劉亞嵐，蔣冬先，侯英勇，宿杰阿克蘇，曾海英，黃 潔，徐一凡，徐 晨

368例內(nèi)鏡切除早期食管癌及癌前病變回顧性分析

劉亞嵐，蔣冬先，侯英勇，宿杰阿克蘇，曾海英，黃 潔，徐一凡，徐 晨

目的 回顧性分析內(nèi)鏡下切除的食管鱗狀上皮病變的臨床病理學(xué)特征與預(yù)后。方法 收集2007～2013年接受內(nèi)鏡切除治療的368例早期食管癌或癌前病變患者，分析其臨床病理學(xué)特征。Kaplan-Meier法構(gòu)建生存曲線，單因素和多因素Cox回歸模型分析獨(dú)立的預(yù)后因素。結(jié)果 男性252例，女性116例，中位年齡61歲(16～84歲)。診斷為增生、上皮內(nèi)瘤變低級別、上皮內(nèi)瘤變高級別、上皮內(nèi)癌(m1)、黏膜固有層浸潤癌(m2)、黏膜肌層浸潤癌(m3)、黏膜下浸潤深度超過200 μm(sm2)和黏膜下浸潤深度不超過200 μm(sm1)的病例數(shù)分別為47(12.8%)、61(16.6%)、61(16.6%)、54(14.7%)、38(10.3%)、63(17.1%)、12(3.3%)與32(8.7%)例。1年、3年和5年累積異時性食管病變發(fā)生率分別為4.1%、12.9%和32.6%。淋巴結(jié)或遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移率在m3為1.54%，sm2為6.25%。1年、3年及5年總生存率分別為99.5%、97.3%和87.5%。sm2與非sm2患者轉(zhuǎn)移率差異有顯著性(P=0.021)；但m3和sm2差異無顯著性(P=0.252)。sm2和非sm2患者異時性食管病變發(fā)生率及生存率差異有顯著性(P=0.401和P=0.634)。結(jié)論 食管淺表鱗狀上皮腫瘤內(nèi)鏡下切除是一種有效、相對安全的治療手段，在特定的sm2患者，內(nèi)鏡切除依然是合適的；需要隨訪監(jiān)測sm2患者第二原發(fā)腫瘤。

食管腫瘤；癌前病變；內(nèi)鏡切除；sm2；預(yù)后

食管癌具有地域性差異，在歐洲和北美，食管腺癌(esophageal adenocarcinoma, EAC)發(fā)病率近年來呈增高趨勢[1]；而在亞洲地區(qū)，高達(dá)90%的食管癌為食管鱗狀細(xì)胞癌(esophageal squamous cell carcinomas, ESCC)[2]。內(nèi)鏡篩查提高了日本早期食管癌的發(fā)現(xiàn)率(20%)[3]。早期病變可行內(nèi)鏡切除(endoscopic resection, ER)，該方法作為一項(xiàng)安全、高效、微創(chuàng)的治療手段在全球范圍內(nèi)得到廣泛應(yīng)用[4-5]。目前，食管癌ER標(biāo)本臨床病理特征及預(yù)后的研究數(shù)據(jù)多來自日本[6-7]。日本食管上皮性腫瘤的診斷標(biāo)準(zhǔn)與西方和中國廣泛應(yīng)用的WHO診斷標(biāo)準(zhǔn)有很大不同[8]。日本病理學(xué)家主要關(guān)注細(xì)胞學(xué)異常，尤其是細(xì)胞核的特征，而西方病理學(xué)家著重強(qiáng)調(diào)結(jié)構(gòu)的異常[9]。診斷標(biāo)準(zhǔn)的巨大差異提示基于WHO診斷標(biāo)準(zhǔn)分析中國人食管ER標(biāo)本的臨床病理特征與預(yù)后具有重要的意義。以往研究結(jié)果顯示，浸潤深度為黏膜下浸潤深度不超過200 μm(sm2)和黏膜下浸潤深度超過200 μm(sm1)的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率分別為16%與35%[10]，通常建議追加外科手術(shù)切除[11]。在中國，食管癌患者多為老人并伴隨其他疾病。鑒于食管切除術(shù)的并發(fā)癥及死亡風(fēng)險[12]，盡管無指南支持，絕大多數(shù)sm2患者仍然接受ER作為治療手段[13]。目前，尚無研究探討接受ER治療的sm2患者的預(yù)后特征。因此，本實(shí)驗(yàn)主要目的是探討中國人接受ER治療的食管上皮性病變的預(yù)后特征，并首次比較sm2與非sm2患者的預(yù)后特征。

1 材料與方法

1.1 實(shí)驗(yàn)對象 收集2007～2013年在復(fù)旦大學(xué)附屬中山醫(yī)院接受ER治療的早期食管癌或癌前病變患者368例。本實(shí)驗(yàn)經(jīng)復(fù)旦大學(xué)附屬中山醫(yī)院倫理委員會批準(zhǔn)。

1.2 ER 所有患者均行術(shù)前活檢以明確診斷。直徑<50 mm的病灶直接接受ER治療。直徑>50 mm的病灶，只有在患者要求時才行ER治療。ER包括兩種手術(shù)方式：內(nèi)鏡下黏膜切除(endoscopic mucosal resection, EMR)及內(nèi)鏡下黏膜下層切除(endoscopic submucosal dissection, ESD)。

1.3 ER后的追加治療 當(dāng)患者滿足如下條件時接受隨訪：浸潤深度不超過sm1，切緣陰性，脈管侵犯陰性。不能滿足這些條件的患者，建議追加手術(shù)或放、化療。ER后3個月內(nèi)追加的治療被定義為及時追加治療。

1.4 并發(fā)癥 主要包括出血、穿孔、縱隔氣腫與術(shù)后狹窄。與手術(shù)操作本身有關(guān)的出血被定義為需要止血處理的出血。穿孔定義為操作中見到縱隔結(jié)締組織。當(dāng)縱隔內(nèi)存在氣體時診斷為縱隔氣腫。術(shù)后狹窄定義為術(shù)后發(fā)生的需要內(nèi)鏡處理的狹窄。

1.5 標(biāo)本處理與組織學(xué)評估 ER標(biāo)本展平后釘在泡沫塑料板上，浸入10%中性福爾馬林中。標(biāo)本間隔2 mm切開后全部取材制片。評估并記錄腫瘤大小、出芽、血管侵犯、分化及切緣情況。病理診斷標(biāo)準(zhǔn)參照WHO標(biāo)準(zhǔn)，分為增生、上皮內(nèi)瘤變低級別、上皮內(nèi)瘤變高級別、T1a和T1b。T1a包括上皮內(nèi)癌(m1)、黏膜固有層浸潤癌(m2)、黏膜肌層浸潤癌(m3)。T1b分為sm1及sm2。腫瘤出芽的評估參照結(jié)腸癌[20]。評估基底和水平切緣，分為完整切除(R0)、非完整切除(R1)、和切緣不能評估(Rx)。

1.6 隨訪 ER作為最終治療的患者，每6～12個月進(jìn)行內(nèi)鏡隨訪。m3和sm患者，每4～12個月行頸胸部CT尋找遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移灶。隨訪數(shù)據(jù)來自于復(fù)診病歷。對未在中山醫(yī)院復(fù)診的患者，則通過電話或問卷獲取隨訪信息。

1.7 統(tǒng)計學(xué)分析 接受ER的日期定為隨訪起點(diǎn)，隨訪結(jié)束時間定義為死亡或2014年2月。對于發(fā)生異時性腫瘤(ER后3個月或以上發(fā)現(xiàn)的病灶)的患者，隨訪終點(diǎn)定義為末次內(nèi)鏡檢查日期。χ2檢驗(yàn)與Fisher檢驗(yàn)比較組間臨床病理特征的差異。構(gòu)建Kaplan-Meier曲線分析生存、轉(zhuǎn)移和異時性腫瘤，Log-rank檢驗(yàn)分析曲線間的差異。Cox回歸(單因素與多因素)評估各個危險因素對生存、轉(zhuǎn)移和異時性腫瘤的影響，結(jié)果以比值比(odds ratio,OR)和95%可信區(qū)間(CI)呈現(xiàn)。雙側(cè)P值均<0.05為差異有統(tǒng)計學(xué)意義。所有分析均應(yīng)用SPSS 19.0軟件進(jìn)行統(tǒng)計學(xué)分析。

2 結(jié)果

2.1 臨床病理學(xué)特征 2007～2013我院共有368例食管早期病變患者接受了ER治療，其中14例EMR，354例ESD(表1)。ER標(biāo)本平均直徑為25 mm(3～120 mm)。其中31(8.4%)例位于食管上段，220例(59.8%)位于中段，72例(19.6%)位于下段，5例(1.4%)位于食管胃結(jié)合部。診斷為增生、上皮內(nèi)瘤變低級別、上皮內(nèi)瘤變高級別、m1、m2、m3、sm1和sm2的例數(shù)分別為47、61、61、54、36、65、12和32。145例浸潤性癌中，高分化13例(9.0%)，中分化106例(73.1%)，低分化26例(17.9%)。其中16例(4.3%)有出芽，8例見血管侵犯，34例切緣陽性，5例患者切緣無法評估(圖1，表1)。并發(fā)癥包括1例出血，24例狹窄和1例氣腫。32例sm2中，4例發(fā)生ER后狹窄。sm2組和非sm2組并發(fā)癥的發(fā)生差異無顯著性(P=0.371，表2)。

ABCDEF

表1 368例食管早期病變患者臨床病理特征

26例患者在ER術(shù)后接受了追加治療(食管切除術(shù)20例，放、化療4例，綜合治療2例)。其中包括1例診斷為增生的患者(合并胃黏膜內(nèi)癌)、3例上皮內(nèi)瘤變高級別患者(病灶直徑>50 mm)、2例m1患者(病灶直徑>50 mm)、2例m2，7例m3、1例sm1和10例sm2。食管切除標(biāo)本中未發(fā)現(xiàn)殘留腫瘤細(xì)胞。sm2患者接受追加治療的比例高于非sm2組(P<0.001)。

2.2 異時性食管病變的風(fēng)險評估 56例患者(15.2%)發(fā)生了異時性食管病變，發(fā)生時的平均隨訪時間為27個月(0～81個月)。1年、3年及5年的累積發(fā)生率分別為4.1%、12.9%與32.6%。單因素分析結(jié)果顯示并發(fā)癥(OR：2.20，95%CI：0.88～5.52，P=0.027)和第二原發(fā)腫瘤(OR：5.92，95%CI：1.46～24.42，P=0.011)是有統(tǒng)計學(xué)意義的危險因素(表3)。但多因素分析顯示均不是獨(dú)立的預(yù)后因素。

32例sm2患者中，7例具有異時性食管病變。sm2組與非sm2組差異無顯著性(P=0.401)。在sm2患者中，追加治療與未追加治療的患者異時性病變發(fā)生率差異無顯著性(P=0.468)(表2)。只有第二原發(fā)腫瘤是異時性病變發(fā)生的危險因素(OR：9.60，95%CI：0.72～127.53，P=0.009)(表4)。

發(fā)生異時性食管病變的患者均接受了相應(yīng)治療，其中38例接受ER，13例接受食管切除術(shù)，3例接受放療，2例對癥治療。接受ER治療的患者與接受食管切除術(shù)的患者相比，預(yù)后差異無顯著性(P>0.05)。接受ER治療的38例中，與初次ER的病變相比，22例(57.9%)病變降級，10例(26.3%)具有相同級別，6例(15.8%)病變級別升高。sm2亞組中，7例發(fā)生異時性食管病變，3例接受ER治療，2例接受食管切除術(shù)，剩余2例接受放療。在3例ER治療的患者中，與初次ER的病變相比，2例病變級別降低，1例級別相同。

表2 食管早期病變患者預(yù)后組間比較

表3 368例食管早期病變患者預(yù)后單因素分析

表4 32例sm2患者預(yù)后單因素分析

圖2 異時性腫瘤、轉(zhuǎn)移和生存的危險因素：A、B.并發(fā)癥(P=0.027)與第二原發(fā)腫瘤(P=0.011)是有統(tǒng)計學(xué)意義的預(yù)后因素；C～E.出芽(P=0.017)、非完整切除(P=0.011)與第二原發(fā)腫瘤(P<0.001)是轉(zhuǎn)移的危險因素；F～H.低分化(P=0.006)、出芽(P=0.01)及第二原發(fā)腫瘤(P<0.001)是生存的預(yù)測指標(biāo)

2.3 淋巴結(jié)或遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移風(fēng)險評估 3例患者發(fā)生淋巴結(jié)或遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移(1例m3，2例sm2)。m3患者2年后因肺部良性病變行肺葉切除術(shù)時被確診為肺門淋巴結(jié)鱗狀細(xì)胞癌轉(zhuǎn)移。sm2患者中1例術(shù)后21個月發(fā)生肝臟及肺轉(zhuǎn)移，并接受了γ射線治療；另1例術(shù)后1個月后因同時性胃腺癌行胃切除術(shù)時發(fā)現(xiàn)胃角淋巴結(jié)鱗狀細(xì)胞癌轉(zhuǎn)移。增生、上皮內(nèi)瘤變低級別、上皮內(nèi)瘤變高級別、m1、m2和sm1組的轉(zhuǎn)移率為0，m3組轉(zhuǎn)移率為1.54%，sm2組轉(zhuǎn)移率為6.25%。單因素分析顯示出芽(OR：11.67，95%CI：1.00～135.94，P=0.017)、非完整切除(OR：17.73，95%CI：1.57～200.27，P=0.001)及第二原發(fā)腫瘤(OR：25.57，95% CI：2.07～316.01，P<0.001)是轉(zhuǎn)移的危險因素(表3，圖2)。但多因素分析顯示均非獨(dú)立危險因素。在sm2中，2例患者具有遠(yuǎn)處或局部淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移。sm2患者和非sm2患者差異有顯著性(P=0.021)。其中1例sm2患者在ER治療前就以發(fā)現(xiàn)區(qū)域淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，去除該患者后，sm2組與非sm2患者轉(zhuǎn)移率差異無統(tǒng)計學(xué)意義(P=0.162)。此外，m3組與sm2組差異亦無統(tǒng)計學(xué)意義(P=0.252)。接受追加治療與未追加治療的sm2患者的轉(zhuǎn)移情況差異無統(tǒng)計學(xué)意義(P=0.091，表2)。伴有第二原發(fā)腫瘤的sm2患者轉(zhuǎn)移率較高(OR：14.00，95%CI：0.62～317.37，P=0.016，表4)。

2.4 生存分析 共有12例患者死亡。食管癌所致的死亡發(fā)生于1.5%(1/64)的m3患者，其他原因的死亡發(fā)生于2.1%(1/47)的增生患者，6.6%(2/61)的上皮內(nèi)瘤變低級別患者，3.7%(2/54)的m1患者，6.2%(4/65)的m3患者，8.3%(1/12)的sm1患者和6.3%(2/32)的sm2患者。

1年、3年和5年生存率分別為99.5%、97.3%和87.5%。伴有增生、上皮內(nèi)瘤變低級別、上皮內(nèi)瘤變高級別、m1、m2、m3、sm1和sm2患者5年生存率分別為97.9%、95.1%、100%、78.5%、100%、80.8%、83.3%和90.4%。m3患者5年疾病特異性生存率為88.9%。單因素分析顯示低分化(P=0.006)、出芽(OR：4.89，95%CI：0.98～24.43，P=0.01)、第二原發(fā)腫瘤(OR：11.67，95%CI：2.09～65.11，P<0.001)是預(yù)后因素(表3，圖2)。多因素分析顯示第二原發(fā)腫瘤是獨(dú)立的預(yù)后因素(P=0.002)。

在32例sm2患者中，2例分別在20及27個月后死于口腔癌或其他疾病。sm2與非sm2患者差異無顯著性(P=0.634)。接受或不接受追加治療的sm2患者生存差異無顯著性(P=0.534，表2)。單因素分析顯示，第二原發(fā)腫瘤是sm2患者差異具有統(tǒng)計學(xué)意義的預(yù)后風(fēng)險因子(OR：14.00，95%CI：0.62～317.38，P=0.003，表4)。

3 討論

ER現(xiàn)已成為一項(xiàng)高效可行的早期食管癌治療手段，在全球范圍內(nèi)廣泛開展[14-16]。在國立癌癥研究所雜志最新版本中，內(nèi)鏡治療患者的5年生存率(76.0%)顯著低于手術(shù)治療患者(87.6%)[13]。這與近期的報道不同，Pech等[17]報道對特定的患者，內(nèi)鏡治療與手術(shù)治療可以獲得相似的預(yù)后[17]，表明對于特定患者，ER可能是一項(xiàng)合適的治療手段。日本食管癌協(xié)會提出：食管ER的絕對適應(yīng)癥是累及黏膜上皮與黏膜固有層的黏膜內(nèi)癌，占據(jù)食管<2/3圈；相對適應(yīng)癥是浸潤黏膜肌層或黏膜下層浸潤深度<200 μm[15,18]。

T1b腫瘤由于具有較高的淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率，通常推薦追加食管切除[6,10]。然而，盡管沒有指南支持，相當(dāng)比例的T1b腫瘤仍然進(jìn)行了ER治療[19-21]。對T1b期癌而言，內(nèi)鏡切除率從2004年的6.6%升至2010年的20.9%。2010年美國1/5的T1b期癌患者選擇ER作為治療手段。某些中心也提出對特定的T1b患者，ER仍然是合適的治療手段。此外，隨著治療的進(jìn)步和食管并發(fā)癥的預(yù)防，一些醫(yī)院已經(jīng)對高手術(shù)風(fēng)險sm2患者開展ER治療[6]。似乎有部分sm2患者淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移率較低。因此，分析sm2患者與非sm2患者的ER治療差異具有重要的意義。

本實(shí)驗(yàn)回顧性分析了2007年1月～2013年11月在復(fù)旦大學(xué)附屬中山醫(yī)院接受ER治療368例早期食管癌或癌前病變患者，并比較了sm2患者與非sm2患者并發(fā)癥發(fā)生率、異時性食管病變發(fā)生率、轉(zhuǎn)移率及生存率。結(jié)果顯示只有轉(zhuǎn)移率差異有顯著性。由于其中1例sm2患者在ER后1個月即發(fā)現(xiàn)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，推測其轉(zhuǎn)移可能是發(fā)生在進(jìn)展至sm2，并導(dǎo)致數(shù)據(jù)偏移。

本實(shí)驗(yàn)進(jìn)一步比較了m3患者與sm2患者，結(jié)果顯示差異無顯著性?；谝陨习l(fā)現(xiàn)，對于低危sm2患者，ER治療可能是合適的。此外，追加治療與未追加治療的sm2患者預(yù)后相似，提示食管切除與放化療并不能預(yù)防部分sm2腫瘤的進(jìn)展。ER可作為部分sm2腫瘤的首選治療方案。鑒于中國大部分sm2的患者年齡偏大并伴有其他疾患，如果可以區(qū)分為高危和低危轉(zhuǎn)移組，那么許多該類患者可以通過ER局部治療獲得保留食管的機(jī)會。因此，評估sm2患者與預(yù)后相關(guān)的因素具有重要的意義。

本實(shí)驗(yàn)還探討了異時性食管病變、轉(zhuǎn)移和死亡的預(yù)測因素。伴隨第二原發(fā)腫瘤的sm2患者危險性可能高于其他患者。在本實(shí)驗(yàn)中，8例患者發(fā)生了食管外第二原發(fā)腫瘤，包括2例胃癌、2例頭頸部癌、2例肺癌、1例肝癌和1例胸腺瘤。日本食管協(xié)會發(fā)起的全國性調(diào)查顯示食管癌中約12.2%發(fā)生同時性雙原發(fā)癌，其最常見的類型，依次為胃癌、頭頸部癌、結(jié)腸癌和肺癌[22]。因此，對sm2患者除內(nèi)鏡隨訪外，還應(yīng)該定期行頭頸部、胸腔和腹部CT檢查。

總之，本實(shí)驗(yàn)評估了早期食管癌和癌前病變的長期隨訪結(jié)果，尤其是深入分析sm2患者。ER對特定的sm2患者仍然是合適的治療方案。為確定sm2的預(yù)測指標(biāo)，仍需延長隨訪時間以及進(jìn)行多中心的研究。在隨訪期間，sm2患者應(yīng)常規(guī)行頸部、胸部和腹部CT檢查以發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)移和第二原發(fā)腫瘤。

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Early esophageal cancer or precancerous lesions treated by endoscopic resection: a single-center retrospective study of 368 cases

LIU Ya-lan, JIANG Dong-xian, HOU Ying-yong, SU Jieakesu, ZENG Hai-ying, HUANG Jie, XU Yi-fan, XU Chen
(DepartmentofPathology,ZhongshanHospital,FudanUniversity,Shanghai200032,China)

Purpose To investigate the clinicopathological features as well as prognosis of early esophageal squamous cell neoplasm (ESCN) treated with endoscopic resection (ER). Methods 368 patients were collected from 2007 to 2013. Clinicopathological features including invasion depth and margin were evaluated. Survival curves were constructed by using the Kaplan-Meier method. Univariate and multivariate Cox proportional hazard regression models were performed to identify associations with outcome variables. Results There were 252 males and 116 females with a median age of 61 (16-84) years. Patient numbers of hyperplasia, low grade intraepithelial neoplasia, high grade intraepithelial neoplasia, m1, m2, m3, sm1 and sm2 were 47(12.8%), 61(16.6%), 61(16.6%), 54(14.7%), 38(10.3%), 63(17.1%), 12(3.3%) and 32(8.7%), respectively. The cumulative overall 1-year, 3-year, and 5-year rates of survival in the metachronous esophageal lesions were 4.1%, 12.9% and 32.6%, respectively. The incidence of lymph node/distant metastasis was 1.54% in m3, 6.25% in sm2, and 0 in other subgroups. The overall 1-year, 3-year, and 5-year survival rates were 99.5%, 97.3%, and 87.5%, respectively. Significant difference was identified between sm2 and non-sm2 patients in metastatic rate (P=0.021), however, no significant difference existed between m3 patients and sm2 patients (P=0.252). Metachronous esophageal lesion and survival between sm2 and non-sm2 patients demonstrated no statistical difference (P=0.401 andP=0.634). Conclusion ER is an effective and relatively safe treatment for superficial ESCN. The procedure is still appropriate in selecting sm2 patients. It is necessary to monitor the second primary cancer in sm2 patients during follow-up.

esophageal neoplasms; precancerous lesion; endoscopic resection; sm2; prognosis

上海市衛(wèi)計委薄弱科室資助項(xiàng)目(2015ZB0201)

復(fù)旦大學(xué)附屬中山醫(yī)院病理科，上海 200032

劉亞嵐，女，主治醫(yī)師。E-mail: yalanliu@163.com 徐 晨，男，主治醫(yī)師，通訊作者。E-mail: xuchenmail@126.com

時間：2017-6-20 11:17 網(wǎng)絡(luò)出版地址：http://kns.cnki.net/kcms/detail/34.1073.R.20170620.1117.004.html

R 735.1

A

1001-7399(2017)06-0606-07

10.13315/j.cnki.cjcep.2017.06.004

接受日期：2017-04-07