宋 楊，羅育發(fā)

(1. 贛南師范大學(xué)生命與環(huán)境科學(xué)學(xué)院，江西贛州341000；2. 國家臍橙工程技術(shù)研究中心，江西贛州 341000)

亞洲柑橘木虱傳播黃龍病菌的特性與機制研究進展

宋 楊，羅育發(fā)1,2*

(1. 贛南師范大學(xué)生命與環(huán)境科學(xué)學(xué)院，江西贛州341000；2. 國家臍橙工程技術(shù)研究中心，江西贛州 341000)

黃龍病Huanglongbing (HLB)是世界性的重大柑橘病害，在中國主要由亞洲柑橘木虱DiaphorinacitriKuwayama傳播。該害蟲的傳病特性與機制一直是相關(guān)研究熱點之一。本文綜述了近些年該領(lǐng)域的研究成果，包括亞洲柑橘木虱傳播黃龍病的方式、傳病過程與機制，以及影響傳病效率的因素等方面，為該木虱及黃龍病的防控與深入研究提供參考。

亞洲柑橘木虱；黃龍??；共生菌；互作過程；傳病機制

亞洲柑橘木虱DiaphorinacitriKuwayama(俗稱柑桔木虱)隸屬半翅目Hemiptera，扁木虱科Liviidae，是當(dāng)前柑橘最嚴重病害—黃龍病huanglongbing的媒介昆蟲。該蟲具刺吸式口器，主要通過吸取柑橘韌皮部汁液獲取和傳播黃龍病菌，從而導(dǎo)致黃龍病的發(fā)生(范國成等，2009; Ferreiraetal., 2014)。隨著全球氣候逐漸變暖，冬季平均氣溫呈顯著上升趨勢，從而造成木虱種群的擴大以及黃龍病發(fā)病的地理位置不斷北移，使得各國政府和果農(nóng)對于開發(fā)新的防治方法的需求更加迫切。

黃龍病菌CandidatusLiberibacter spp.是一種韌皮部限制的革蘭氏陰性菌，屬于變形菌門Proteobacteria，α-變形菌綱Alphaproteobacteria，根瘤菌目Rhizobiales，根瘤菌科Rhizobiaceae，韌皮部桿菌屬CandidatusLiberibacter，包括亞洲種CandidatusLiberobacter asiaticum、非洲種CandidatusLiberobacter africanum和美洲種CandidatusLiberibacter americanum(Bové，2006; 胡文召和周常勇，2010)。該菌在我國的分布為亞洲種，其傳播載體為亞洲柑橘木虱(胡文召和周常勇，2010)。近年來黃龍病在全球范圍內(nèi)廣泛傳播，已成為柑橘產(chǎn)業(yè)發(fā)展的瓶頸，至今缺乏有效的防控方法(范國成等，2009; Graaetal., 2016)。

柑桔木虱對黃龍病菌的傳播是與宿主植物互作的過程，然而國內(nèi)目前主要側(cè)重于研究木虱的形態(tài)習(xí)性和寄主選擇(阮傳清等，2012; 潘少霖等，2014)；調(diào)查木虱種群消長規(guī)律，控制其種群數(shù)量(鄧明學(xué)等，2009; 馮貽富等，2013)以及采用化學(xué)殺蟲劑和生物等手段防治木虱(杜丹超等，2011; 代曉彥等，2014)。而關(guān)于黃龍病菌與木虱及其內(nèi)共生菌的互作研究，缺乏報道。這類研究對于開拓新的黃龍病防治途徑，如RNA干擾介導(dǎo)其傳播的特異受體、改造工程木虱以及工程細菌等具有重要的科學(xué)價值。本文綜述了國內(nèi)外有關(guān)柑桔木虱傳播黃龍病菌的方式、影響傳病效率的因素及其傳病機制等內(nèi)容，以期為我國柑桔木虱及黃龍病的防控與深入研究提供參考。

1 柑桔木虱的傳病特性

1.1 傳病方式

植物病菌通過媒介昆蟲傳播的方式有4種，包括口器攜帶式、前腸保留式、非增殖型和增殖型體內(nèi)循環(huán)式，在前3種傳播方式中，病菌被攝入后，能存留在昆蟲體內(nèi)的不同部位，甚至能擴散到昆蟲全身(史曉斌等，2012)，但由于不具備在昆蟲體內(nèi)循回及增殖的能力，一旦病菌排盡或者濃度過低，其傳病能力也將失去，如馬鈴薯Y病毒PotatovirusY和花椰菜花葉病毒Cauliflowermosaicvirus(Scholthofetal., 2011)。

而黃龍病菌等以增殖型體內(nèi)循環(huán)式傳播的病菌能夠在媒介昆蟲體內(nèi)循環(huán)、擴散以及增殖，一旦獲菌，即具有持久性傳播的能力。黃龍病菌已進化出一整套在柑桔木虱體內(nèi)循環(huán)、擴散和規(guī)避免疫系統(tǒng)的機制，從而借助于木虱進行傳播擴散。木虱取食帶病植株后，病菌可通過口針進入腸道，在中腸上皮細胞快速增殖，并進入血腔繼續(xù)繁殖，然后逐漸移行至其他組織，最終進入唾液腺，此時木虱即具有傳播黃龍病菌的能力(黃炳超等，1985; 許長藩等，1985; 許長藩等，1988)。因此，亞洲柑橘木虱一旦獲菌便能終身傳病，甚至還可以通過卵巢將病菌傳給后代(Mannetal., 2011)。

1.2 病菌在木虱體內(nèi)的存留擴散

柑桔木虱感染黃龍病菌后，病菌可在其體內(nèi)擴散，而后存留于木虱體內(nèi)的唾液腺、血淋巴、濾室、中腸、脂肪、肌肉組織以及卵巢等絕大多數(shù)組織器官(Ammaretal., 2011)。然而，各組織器官感染率及感染水平存在顯著差異：唾液腺和消化道感染黃龍病菌的幾率明顯低于其他組織器官，而感染后病菌的相對含量顯著升高(Ammaretal., 2011)；帶菌木虱體內(nèi)的中腸細胞和唾液腺外皮層的含菌量最高(許長藩等，1985; Yasudaetal.，2005)。

消化道和唾液腺屏障在以增殖型體內(nèi)循環(huán)式傳病的昆蟲體內(nèi)普遍存在(Weintraub and Beanland, 2006; Helton and Snodgrass, 2008)。黃龍病菌進入木虱體內(nèi)大量增殖后，消化道上皮細胞成為其循回擴散的第一道屏障，使得病菌離開困難，造成黃龍病菌在消化道中大量積累，相對濃度大大提高，并且這種情況同樣出現(xiàn)在唾液腺中。

1.3 木虱的傳病效率

柑桔木虱傳播黃龍病歷經(jīng)獲菌、循回和傳菌等多個階段，各階段時間長短和傳播成功率都是木虱傳病效率高低的重要標(biāo)志。其中，獲菌時間為木虱口針穿透帶病植株表皮，到達富含黃龍病菌的韌皮部，并獲得足夠病菌得以增殖所需的時間；循回時間是指病菌在木虱體內(nèi)增殖到一定數(shù)量后，使之具備傳菌能力所花費的時間；傳菌時間則是木虱取食時通過唾液腺將足夠數(shù)量的病菌轉(zhuǎn)移到健康植株的所需時間。

由于各階段所需的時間受到柑桔木虱的齡期、性別、宿主植物和環(huán)境條件等多個因素的影響，不同木虱個體完成獲菌、循回及傳菌所需時間差別較大，短至3 d，長可達一個月，且單頭木虱傳病效率并不高(Halletal., 2013)。相關(guān)研究表明，亞洲柑橘木虱的獲菌時間為0.5-5 h，取食35 d后，只有40%的成蟲被檢測帶菌；循回時間為1-15 d，而傳菌時間通常在5 h以上(許長藩等，1985)。Pelz-Stelinski等(2010)認為只有4%-10%，而許長藩等(1985)測得單頭木虱傳病效率可達到80%，可能是由于其對柑桔木虱傳病效率的研究主要依賴于葉片黃化癥狀出現(xiàn)或電鏡觀察，或者因客觀無法使用PCR等更為靈敏的檢測手段，從而造成較大的偏差。近年來，隨著各種分子檢測手段的發(fā)展，對柑桔木虱傳病效率的研究結(jié)果將更為可靠。

2 柑桔木虱的傳病機制

柑桔木虱在獲菌后能夠持續(xù)性地傳播黃龍病菌，主要是由于病菌在木虱體內(nèi)有循回擴散的能力，而且能規(guī)避木虱體內(nèi)的免疫防御反應(yīng)；木虱也能提供病菌在其體內(nèi)正常代謝所需的條件。這些涉及到病菌、木虱及其內(nèi)共生菌之間互作等的復(fù)雜生物過程，并且有大量受體和配體參與調(diào)控一系列基因表達過程和細胞內(nèi)信號通路(Fisheretal., 2014; Vyasetal., 2015)。

2.1 病菌在木虱體內(nèi)的循回

柑桔木虱取食帶菌植株韌皮部時攝入黃龍病菌，病菌先通過口針進入消化道，并穿過中腸、血淋巴和唾液腺上皮細胞等不同生物膜結(jié)構(gòu)，最終到達唾液腺。其跨膜擴散過程涉及到一系列效應(yīng)因子的參與。許多革蘭氏陰性菌表面蛋白與媒介昆蟲體內(nèi)中腸、唾液腺或者其他組織中的受體都存在特異性相互作用(Ammaretal., 2011)。病菌通過受體和配體間的相互作用附著在昆蟲細胞表面，利用胞吞進入細胞，并逐步穿過細胞進入血淋巴、卵巢和唾液腺等組織器官(Wang and Killiny, 2014)。

黃龍病菌進入木虱體內(nèi)后，通過調(diào)控生物膜的形成、免疫防御、細胞黏著等相關(guān)的多個信號通路和蛋白質(zhì)表達，消除該菌在木虱體內(nèi)擴散和循環(huán)的障礙。其中，木虱感染黃龍病菌引起的包括網(wǎng)格蛋白Clathrin、黏著斑蛋白Vinculin以及踝蛋白Talin在內(nèi)的一系列蛋白基因表達水平減弱，影響生物膜合成及其擴散通道的愈合，從而加快病菌在木虱體內(nèi)循環(huán)和擴散的進程(Vyasetal., 2015)。這種相互作用在許多病菌的昆蟲傳播系統(tǒng)中同樣存在，例如棒狀病毒和布尼亞病毒(Ullmanetal., 2005; Ammaretal., 2009)、螺原體和其他細菌(Yuetal., 2000; Bovéetal., 2003; Killinyetal., 2006; Suzukietal., 2006)，并被認為是成功傳播病菌的決定性因素(Bovéetal., 2003; Weintraub and Beanland, 2006)。

2.2 黃龍病菌的代謝過程

黃龍病菌具削減型基因組，缺少許多發(fā)育和繁殖必需的營養(yǎng)物質(zhì)的合成能力(Duanetal., 2009)。該菌在柑橘植株和木虱體內(nèi)所需的營養(yǎng)物質(zhì)多來自其生存的外部環(huán)境，很可能是由這兩者體內(nèi)的內(nèi)共生菌(Wolbachiasp.和Actinobacteriasp.)提供。有研究表明Wolbachiasp.與黃龍病菌的含量呈顯著正相關(guān)(Fagenetal., 2012)，穩(wěn)定存在于木虱體內(nèi)(殷幼平等，2011; Sahaetal., 2012; Subandiyahetal., 2015)，且在帶菌和不帶菌的木虱中都存在(孫麗琴等，2014)。通過比較Wolbachia與黃龍病菌的代謝能力發(fā)現(xiàn)，Wolbachia具有黃龍病菌的基因組所缺乏的合成硫代半胱氨酸Thiocysteine、同型半胱氨酸Homocysteine和甲基丙二酰輔酶AMethylmalonyl-CoA等化學(xué)前體物質(zhì)的能力(Duanetal., 2009; Sahaetal., 2012)。而Actinobacteriasp.是一種同時存在于柑桔木虱和柑橘植株中的微生物，與黃龍病菌的共培養(yǎng)實驗發(fā)現(xiàn)，在其存在的情況下，黃龍病菌能在培養(yǎng)基中存活較長時間，且能通過菌種分離和更換新鮮培養(yǎng)基以延長培養(yǎng)時間(Davisetal., 2008)。這兩種內(nèi)共生菌可能與木虱及柑橘作為黃龍病菌的媒介和宿主有著密切關(guān)系，但具體的共生機制還有待進一步研究。

此外，帶菌木虱的腹部還發(fā)現(xiàn)一種特有的腸桿菌屬優(yōu)勢內(nèi)生菌Enterobactersp.，q-PCR顯示它與黃龍病菌攜帶量呈正相關(guān)性(孫麗琴等，2014)，表明二者間可能存在互作，但其機制尚不明確。由于黃龍病菌最適生長環(huán)境偏酸性(pH ≈ 6.9)(Davisetal., 2008)，推測可能是它能夠改善黃龍病菌的生長環(huán)境，從而保證了其生理代謝過程的正常進行。

柑桔木虱內(nèi)共生菌在其傳病過程中發(fā)揮著重要的作用，相關(guān)研究將有助于闡明其傳病的機制，然而木虱體內(nèi)由于存在大量不可培養(yǎng)的細菌，且黃龍病菌也難以培養(yǎng)。因此，國內(nèi)外目前對黃龍病菌與柑桔木虱內(nèi)生菌關(guān)系的研究主要是采用分子手段進行檢測(殷幼平等，2011; Subandiyahetal., 2015)。對于這些不可培養(yǎng)的微生物在木虱傳播黃龍病菌過程中的作用仍有待研究。

2.3 黃龍病菌的免疫規(guī)避機制

昆蟲免疫防御是昆蟲排斥外源抗原的能力，包括細胞免疫和體液免疫，主要通過昆蟲的血淋巴系統(tǒng)實現(xiàn)(蔣紅波和王進軍，2006)。柑桔木虱免疫系統(tǒng)同樣具有對黃龍病菌的防御能力，然而黃龍病菌能夠抑制木虱免疫相關(guān)基因的表達，比如在帶菌木虱若蟲體內(nèi)蛋白酶及其轉(zhuǎn)運復(fù)合物的基因表達水平下調(diào)，使得免疫系統(tǒng)合成與釋放與免疫相關(guān)的蛋白酶的能力下降，黃龍病菌得以繼續(xù)在木虱體內(nèi)繁殖。然而，與木虱若蟲相比，其成蟲的獲菌能力卻明顯下降(Vyasetal., 2015)。木虱若蟲時期獲菌后，大部分具有傳菌能力，而其羽化后成蟲的獲菌能力下降，可能是其完善的免疫系統(tǒng)在這一過程中發(fā)揮重要的作用(Inoueetal., 2009; Pelz-Stelinskietal., 2010)。

條紋水蠟蟲Ferrisiavirgata也能夠獲取和保留黃龍病菌，并且在其體內(nèi)能夠完成循回過程進入唾液腺，然而卻不能傳播黃龍病菌給柑橘植株并引起黃龍病(Pitinoetal, 2015)。而此前Pitino等(2014)研究發(fā)現(xiàn)條紋水蠟蟲存在大量在木虱體內(nèi)較少的TP4原噬菌體，這可能與條紋水蠟蟲的免疫防御有關(guān)，比如條紋水蠟蟲的免疫系統(tǒng)能將高致病性的黃龍病菌類群殺死，并將低致病性的具有TP4原噬菌體的黃龍病菌類群大量保留下來，從而不能引發(fā)黃龍病。

3 影響柑桔木虱傳病效率的因素

柑桔木虱作為黃龍病菌的主要媒介昆蟲，其傳病效率受多個因素的影響，包括木虱的性別及齡期、宿主植物和環(huán)境條件等。

3.1 木虱的性別和齡期

不同齡期和性別的柑桔木虱傳播黃龍病菌的能力和方式有顯著差異。除1-2齡木虱若蟲外，3-5齡若蟲在獲菌后便能終身傳病，而成蟲的獲菌傳病能力普遍較弱(Hungetal., 2004)。當(dāng)木虱成蟲在帶菌植株上取食后，體內(nèi)病菌濃度不能顯著增加，從而更難將黃龍病菌傳給健康植株(Pelz-Stelinskietal., 2010; Ammaretal., 2013)。而木虱若蟲取食帶菌植株后，體內(nèi)病菌的相對濃度迅速增加，甚至在取食10-20 d后能提升約360倍(Inoueetal., 2009)。此外，木虱雌蟲能通過卵巢將黃龍病菌傳遞給子代(Pelz-Stelinskietal., 2010)，求偶交配也能將病菌從感染的雄性個體傳給雌性，但這兩種傳菌方式的效率都很低(Mannetal., 2011)。

3.2 宿主植物

宿主植物對柑桔木虱傳病的影響很大。宿主植株感染黃龍病菌后，能夠改變植株體內(nèi)相關(guān)基因的表達，從而導(dǎo)致木虱選擇或取食行為的變化，促進病菌的傳播與擴散(Mannetal., 2010; Zhaoetal., 2013; Luoetal., 2015)。同時，木虱的傳病效率還受到宿主嫩梢的發(fā)生情況、宿主適生性及宿主分布等因素的影響。

黃龍病菌在感染宿主植株后能促進病菌的傳播。首先通過誘導(dǎo)柑橘植株產(chǎn)生一些生理性的變化，比如釋放某些揮發(fā)性物質(zhì)以及出現(xiàn)黃化癥狀等，從而吸引木虱取食并產(chǎn)卵(Mannetal., 2012)，隨著取食時間的延長，帶病植株營養(yǎng)狀況不佳以及其他信息的刺激都將影響木虱的取食行為(Wuetal., 2015)，使之?dāng)U散到其他植株，并促進黃龍病菌的擴散。Cen(2012)和Luo 等(2015)發(fā)現(xiàn)在染病植株上亞洲柑橘木虱在韌皮部取食的時長顯著減少，說明染病植株對木虱的適生性下降。此外，Zhao等(2013)通過對亞洲柑橘木虱的行為研究發(fā)現(xiàn)，由于黃龍病菌的感染導(dǎo)致柑橘嫩梢產(chǎn)生了某些揮發(fā)性物質(zhì)和可溶性碳水化合物，從而誘導(dǎo)木虱在染病植株上的產(chǎn)卵量顯著高于正常植株。

嫩梢為木虱取食和產(chǎn)卵提供了更為適宜的條件，嫩梢數(shù)量與木虱種群數(shù)量呈顯著正相關(guān)(張林鋒等，2012)，其存在對于木虱的種群繁殖和世代交替具有重要作用。木虱在轉(zhuǎn)移過程中往往更趨向于黃龍病嫩梢，木虱成蟲與若蟲群聚于嫩梢為害(Wuetal., 2015)。Luo等(2015)發(fā)現(xiàn)柑桔木虱在新梢韌皮部取食的時長明顯高于嫩葉和成熟葉。而在一些失管或管理水平較低的果園中，嫩梢持續(xù)零星抽發(fā)，為木虱產(chǎn)卵提供了很好的條件，使得木虱能夠不斷產(chǎn)卵并孵化出若蟲，世代重疊，造成果園內(nèi)木虱種群的擴大和黃龍病大爆發(fā)(張林鋒等，2012)。因此，宿主植物全年嫩梢抽發(fā)的次數(shù)和持續(xù)時間對果園內(nèi)柑桔木虱的傳病效率具有重要影響。

亞洲柑橘木虱具有明顯的寄主范圍，普遍認為僅限于蕓香科Rutaceae柑橘屬Citrus及其近緣樹種，而能夠供其繁殖并世代交替的只有柑橘屬和九里香Murrayaexotica(Russelletal., 2014)。然而，當(dāng)前在柑桔木虱防治過程中不斷發(fā)現(xiàn)在蕓香科以外的宿主，如表1所示。非適生性寄主雖不利于木虱的取食、繁殖和擴散，但其存在既能作為木虱遠距離傳播的中轉(zhuǎn)站，為其長距離的傳播提供幫助，還能為其躲避果園噴藥等不利條件提供庇護所(Graaetal., 2016)。Martini等(2013)發(fā)現(xiàn)亞洲柑橘木虱具有廣泛的可替代宿主范圍，使之能在遠離柑橘果園3 km的樹林中存活。

表1 現(xiàn)已發(fā)現(xiàn)除蕓香科外的亞洲柑橘木虱宿主

注：“+”和“-”分別表示柑桔木虱能否在該宿主植株上繁殖。Note：“+” and “-” represent Asian citrus psyllids are able and unable to reproduce on the host, respectively.

3.3 環(huán)境因素

柑桔木虱的生存環(huán)境對其傳病效率也有明顯影響，比如氣候因素、季節(jié)變化以及農(nóng)事操作等。季節(jié)和氣候的變化不僅能影響到木虱的活動能力，還能通過影響黃龍病菌在柑橘葉片中的濃度，從而影響木虱的傳病效率。不同季節(jié)攜帶黃龍病菌的木虱數(shù)目比率有明顯不同，其中3月和8月份最高，這種變化是由于寄主植物體內(nèi)病原菌的濃度、外界溫度和寄主新芽數(shù)量等差異造成 (楊建榕和李健，2007)。此外，帶病植株的調(diào)運和周圍其他帶病果園也有助于黃龍病菌的傳播(鄧明學(xué)等，2010; 毛潤乾等，2013)。

4 小結(jié)與展望

亞洲柑橘木虱對黃龍病菌的傳播是一個病菌、宿主植物、木虱及其內(nèi)共生菌互作的復(fù)雜生物過程。這一過程中，帶病植株通過產(chǎn)生黃化癥狀和揮發(fā)性化學(xué)物質(zhì)誘導(dǎo)木虱取食，黃龍病菌一定程度依賴于木虱內(nèi)共生菌提供的營養(yǎng)進行代謝，并能通過影響木虱基因表達以幫助自身抵御木虱的免疫防御反應(yīng)，進而在木虱體內(nèi)循回，最后通過木虱的取食行為進入宿主植株體內(nèi)。雖然木虱的傳病方式、傳病過程與機制和影響傳病效率的因素都得到了廣泛研究，但其中涉及到傳病過程的關(guān)鍵蛋白及其影響機理仍未得到詳細闡明。

隨著全球氣候的逐漸變暖，適宜柑桔木虱和黃龍病菌生存的地區(qū)不斷擴大，木虱入侵區(qū)域擴大，引發(fā)柑橘產(chǎn)地黃龍病大爆發(fā)，對世界柑橘產(chǎn)業(yè)帶來毀滅性影響。另外，可能出現(xiàn)的黃龍病菌基因組進化和柑桔木虱寄主范圍擴大等其他潛在威脅，將為黃龍病的防治帶來更大的挑戰(zhàn)。進一步研究并闡明柑桔木虱、黃龍病菌和宿主植物三者之間的相互作用，以及柑桔木虱的傳病機制將為我們預(yù)警和防控柑橘黃龍病提供幫助。而且隨著研究不斷深入，對涉及其傳病機制的宿主植株或者柑桔木虱的關(guān)鍵蛋白的發(fā)現(xiàn)，將對利用RNA干擾、施用特定農(nóng)藥和轉(zhuǎn)基因等技術(shù)手段阻斷病菌傳播途徑，提供更為安全高效的防治手段。

References)

Ammar ED, Shatters RG, Lynch C,etal. Detection and relative titer ofCandidatusLiberibacter asiaticus in the salivary glands and alimentary canal ofDiaphorinacitri(Hemiptera: Psyllidae)vector of citrus huanglongbing disease [J].AnnalsoftheEntomologicalSocietyofAmerica, 2011, 104 (3): 526-533.

Ammar ED, Walter AJ, Hall DG. New excised-leaf assay method to test inoculativity of Asian citrus psyllid (Hemiptera: Psyllidae)withCandidatusLiberibacter asiaticus associated with citrus huanglongbing disease [J].JournalofEconomicEntomology, 2013, 106 (1): 25-35.

Ammar ED, Tsai CW, Whitfield AE,etal. Cellular and molecular aspects of rhabdovirus interactions with insect and plant hosts [J].AnnualReviewofEntomology, 2009,54 (1): 447-468.

Bové JM. Huanglongbing: A destructive, newly-emerging, century-old disease of citrus [J].JournalofPlantPathology, 2006, 88 (1): 7-37.

Bové JM, Renaudin J, Saillard C,etal.Spiroplasmacitri, a plant pathogenic molligute: relationships with its two hosts, the plant and the leafhopper vector [J].AnnualReviewofPhytopathology, 2003, 41 (4): 483-500.

Cen Y, Yang C, Paul Holford,etal. Feeding behaviour of the Asiatic citrus psyllid,Diaphorinacitri, on healthy and huanglongbing-infected citrus [J].EntomologiaExperimentalisetApplicata, 2012, 143 (1): 13-22.

Dai XY, Ren SL, Zhou YT,etal. Advances in biological control of citrus psyllidDiaphorinacitri, a vector insect of citrus huanglongbing disease [J].ChineseJournalofBiologicalControl, 2014, 30 (3): 414-419. [代曉彥，任素麗，周雅婷，等. 黃龍病媒介昆蟲柑橘木虱生物防治新進展[J]. 中國生物防治學(xué)報，2014, 30 (3): 414-419]

Davis MJ, Mondal SN, Chen H,etal. Co-cultivation of ‘CandidatusLiberibacter asiaticus’ with Actinobacteria from citrus with huanglongbing. [J].PlantDisease, 2008, 92 (11): 1547-1550.

Deng MX, Chen GF, Tang ML,etal. The investigation on the annual population dynamics ofDiaphorinacitriKuwayama and correlation analysis about incidence rate of huanglongbing of next year in the normal orchards [J].ChineseAgriculturalScienceBulletin, 2009, 25 (18): 360-363. [鄧明學(xué)，陳貴峰，唐明麗，等. 正常管理果園柑桔木虱種群數(shù)量年消長規(guī)律調(diào)查及與次年黃龍病發(fā)生率的相關(guān)性分析[J]. 中國農(nóng)學(xué)通報, 2009, 25 (18): 360-363]

Deng MX, Tan YL, Chen GF,etal. Migratory simulation experiment affecting with cutting and pruning diseased tree [J].ChineseAgriculturalScienceBulletin，2010，26 (9): 294-298. [鄧明學(xué)，譚有龍，陳貴峰，等. 砍病樹、剪病枝對柑桔木虱成蟲遷飛影響模擬試驗[J]. 中國農(nóng)學(xué)通報, 2010, 26 (9): 294-298]

Du DC, Lu LM, Zhang LP,etal. Research progress in control technology ofDiaphorinacitri[J].ChineseAgriculturalScienceBulletin, 2011, 27 (25): 178-181. [杜丹超，鹿連明，張利平，等. 柑橘木虱的防治技術(shù)研究進展[J]. 中國農(nóng)學(xué)通報, 2011, 27 (25): 178-181]

Duan YP, Zhou L, Hall DG,etal. Complete genome sequence of citrus huanglongbing bacterium, ‘CandidatusLiberibacter asiaticus’ obtained through metagenomics [J].MolecularPlant-microbeInteractions, 2009, 22 (8): 1011-1020.

Fagen JR, Giongo A, Brown CT,etal. Characterization of the relative abundance of the citrus pathogenCa. Liberibacter asiaticus in the microbiome of its insect vector,Diaphorinacitri, using high throughput 16S rRNA sequencing [J].OpenMicrobiol.J, 2012, 6 (1): 29-33.

Fan GC, Liu B, Wu RJ,etal. Thirty years of research on citrus huanglongbing in China [J].FujianJournalofAgriculturalSciences, 2009, 24 (2): 183-190. [范國成，劉波，吳如健，等. 中國柑橘黃龍病研究30年[J]. 福建農(nóng)業(yè)學(xué)報, 2009, 24 (2): 183-190]

Feng YF, Wang EG, Pan W. Research on the annual population dynamics ofDiaphorinacitriKuwayama in the normal orchards [J].ChineseHorticultureAbstracts, 2013, 5: 39-40. [馮貽富，汪恩國，潘偉. 柑橘園柑橘木虱種群數(shù)量消長規(guī)律研究[J]. 中國園藝文摘, 2013, 5: 39-40]

Ferreira C, Okuma DM, Lopes JRS. Stylet penetration activities ofDiaphorinacitriassociated with transmission ofCandidatusLiberibacter asiaticus [J].JournalofCitrusPathology, 2014, 1 (1): 146-152.

Fisher T, Vyas M, He R,etal. Comparison of potato and Asian citrus psyllid adult and nymph transcriptomes identified vector transcripts with potential involvement in circulative, propagativeLiberibactertransmission [J].Pathogens, 2014, 3 (4): 875-907.

Graa JVD, Douhan GW, Halbert SE,etal. Huanglongbing: An overview of a complex pathosystem ravaging the world's citrus [J].JournalofIntegrativePlantBiology，2016, 58 (4): 373-387.

Hall DG, Richardson ML, Ammar ED,etal. Asian citrus psyllid,Diaphorinacitri, vector of citrus huanglongbing disease [J].EntomologiaExperimentalisetApplicata，2013, 146 (2): 207-223.

Helton AS, Snodgrass FG. Insect vector interactions with persistently transmitted viruses [J].AnnualReviewofPhytopathology, 2008, 46 (3): 327-359.

Hu WZ, Zhou CY. Advances in the pathogen of citrus huanglongbing [J].PlantProtection, 2010, 36 (3): 30-33. [胡文召，周常勇. 柑橘黃龍病病原研究進展[J]. 植物保護, 2010, 36 (3): 30-33]

Huang BC, Liu XQ, Chen XY. Research on transmission ofCandidatusLiberibacter asiaticus by the Asian citrus psyllid,DiaphorinacitriKuwayama (Hemiptera: Psyllidae)[J].JournalofSouthChinaAgriculturalUniversity, 1985, 23 (4): 46-50. [黃炳超，劉秀瓊，陳循淵. 柑桔木虱傳播柑桔黃龍病的研究[J]. 華南農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報, 1985, 23 (4): 46-50]

Hung TH, Hung SC, Chen CN,etal. Detection by PCR ofCandidatusLiberibacter asiaticus, the bacterium causing citrus huanglongbing in vector psyllids: Application to the study of vector-pathogen relationships [J].PlantPathology, 2004, 53 (1): 96-102.

Inoue H, Ohnishi J, Ito T,etal. Enhanced proliferation and efficient transmission ofCandidatusLiberibacter asiaticus by adultDiaphorinacitriafter acquisition feeding in the nymphal stage [J].AnnalsofAppliedBiology, 2009, 155 (1): 29-36.

Jiang HB, Wang JJ. Limitations of the insect immune defense [J].ProgressinModernBiomedicine, 2006, 6 (2): 86-90. [蔣紅波，王進軍. 昆蟲免疫防御系統(tǒng)的限制因素[J]. 現(xiàn)代生物醫(yī)學(xué)進展, 2006, 6 (2): 86-90]

Killiny N, Batailler B, Foissac X,etal. Identification of aSpiroplasmacitrihydrophilic protein associated with insect transmissibility [J].Microbiolog, 2006, 152 (4):1221-1230.

Lu HL, Ouyang GC, Fang XD. Survival observation ofDiaphorinacitriand detection of huanglongbing onSolanumnigrum[J].JournalofEnvironmentalEntomology，2015, 37 (3): 543-547. [盧慧林，歐陽革成，方小端. 龍葵上柑橘木虱存活觀察與黃龍病檢測[J]. 環(huán)境昆蟲學(xué)報, 2015, 37 (3): 543-547]

Luo X, Yen AL, Powell KS,etal. Feeding behavior ofDiaphorinacitri(Hemiptera: Liviidae)and its acquisition of “CandidatusLiberibacter asiaticus”, on huanglongbing-infected citrus reticulata leaves of several maturity stages [J].FloridaEntomologist, 2015, 98 (1): 186-192.

Mann RS, Ali JG, Hermann SL,etal. Induced release of a plant-defense volatile “deceptively” attracts insect vectors to plants infected with a bacterial pathogen [J].PLoS-Pathogens, 2012, 8 (3): 1-13.

Mann RS, Pelz-Stelinski K, Hermann SL,etal. Sexual transmission of a plant pathogenic bacterium,CandidatusLiberibacter asiaticus, between conspecific insect vectors during mating [J].PLoS-ONE, 2011, 6 (12): e29197-e29197.

Mann RS, Qureshi JA, Stansly PA,etal. Behavioral response ofTamarixiaradiata(Waterston)(Hymenoptera: Eulophidae)to volatiles emanating fromDiaphorinacitriKuwayama (Hemiptera: Psyllidae)and citrus [J].JournalofInsectBehavior, 2010, 23 (6): 447-458.

Mao RQ, Wu D, He Y,etal. Study on control effectiveness of huanglongbing based on eradication of Asian citrus psyllidDiaphorinacitriKuwayama surrounding citrus orchard [J].JournalofEnvironmentalEntomology, 2013, 35 (4): 445-451. [毛潤乾，吳東，何勇，等. 防治果園周邊柑橘木虱控制黃龍病效果研究[J]. 環(huán)境昆蟲學(xué)報, 2013, 35 (4): 445-451]

Martini X, Addison T, Fleming B,etal. Occurrence ofDiaphorinacitriKuwayama in an unexpected ecosystem: The lake kissimmee state park forest, Florida [J].FloridaEntomologist, 2013, 1 (2): 658-660.

Pan SL, Huang JH, Lin XJ,etal. The relationship between citrus leaf structure and host-selectivity of Asian citrus psyllid [J].FujianFruits, 2014, 6: 15-18. [潘少霖，黃鏡浩，林雄杰，等. 柑橘葉片結(jié)構(gòu)與柑橘木虱寄主選擇性的關(guān)系[J]. 東南園藝, 2014, 6: 15-18]

Pelz-Stelinski KS, Brlansky RH, Ebert TA,etal. Transmission parameters forCandidatusLiberibacter asiaticus by Asian citrus psyllid (Hemiptera: Psyllidae)[J].JournalofEconomicEntomology, 2010, 103 (5): 1531-1541.

Pitino M, Hoffman MT, Zhou L,etal. Acquisition and transmission efficiency of the HLB bacterium, “CandidatusLiberibacter asiaticus” by the striped mealybug,Ferrisiavirgata[J].JournalofCitrusPathology, 2015, 1(1): 155-159.

Pitino M, Hoffman MT, Zhou L,etal. The phloem-sap feeding mealybug (Ferrisiavirgata)carries “CandidatusLiberibacter asiaticus” populations that do not cause disease in host plants. [J].PLoS-ONE, 2014, 9 (1): 1-7.

Ruan CQ, Chen JL, Liu B,etal. Morphology and behavior of Aisian citrus psyllid,DiaphorinacitriKuwayama [J].ChineseAgriculturalScienceBulletin, 2012，28 (31): 186-190. [阮傳清，陳建利，劉波，等. 柑橘木虱主要形態(tài)與成蟲行為習(xí)性觀察[J]. 中國農(nóng)學(xué)通報, 2012, 28 (31): 186-190]

Russell DN, Qureshi JQ, Halbert SE,etal. Host suitability of citrus andZanthoxylumspp. forLeuronotafagaraeBurckhardt andDiaphorinacitriKuwayama (Hemiptera: Psylloidea)[J].FloridaEntomologist, 2014, 97 (4): 1481-1492.

Saha S, Hunter WB, Reese J,etal. Survey of endosymbionts in theDiaphorinacitrimetagenome and assembly of a wolbachia wDi draft genome [J].PLoS-ONE, 2012, 7 (11): e50067- e50067.

Scholthof KBG, Adkins S, Czosnek H,etal. Top 10 plant viruses in molecular plant pathology [J].MolecularPlantPathology, 2011, 12 (9): 38-54.

Shivankar VJ, Rao CN, Singh S. Studies on citrus psylla,DiaphorinacitriKuwayama : A review. [J].AgriculturalReviews, 2000, 21: 199-204.

Si XB, Xie W, Zhang YJ. Advances in the characteristics and mechanisms of the transmission of plant viruses by insect vectors [J].ActaEntomologicaSinica, 2012, 55 (7): 841-848. [史曉斌，謝文，張友軍. 植物病毒病媒介昆蟲的傳毒特性和機制研究進展[J]. 昆蟲學(xué)報, 2012, 55 (7): 841-848]

Subandiyah S, Nikoh N, Tsuyumu S,etal. Complex endosymbiotic microbiota of the citrus psyllidDiaphorinacitri(Homoptera: Psylloidea)[J].ZoologicalScience，2015,17 (Sep 2000): 983-989.

Sun LQ, Yin YP, Wang F,etal. Correlation ofCandidatusLiberibacter asiaticus and the endophytic community inDiaphorinacitri[J].ScientiaAgriculturaSinica, 2014, 47 (11): 2151-2161. [孫麗琴，殷幼平，王芳，等. 柑橘木虱黃龍病菌攜帶量與其內(nèi)生菌群相關(guān)性[J]. 中國農(nóng)業(yè)科學(xué), 2014, 47 (11): 2151-2161]

Suzuki S, Oshima K, Kakizawa S,etal. Interaction between the membrane protein of a pathogen and insect microfilament complex determines insect-vector specificity [J].ProceedingsoftheNationalAcademyofSciencesoftheUnitedStatesofAmerica, 2006, 103 (11): 4252-4257.

Thomas DB, León JHD. Is The Old World Fig,FicuscaricaL. (Moraceae), an alternative host for the Asian citrus psyllid,Diaphorinacitri(Kuwayama)(Homoptera: Psyllidae)? [J].FloridaEntomologist, 2013, 94 (4): 1081-1083.

Ullman DE, Whitfield AE, German TL. Thrips and tospoviruses come of age: Mapping determinants of insect transmission [J].ProceedingsoftheNationalAcademyofSciences, 2005, 102 (102): 4931-4932.

Vyas M, Fisher TW, He R,etal. Asian citrus psyllid expression profiles suggestCandidatusLiberibacter asiaticus-mediated alteration of adult nutrition and metabolism, and of nymphal development and immunity [J].PLoSONE, 2015, 10 (6): e0130328.

Wang H, Ding F, Zhong Y,etal. The selectivity ofDiaphorinacitritoCarmonamicrophyllaand Rutaceae hosts, and its tolerance to starvation and thirstiness [J].ActaPhytophylacicaSinca, 2011, 38 (3): 283-284. [王輝，丁芳，鐘云，等. 柑橘木虱對福建茶和蕓香科植物的選擇性及其耐饑渴能力[J]. 植物保護學(xué)報, 2011, 38 (3): 283-284]

Wang L, Killiny N. Molecular interactions between the citrus bacterial pathogenCandidatusLiberbacter asiaticus and its insect vector the Asian citrus psyllidDiaphorinacitri[J].JournalofCitrusPathology, 2014, 1 (1): 143-148.

Weintraub PG, Beanland LA. Insect vectors of phytoplasmas [J].AnnualReviewofEntomology, 2006, 51 (1): 91-111.

Wu F, Cen Y, Deng X,etal. Movement ofDiaphorinacitri(Hemiptera: Liviidae)adults between huanglongbing-infected and healthy citrus [J].FloridaEntomologist, 2015, 98 (2): 410-416.

Xu CF, Li KB, Ke C,etal. Transmission ofCandidatusLiberibacter asiaticus byDiaphorinacitriKuwayama and the report of electron microscopy test [J].ActaPhytopathologicaSinica, 1985, 4: 241-245. [許長藩，李開本，柯沖，等. 木虱傳播柑桔黃龍病及電鏡檢驗報告[J]. 植物病理學(xué)報, 1985, 4: 241-245]

Xu CF, Xia YH, Li KB,etal. Studies on the law of transmission of citrus huanglungbin by the psyllid,Diaphorinacitriand the distribution of pathogen in the adult [J].FujianAcademyofAgriculturalScience, 1988, 2: 57-61. [許長藩，夏雨華，李開本，等. 柑桔木虱傳播黃龍病的規(guī)律及病原在蟲體內(nèi)分布的研究[J]. 福建農(nóng)業(yè)學(xué)報, 1988, 2: 57-61]

Yasuda K, Kawamura F, Oishi T. Location and preference of adult Asian citrus psyllid,Diaphorinacitri(Homoptera: Psyllidae)on Chinese box orange jasmine,MurrayaexoticaL. and flat lemon, citrus depressa [J].JapaneseJournalofAppliedEntomologyandZoology, 2005, 49 (3): 146-149.

Yin YP, Liu TT, Tian SC,etal. Microbial diversity inDiaphorinacitri(Homoptera: Psyllidae)estimated by 16S rDNA analysis using DGGE and RFLP [J].ActaEntomologicaSinica, 2011, 54 (6): 664-674. [殷幼平，劉婷婷，田圣超，等. 基于16S rDNA序列的柑桔木虱體內(nèi)共生菌多樣性研究[J]. 昆蟲學(xué)報, 2011, 54 (6): 664-674]

Yu J, Wayadande AC, Fletcher J.Spiroplasmacitrisurface protein P89 implicated in adhesion to cells of the vectorCirculifertenellus[J].Phytopathology, 2000, 90 (7): 16-22.

Yang JR, Li J. Taiwan huanglongbing epidemic study [J].JournalofHunanAgriculturalUniversity(NaturalSciences), 2007, 33: 104-106. [楊建榕，李健. 臺灣地區(qū)柑橘黃龍病流行病學(xué)研究進展[J]. 湖南農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報 (自然科學(xué)版), 2007, 33: 104-106]

Zhang LF, Zhao JP, Zeng XN. Population dynamics and dispersal of Asian citrus psyllidDiaphorinacitriKuwayama [J].ChineseAgriculturalScienceBulletin, 2012, 28 (28): 290-296. [張林鋒，趙金鵬，曾鑫年. 柑桔木虱種群動態(tài)與擴散的調(diào)查研究[J]. 中國農(nóng)學(xué)通報, 2012, 28 (28): 290-296]

Zhao J, Wang H, Zeng X,etal. Differences in selection behaviors and chemical cues of adult Asian citrus psyllids,Diaphorinacitri, on healthy and huanglongbing-infected young shoots of citrus plants [J].JournalofAgriculturalScience, 2013, 5 (9): 83-91.

AdvancesinthetransmissioncharacteristicsandmechanismofCandidatusLiberobacterasiaticusbyDiaphorinacitriKuwayama(Hemiptera:Liviidae)

SONG Yang1，LUO Yu-Fa1,2*

(1. Gannan Normal University, Life and Environmental Sciences School, Ganzhou 341000, Jiangxi Province, China; 2. National Navel Orange Engineering Research Center, Ganzhou 341000, Jiangxi Province, China)

Huanglongbing (HLB)is an important disease of citrus in the world, and transmitted by the Asian citrus psyllid (ACP),DiaphorinacitriKuwayama (Hemiptera: Liviidae). The characteristics and mechanism of this pest insect are always one of the hot points in related research fields. This article reviewed the recent studies and developments of the transmission way, process and mechanism of HLB vectored by ACP, and the factors influencing the transmission efficiency in order to prevent and control, and further study ACP and HLB.

Asian citrus psyllid; huanglongbing; endosymbiont; interaction process; pathogen transmission mechanism

江西省高等學(xué)?？萍悸涞赜媱濏椖?KJLD14081)；江西省重點研發(fā)計劃項目(20161BBF60076)；江西省教育廳科學(xué)技術(shù)研究項目(GJJ14663)

宋楊，男，1992年生，江西吉安人，碩士研究生，主要從事果樹害蟲綜合管理研究，E-mail: syang1992@126.com

*通訊作者 Author for correspondence, E-mail: lyf223@126.com

Received：2016-07-04；接受日期 Accepted：2016-09-25

Q965.8;S433.39

：A

1674-0858(2017)04-0955-08

宋楊，羅育發(fā).亞洲柑橘木虱傳播黃龍病菌的特性與機制研究進展[J].環(huán)境昆蟲學(xué)報，2017,39(4):955-962.