Plant Cell，2013，25（6）：2341-2355.

[23] WILLIAMS W P，DAVIS F M，WINDHAM G L.Registration of Mp708 germplasm line of maize[J].Crop Science，1990，30：757.

[24] KHAIRALLAH M M，BOHN M，JIANG C，et al.Molecular mapping of QTL for southwestern corn borer resistance，plant height and flowering in tropical maize[J].Plant Breeding，1998，117（4）：309-318.

[25] JIANG Binghua，SIREGAR U，WILLEFORD K O，et al.Association of a 33kilodalton cysteine proteinase found in corn callus with the inhibition of fall armyworm larval growth[J].Plant Physiology，1995，108（4）：1631-1640.

[26] PECHAN T，JIANG Binghua，STECKLER D S，et al.cDNA clones encoding cysteine proteinases from corn （Zea mays L.） callus[J].Plant Molecular Biology，1999，40（1）：111-119.

[27] PECHAN T，YE Lijun，CHANG Yumin，et al.A unique 33kD cysteine proteinase accumulates in response to larval feeding in maize genotypes resistant to fall armyworm and other Lepidoptera [J].Plant Cell，2000，12（7）：1031-1040.

[28] PECHAN T，COHEN A，WILLIAM W P，et al.Insect feeding mobilizes a unique plant defense protease that disrupts the peritrophic matrix of caterpillars [J].PNAS，2002，99：13319-13323.

[29] SHIVAJI R，CAMAS A，ANKALA A，et al.Plants on constant alert：elevated levels of jasmonic acid and jasmonateinduced transcripts in caterpillarresistant maize[J].Journal of Chemical Ecology，2010，36（2）：179-191.

[30] SMITH W E C，SHIVAJI R，WILLIAMS W P，et al.A maize line resistant to herbivory constitutively releases （E）βcaryophyllene [J].Journal of Economic Entomology，2012，105（1）：120-128.

[31] ERB M，REYMOND P.Molecular interactions between plants and insect herbivores [J].Annual Review Plant Biology，2019，70：527-557.

[32] RYAN C A.Protease inhibitors in plants：genes for improving defenses against insects and pathogens [J].Annual Review Phytopathology，1990，28：425-449.

[33] MITHOFER A，BOLAND W.Plant defense against herbivores：chemical aspects[J].Annual Review Plant Biology，2012，63：431-450.

[34] PEAFLOR MFGV，ERB M，ROBERT C A M，et al.Oviposition by a moth suppresses constitutive and herbivoreinduced plant volatiles in maize [J].Planta，2011，234：207-215.

[35] RAY S，CALLEGARI P，ALVES M S，et al.Turnabout is fair play：herbivoryinduce plant chitinases excreted in fall armyworm frass suppress herbivore defenses in maize[J].Plant Physiology，2016，171：694-706.

[36] ACEVEDO FE，STANLEY BA，STANLEY A，et al.Quantitative proteomic analysis of the fall armyworm saliva [J].Insect Biochemistry Molecular Biology，2017，86：81-92.

[37] BRIOSCHI D，NADALINI L D，BENGTSON M H，et al.General up regulation of Spodoptera frugiperda trypsins and chymotrypsins allows its adaptation to soybean proteinase inhibitor[J].Insect Biochemistry and Molecular Biology，2007，37（12）：1283-1290.

[38] WOUTERS F C，REICHLT M，GLAUSER G，et al.Reglucosylation of the benzoxazinoid DIMBOA with inversion of stereochemical configuration is a detoxification strategy in Lepidopteran herbivores [J].Angewandte Chemie，2014，53：11320-11324.

[39] ACEVEDO F E，PEIFFER M，TAN C W，et al.Fall armywormassociated gut bacteria modulate plant defense responses[J].Molecular Plant Microbe Interactions，2017，30：127-137.

[40] BUKOWSKI R，GUO Xiaosen，LU Yanli，et al.Construction of the third generation Zea mays haplotype map [J/OL].GigaScience，2018，7（4）：1-12.

[41] ZUO Weiliang，CHAO Qing，ZHANG Nan，et al.A maize wallassociated kinase confers quantitative resistance to head smut[J].Nature Genetics，2015，47：151-157.

[42] YANG Qin，HE Yijian，KABAHUMA M，et al.A gene encoding maize caffeoylCoA Omethyltransferase confers quantitative resistance to multiple pathogens[J].Nature Genetics，2017，49：1364-1372.

[43] HOBALLAH M E，KOLLNER T G，DEGENHARDT J，et al.Costs of induced volatile production in maize [J].Oikos，2004，105：168-180.

[44] LI Shengyan，WANG Hai，LI Fengqi，et al.The maize transcription factor EREB58 mediates the jasmonateinduced production of sesquiterpene volatiles [J].The Plant Journal，2015，84：296-308.

[45] FU Jingye，LIU Qin，WANG Cheng，et al.ZmWRKY79 positively regulates maize phytoalexin biosynthetic gene expression and is involved in stress response[J].Journal Experimental Botany，2018，69：497-510.

[46] QI Jinfeng，UL MALOOK S，SHEN Guojing，et al.Current understanding of maize and rice defense against insect herbivores[J].Plant Diversity，2018，40：189-195.

[47] MIDEGA C A O，PITTCHAR J O，PICKETT J A，et al.A climateadapted pushpull system effectively controls fall armyworm，Spodoptera frugiperda （J.E.Smith），in maize in east Africa [J].Crop Protection，2018，105：10-15.

（責(zé)任編輯： 楊明麗）