徐海鵬，于成，舒朝成，金少紅，龐曉攀，郭正剛

(蘭州大學草地農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)國家重點實驗室，蘭州大學農(nóng)業(yè)農(nóng)村部草牧業(yè)創(chuàng)新重點實驗室，蘭州大學草地農(nóng)業(yè)科技學院，甘肅 蘭州 730020)

穩(wěn)定性是植物群落結構與功能的一個綜合特征，包括抵抗力穩(wěn)定性和恢復力穩(wěn)定性等[1-2]。植物群落穩(wěn)定性對草地生態(tài)系統(tǒng)可持續(xù)性具有重要的影響[3]，被視為評價生態(tài)系統(tǒng)健康的重要指標之一。雖然評價植物群落穩(wěn)定性方法眾多，但物種多樣性被認為是決定性因素之一[2-3]。目前關于植物多樣性與穩(wěn)定性關系的假說尚未形成共識，主要包括正相關、負相關和不相關3種模式[1]，但是Ives等[4]系統(tǒng)地對52個研究結果進行分析，發(fā)現(xiàn)有69%的研究報道了多樣性與穩(wěn)定性呈正相關模式。植物多樣性與穩(wěn)定性呈正相關關系始于Elton[5]提出的生態(tài)系統(tǒng)越簡單越不穩(wěn)定，主要是因為物種多樣性越高，生態(tài)系統(tǒng)抵抗外界干擾因子能力越強，植物群落則越穩(wěn)定[6]。同時物種冗余比多樣性更能解釋植物群落穩(wěn)定性[7-8]，因為冗余種的缺失不會影響植物群落穩(wěn)定性，但影響物種多樣性，主要是不同物種在植物群落中的作用和地位不同所致。然而，植物群落內(nèi)物種的地位和作用經(jīng)常隨著外界干擾而發(fā)生變化，某一組分過度擴展或萎縮必然聯(lián)動影響其他組分的變化，一定程度上能夠改變植物多樣性,引起冗余種變化或改變?nèi)哂喾N位置，從而對植物群落穩(wěn)定性產(chǎn)生影響。因此外界干擾，特別是生物干擾，對草地植物群落穩(wěn)定性的影響成為生態(tài)學和草學研究領域的重要內(nèi)容[9-10]。

青藏高原生態(tài)環(huán)境脆弱[11]，高寒草甸對生物因子的干擾更加敏感[12]，因此青藏高原高寒草甸是研究生物因子干擾與植物群落穩(wěn)定性關系的最佳場所。高山嵩草(Kobresiapygmaea)草甸是青藏高原高寒草甸的重要組成，也是廣布的草甸類型之一，因其草層低矮而成為了高原鼠兔的主要棲息地，恰巧也是高原鼠兔極易致災的草甸類型[13-14]。高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)是青藏高原地區(qū)特有的小型哺乳類動物[15]，也是該地區(qū)高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)的關鍵種[16]，其通過采食、掘洞、覆土和排泄等活動對高寒草甸產(chǎn)生廣泛影響[13,15-16]。高原鼠兔與高山嵩草草甸間在長期演化中形成了極其微妙的關系，因此可以利用高原鼠兔干擾及其不同干擾程度下植物群落穩(wěn)定性和植物多樣性的變化特征，闡明生物因子干擾與植物群落穩(wěn)定性間的關系。

高原鼠兔干擾對高寒草甸具有正面和負面的雙重影響[15,17-18]。已有研究表明，適宜高原鼠兔干擾強度能夠提高植物物種多樣性[16]，促進降水入滲，增加土壤養(yǎng)分含量[16,19]。然而高原鼠兔干擾過大時，則會降低土壤養(yǎng)分含量[20]，減少可食牧草比例[15]，降低原優(yōu)勢植物生態(tài)位寬度[21]，改變植物種群間的聯(lián)結性[18]。這證明了高原鼠兔與高山嵩草草甸之間形成既互惠、又拮抗的關系，而這種關系的轉變?nèi)Q于高原鼠兔的干擾強度[15]。然而高原鼠兔干擾對高寒草甸植物群落穩(wěn)定性的影響尚需深入研究。因此本研究以高山嵩草草甸為例，通過分析高原鼠兔干擾及干擾強度下高寒草甸植被物種多樣性、功能多樣性、功能冗余以及穩(wěn)定性變化及其多樣性與穩(wěn)定性的關系，揭示小型草食動物干擾對物種多樣性和植物群落穩(wěn)定性耦合關系的影響，為全面認知青藏高原地區(qū)高原鼠兔的作用和防控提供科學理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究地區(qū)概況

研究區(qū)位于青藏高原東緣的甘肅省瑪曲縣境內(nèi)(100°40′-102°29′ E，33°06′-34°30′ N)，海拔3300～4806 m。氣候嚴寒，主要是高原濕潤氣候，年均溫度1月溫度最低(平均 -10 ℃)，7月溫度最高(平均11.7 ℃)。年均降水量約為564 mm，主要集中在5-9月，年均蒸發(fā)量1000～1500 mm，全年日照時數(shù)約2614 h，年內(nèi)霜期大于270 d，無絕對無霜期。該區(qū)域以高寒草甸為主，優(yōu)勢種為高山嵩草，主要伴生種為垂穗披堿草(Elymusnutans)、小花草玉梅(Anemonerivularis)、鈍裂銀蓮花(Anemoneobtusiloba)、莓葉委陵菜(Potentillafragarioides)、鵝絨委陵菜(Potentillaanserina)和長毛風毛菊(Saussureahieracioides)等[20]。全縣大約30%的草地鼠害較為嚴重，高原鼠兔是最主要的危害鼠種，其中重度危害區(qū)的有效洞口數(shù)約為1400個·hm-2，嚴重影響了高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定和健康[13,22]。

1.2 試驗設計與野外調(diào)查

野外調(diào)查于2016年7月在牧草生長旺盛時期進行，該時期是高原鼠兔干擾最嚴重的時期[17]。調(diào)查在已圍欄的冷季牧場(暖季不放牧)進行，排除其他動物干擾的影響，選擇地勢相對平坦且一致的高山嵩草草甸為取樣區(qū)。首先選擇高原鼠兔干擾樣地，以發(fā)現(xiàn)高原鼠兔出沒和高原鼠兔洞穴為準，樣地面積25 m×25 m(625 m2)，然后在干擾樣地附近，尋找沒有高原鼠兔干擾的樣地，以沒有高原鼠兔洞口(或很少，指1 hm2內(nèi)洞口密度不超過1個)和沒有發(fā)現(xiàn)高原鼠兔出沒為準，設置未干擾樣地，樣地面積和干擾樣地等同，同時保證干擾樣地與非干擾樣地的草甸類型和地形地貌保持一致[20,23]。高原鼠兔具有領域性，鑲嵌分布于草甸[13,23]，其巢域面積(亦稱活動范圍)大約為半徑20 m的圓[24]。為避免高原鼠兔移動性對非干擾樣地的影響，非干擾樣地在保持草甸類型和地形地貌一致的基礎上，盡可能遠離干擾樣地，因此干擾和未干擾樣地之間的距離在500 m之外。鑒于高原鼠兔鑲嵌分布的特征，干擾樣地之間的距離介于1～3 km，研究區(qū)域內(nèi)干擾樣地和非干擾樣地整體呈交錯分布狀態(tài)，共計設置10個干擾樣地和非干擾樣地。測定每個干擾樣地的有效洞口數(shù)量，以反映高原鼠兔干擾強度，測定方法為連續(xù)3 d堵洞法[15,20,25-26]，10個干擾樣地有效洞口數(shù)分別為304，384，432，512，576，752，864，928，1040，1216個·hm-2。

每個樣地內(nèi)(干擾和未干擾樣地)，兩條對角線交匯處設置一個樣方，然后沿任意一條對角線，從交匯處向外延伸10 m，再分別設置2個樣方，樣方面積為1 m×1 m，記錄每個樣方內(nèi)的物種數(shù)，測定樣方內(nèi)所有植物的高度、蓋度、多度和頻度，隨后觀察并記錄樣方中各植物的功能性狀。

1.3 數(shù)據(jù)計算與分析

1.3.1物種多樣性的計算 物種多樣性測度采用多樣性指數(shù)、豐富度指數(shù)和均勻度指數(shù)，包括Shannon-Wiener多樣性指數(shù)(H)[23]，其計算公式：

H=-∑PilnPi

式中：Pi是種的相對重要值(重要值由蓋度、高度和頻度計算)。

Patrick豐富度指數(shù)(S)，S=樣方內(nèi)出現(xiàn)的物種總數(shù)

Pielou均勻度指數(shù)(J)，其計算公式：

J=H/lnS

1.3.2功能多樣性(Q)的計算 以物種的7個定性性狀(科、生活型、葉表面類型、傳粉方式、固氮類型、繁殖方式和花期時長)和3個定量性狀(株高、物種多度、物種蓋度)測定物種的功能特征類型(表1)，采用Rao’s指數(shù)(Q)計算樣方的功能多樣性，功能特征值數(shù)據(jù)的標準化采用Gower’s距離公式[27]。計算公式如下：

式中:S表示樣方內(nèi)的物種數(shù)；pi和pj分別表示第i和j個物種占總物種個體數(shù)的比例；dij表示Gower’s距離，即物種i，j在一組性狀空間中的相異性，其數(shù)值介于0到1之間，當兩物種具有完全相同的特征時，其數(shù)值為0，當兩物種具有完全不同的特征時，其數(shù)值為1。

表1 植物功能特性類型Table 1 Types of plant functional traits

注：植物功能特征類型的賦值(1)、(2)、(3)、(4)表示各個功能性狀的區(qū)別符號，便于FDiversity軟件計算物種功能多樣性Rao’s系數(shù)。

Note：Types of functional traits and characteristics assignment (1), (2), (3), (4) represent different symbols and in order to calculates Rao’s index coefficient of species functional diversity by FDiversity.

1.3.3功能冗余(functional redundancy, FR)的計算 采用Bello等[29]的公式計算功能冗余：

FR=D-Q

1.3.4群落穩(wěn)定性計算 植物群落穩(wěn)定性采用改進后的Godron穩(wěn)定性計算方法[30]。首先把各樣地中不同種植物的頻度由大到小的順序排列并計算相對頻度，按相對頻度由大到小的順序逐步累加起來；然后將樣地內(nèi)植物種類的總和取倒數(shù)并按植物種類的順序逐步累積；再將植物種類倒數(shù)百分率同累積相對頻度一一對應，畫出散點圖建立二次曲線模擬模型y=ax2+bx+c。最后再與直線y=100-x相交，位于第一象限的交點即為所求群落的穩(wěn)定點。一般地，交點坐標距離(20,80)越小，群落就越穩(wěn)定。

1.4 數(shù)據(jù)處理

采用獨立樣本T檢驗分析高原鼠兔干擾對測定指標影響的差異性是否顯著，若差異不顯著，則不做進一步分析，若差異顯著(P<0.05)，則對高原鼠兔不同干擾強度下各指標的變化進行線性擬合分析。利用Pearson相關法分析高原鼠兔干擾下植物群落多樣性與穩(wěn)定性的關系，采用R軟件進行數(shù)據(jù)分析。

2 結果與分析

2.1 高原鼠兔干擾對高寒草甸植物物種多樣性的影響

高原鼠兔干擾對植物物種多樣性指數(shù)、均勻度指數(shù)和豐富度指數(shù)的影響不一致(圖1)，表現(xiàn)為高原鼠兔干擾顯著增加了物種豐富度指數(shù)(F=3.989，df=18，P=0.030)，但顯著降低了物種多樣性指數(shù)(F=0.908，df=18，P=0.018)和均勻度指數(shù)(F=10.029，df=18，P=0.048)。隨著高原鼠兔干擾強度增加，物種多樣性指數(shù)和豐富度指數(shù)變化趨勢相一致，均呈先增加后降低的變化趨勢，但均勻度指數(shù)沒有明顯的變化規(guī)律(圖2)。

圖1 高原鼠兔干擾對高寒草甸物種多樣性的影響Fig.1 Effect of plateau pika disturbance on species diversity in alpine meadow

圖2 高原鼠兔干擾區(qū)不同干擾強度下物種多樣性的變化Fig.2 The species diversity under different disturbance intensities of plateau pika

2.2 高原鼠兔干擾對植物功能多樣性和功能冗余的影響

高原鼠兔干擾對植物群落功能多樣性(F=0.000，df=18，P=0.004)和功能冗余(F=3.768，df=18，P=0.025)具有顯著的影響，表現(xiàn)為高原鼠兔干擾顯著提高了植物群落的功能多樣性和功能冗余(圖3)。隨著高原鼠兔干擾強度的增加，植物群落功能多樣性和功能冗余變化過程并不一致，其中功能冗余表現(xiàn)出單峰變化趨勢，且在中度干擾下植物群落功能冗余最大(圖4)，而植物群落功能多樣性無明顯的規(guī)律。

圖3 高原鼠兔干擾對高寒草甸植物群落功能多樣性和功能冗余的影響Fig.3 Effect of plateau pika disturbance on functional diversity and functional redundancy in alpine meadow

2.3 高原鼠兔干擾對植物群落穩(wěn)定性的影響

Godron穩(wěn)定性計算結果表明：高原鼠兔干擾顯著影響了植物群落的穩(wěn)定性(F=3.393，df=18，P=0.046)，表現(xiàn)為干擾樣地距離穩(wěn)定點的距離較遠，說明群落不穩(wěn)定。隨著干擾強度增加，各樣地距離穩(wěn)定點的距離表現(xiàn)為先降低后增加(圖5)，即中度干擾時植物群落穩(wěn)定性距離穩(wěn)定點的距離最近，穩(wěn)定性最好。

圖4 高原鼠兔干擾區(qū)不同干擾強度下功能多樣性和功能冗余的變化Fig.4 The functional diversity and functional redundancy under different disturbance intensities of plateau pika

圖5 高原鼠兔干擾及干擾區(qū)內(nèi)不同干擾強度下植物群落穩(wěn)定性的變化Fig.5 The effect of plateau pika disturbance on community stability and its variation under different disturbance intensities

2.4 高原鼠兔干擾下植物群落多樣性與穩(wěn)定性的關系

高原鼠兔干擾下，植物群落穩(wěn)定性與物種豐富度指數(shù)和功能冗余呈顯著正相關(P<0.05)(表2)，即植物群落穩(wěn)定性隨著物種豐富度指數(shù)和功能冗余的增大而增大。植物群落物種多樣性指數(shù)、均勻度指數(shù)和功能多樣性與植物群落穩(wěn)定性之間無明顯的相關關系。從物種多樣性內(nèi)部分析，功能冗余與多樣性指數(shù)和豐富度指數(shù)呈現(xiàn)顯著正相關(P<0.05)，豐富度指數(shù)與多樣性指數(shù)之間呈顯著的正相關(P<0.01)。

表2 高原鼠兔干擾下植物群落多樣性與穩(wěn)定性的相關關系Table 2 Correlation coefficients of species diversity and community stability under plateau pika disturbance

注：“**”表示在0.01水平(雙側)顯著相關，“*”表示在0.05水平(雙側)顯著相關，群落穩(wěn)定性值采用距離穩(wěn)定點距離的倒數(shù)計算。

Note：“**” correlation is significant at 0.01 level, “*” correlation is significant at 0.05 level, reciprocal of the distance from the stable point was used as community stability value in this operation.

3 討論

高原鼠兔作為青藏高原高寒草甸生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)特有的群居性小型哺乳類動物[15-16]，通過掘洞、采食、排泄和覆土等行為直接或間接影響植物群落結構和功能[31]，且影響效應隨高原鼠兔干擾強度不同而存在差異[15,26]。本研究表明，高原鼠兔干擾增加了高寒草甸植物群落的物種豐富度指數(shù)，但降低了物種多樣性指數(shù)，這既與阿根廷荒漠草原上櫛鼠(Ctenomysmendocinus)干擾對植物多樣性和豐富度的影響趨同[32]，又與高原鼠兔對青海治多縣和甘肅碌曲高寒草甸植物多樣性的影響類似[26]，主要原因是高原鼠兔干擾增加了高山嵩草草甸生境的異質(zhì)性，為不同物種共存提供了條件，從而增加了植物豐富度指數(shù)[33]；其次，高原鼠兔通過攜帶行為和糞便將植物種子分散到大量裸斑，這些種子當草氈層存在時，發(fā)芽和定居較難，而其散落于裸斑，則增加了土壤種子庫[34-35]，且容易定居，從而增加了植物豐富度指數(shù)。然而高原鼠兔的干擾降低了優(yōu)勢種重要值，削弱了其在植物群落內(nèi)的地位和作用[21]。物種均勻度指數(shù)是多樣性指數(shù)的另一個基本組分，反映了植物群落或生境中各物種個體分配的均勻程度[36]。本研究發(fā)現(xiàn)高原鼠兔干擾后物種均勻度指數(shù)下降，這與放牧對美國落基山脈地區(qū)灌木草原群落均勻度影響一致[37]，主要是高寒草甸被干擾后，土壤含水量和養(yǎng)分的變化使部分物種的生長狀態(tài)更加弱勢，而部分物種生長潛勢得到強化，從而引起均勻度指數(shù)的降低。在高原鼠兔干擾區(qū)不同干擾強度下，物種多樣性指數(shù)和豐富度指數(shù)均隨著干擾強度的增加呈現(xiàn)先增高后降低的趨勢，這與Bagchi等[38]在高山跨喜馬拉雅地區(qū)干旱牧場上的Voles(Alticolastoliczkanus)和高原鼠兔干擾的研究結果基本一致。Biswa等[39]對加拿大Ontario西北部森林人為干擾下的河岸生境植物群落中的研究，也證實了在中度干擾下植物群落的多樣性指數(shù)和豐富度指數(shù)最大。說明小型草原哺乳動物在中等干擾梯度時能夠增加植物物種豐富度指數(shù)和多樣性指數(shù)。

功能多樣性是聯(lián)系物種多樣性和生態(tài)系統(tǒng)功能的關鍵性因素[40]，其對生態(tài)系統(tǒng)功能變化具有決定性作用[41]，Cadotte等[42]研究發(fā)現(xiàn)植物功能性狀多樣性對擾動和環(huán)境脅迫更敏感，比物種多樣性更能揭示生態(tài)系統(tǒng)功能的變化，本研究發(fā)現(xiàn)，高原鼠兔干擾增加了植物功能多樣性，原因可能是高原鼠兔干擾下植物群落中的生態(tài)位空間分化度增加，因此雖然被占據(jù)，但并沒有被完全利用[21]。功能冗余是生物群落抗御性的關鍵屬性，對生態(tài)系統(tǒng)過程的維持具有保險作用[8]。高原鼠兔干擾增加物種功能冗余，說明植物群落在響應高原鼠兔干擾過程中，物種間類似或相同功能的程度增加[43]，其綜合反映的結果就是維持植物群落受到高原鼠兔干擾后的穩(wěn)定性[44]。高寒草甸群落的穩(wěn)定性不僅與生物多樣性有關，還與干擾類型和干擾程度存在著緊密關系[45]，本研究表明高原鼠兔的干擾影響高山嵩草草甸植物群落的穩(wěn)定性，可能是由于高原鼠兔的干擾改變了植物群落的物種組分[23]，也可能促進或抑制了某些植物的生長，改變了物種在原有植物群落中的地位和作用，導致植物群落穩(wěn)定性降低。然而，當高原鼠兔干擾程度從輕度增加到中度時，物種豐富度和功能冗余增加，植物群落穩(wěn)定性逐漸增加，但干擾梯度從中度增加至重度時，植物群落穩(wěn)定性降低，這是因為高干擾強度下植物群落內(nèi)的物種多數(shù)為雜類草[21]，而雜草較優(yōu)勢種高山嵩草更容易退化，整體導致植物群落穩(wěn)定性降低。因此高原鼠兔干擾對植物群落穩(wěn)定性的影響不能僅僅采用干擾與否評價，更應該考慮干擾強度的影響，才能全面揭示高原鼠兔干擾對植物群落穩(wěn)定性的影響。

植物多樣性與群落穩(wěn)定性關系的問題在科學界存在著長期的爭論。許多研究指出物種多樣性與物種的功能多樣性和功能冗余正相關[29]，對植物群落的穩(wěn)定性具有顯著正效應[8,46-47]。本研究得出，高原鼠兔干擾下群落的穩(wěn)定性與物種豐富度指數(shù)和功能冗余呈現(xiàn)正相關，Pillar等[8]在研究巴西南部的放牧草地中也發(fā)現(xiàn)了類似的結果，其研究表明了草地植物群落穩(wěn)定性的維持僅依賴于功能冗余的保險效應，而不受功能多樣性的影響。功能冗余與物種多樣性指數(shù)和豐富度指數(shù)顯著正相關，這一定程度上支持了Naeem[44]的研究結果，即物種豐富度越高，功能冗余就越大。Pillar等[8]對巴西南部放牧草地的研究還表明，群落穩(wěn)定性僅有功能冗余決定，本研究發(fā)現(xiàn)群落穩(wěn)定性與物種豐富度指數(shù)也呈現(xiàn)正相關，這主要取決于物種豐富度和功能冗余二者間的關系。Pillar等[8]是基于一個長期放牧草地的研究，長期的放牧壓力可能使得草地植物產(chǎn)生內(nèi)在冗余，進而使功能冗余成為維持植物群落穩(wěn)定性的主要因子。因此，利用物種豐富度指數(shù)和功能冗余說明高原鼠兔干擾下高山嵩草草甸穩(wěn)定性的變化過程更為科學。

綜上所述，高原鼠兔干擾能夠增加高山嵩草草甸植物群落的豐富度指數(shù)、功能多樣性指數(shù)和功能冗余，降低了群落的穩(wěn)定性。但這種有益作用又與高原鼠兔干擾梯度密切相關，只有中等干擾程度下才能增加群落穩(wěn)定性，重度干擾下植物群落穩(wěn)定性則會降低。