賀同鑫 孫建飛 李艷鵬 俞有志 胡寶清 王清奎

(1.廣西師范學(xué)院 北部灣環(huán)境演變與資源利用教育部重點實驗室 廣西地表過程與智能模擬重點實驗室 南寧 530001；

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環(huán)割對杉木和馬尾松人工林土壤微生物群落結(jié)構(gòu)的影響*

賀同鑫1,2孫建飛1李艷鵬2俞有志2胡寶清1王清奎2

(1.廣西師范學(xué)院 北部灣環(huán)境演變與資源利用教育部重點實驗室 廣西地表過程與智能模擬重點實驗室 南寧 530001；

2.中國科學(xué)院會同森林生態(tài)實驗站 會同 418307)

杉木； 馬尾松； 人工林； 磷脂脂肪酸； 環(huán)割； 微生物群落結(jié)構(gòu)

土壤微生物通過調(diào)控陸地生態(tài)系統(tǒng)元素轉(zhuǎn)化和物質(zhì)循環(huán)過程，對土壤肥力的形成和保育產(chǎn)生重要影響，進(jìn)而影響土壤健康和生態(tài)服務(wù)功能。土壤微生物通過種群的消長與植物的養(yǎng)分吸收形成互補，維持和調(diào)節(jié)著生態(tài)系統(tǒng)的元素生物地球化學(xué)過程(方麗娜等， 2011)。土壤微生物能夠調(diào)控土壤碳庫，反之，土壤碳有效性也能影響土壤微生物群落結(jié)構(gòu)(Brantetal., 2006; Tóthetal., 2007)。植物最新固定的光合產(chǎn)物約有30%～60%被輸送到根系，其中約20%會以根系分泌物的形式進(jìn)入到土壤中(Muchaetal., 2005; Yarwoodetal., 2009)。根系及根系分泌物是土壤微生物可利用碳的重要來源(Wangetal., 2013)，光合產(chǎn)物供應(yīng)的變化可能會通過改變根系分泌物進(jìn)而影響土壤微生物群落結(jié)構(gòu)。因此了解光合產(chǎn)物供應(yīng)對土壤微生物的影響有助于更好地探索碳輸入的改變對土壤碳循環(huán)的影響。

自H?gberg等(2001)利用環(huán)割法研究改變光合產(chǎn)物供應(yīng)對土壤呼吸的影響之后，因其對土壤-根系-生物系統(tǒng)的擾動較少，因而被越來越多的學(xué)者采用。前人研究表明環(huán)割通過阻斷光合產(chǎn)物供應(yīng)，改變土壤理化性質(zhì)(尤其是活性碳庫和氮庫)，從而對土壤微生物群落結(jié)構(gòu)產(chǎn)生重要影響(H?gbergetal., 2007; 2010; Kaiseretal., 2010; Chenetal., 2012; Keeletal., 2012)。然而不同生態(tài)系統(tǒng)中環(huán)割對土壤微生物的影響有很大的差別，如在歐洲赤松(Pinussylvestris)和歐洲云杉(Piceaabies)林中環(huán)割導(dǎo)致微生物生物量顯著下降30%～40% (P< 0.05)(H?gbergetal., 2001; Subkeetal., 2004)。而在尾葉桉(Eucalyptusurophylla)和厚莢相思(Acaciacrassicarpa)2個人工林中，環(huán)割對土壤微生物生物量并沒有產(chǎn)生顯著影響，同時其研究表明環(huán)割降低了真菌含量，但增加了細(xì)菌含量，因而改變了土壤微生物群落結(jié)構(gòu)，然而環(huán)割對2種人工林的影響程度具有較大的差異(Chenetal., 2012)。這表明土壤微生物群落結(jié)構(gòu)對環(huán)割的響應(yīng)可能存在樹種差異，但是這方面的研究還較少，限制了深入理解光合產(chǎn)物供應(yīng)的改變對土壤微生物群落結(jié)構(gòu)的影響。

目前，利用環(huán)割的方法探討光合產(chǎn)物供應(yīng)對土壤碳庫、土壤呼吸及樹干呼吸影響的研究較多(H?gbergetal., 2001; Chenetal., 2010; Maieretal., 2010; Trahanetal., 2015)，而對土壤微生物群落影響的研究則相對較少，尤其是樹種差異性更是鮮有報道。為了研究環(huán)割對土壤微生物群落結(jié)構(gòu)的影響是否具有樹種差異性，且其時間效應(yīng)又是怎樣的？本研究在湖南中國科學(xué)院會同森林生態(tài)實驗站選擇了亞熱帶地區(qū)常見的杉木(Cunninghamialanceolata)和馬尾松(Pinusmassoniana)2種人工純林，在林中分別設(shè)置6個6 m × 6 m樣方，并進(jìn)行環(huán)割試驗。環(huán)割1個月和1年后利用磷脂脂肪酸的方法測定土壤微生物群落結(jié)構(gòu)，探討環(huán)割對不同樹種土壤微生物的影響，環(huán)割1個月后測定土壤基本理化性質(zhì)，探討環(huán)割后土壤碳氮有效性的變化及其對土壤微生物的影響，以期揭示環(huán)割對土壤微生物群落結(jié)構(gòu)的影響。

1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于湖南省西南部的中國科學(xué)院會同森林生態(tài)實驗站(110°08′E，27°09′N)。該地區(qū)為低山丘陵地貌類型，海拔200～500 m，屬于典型的亞熱帶濕潤氣候，年均氣溫16.5 ℃，年降水量1 200～1 400 mm，土壤為山地紅黃壤，pH值為4～6。地帶性植被為以絲栗栲(Castanopsisfargesii)、青岡(Cyclobalanopsisglauca)和刨花潤楠(Machiluspauhoi)等為建群種的天然常綠闊葉林； 主要人工林類型為杉木、毛竹(Phyllostachysedulis)和馬尾松人工純林。

2 研究方法

2.1 試驗設(shè)置、環(huán)割方法和植被管理

2012年6月，分別在26年生杉木及23年生馬尾松2個人工純林內(nèi)開展試驗，2個人工林的密度均為1 200株·hm-2。在每個林中選取6個6 m × 6 m樣方，每個樣方至少包含5棵樹。樣地坡度約為23°，坡向為南坡，坡位為中坡。土壤厚70～80 cm，土壤密度為1.2 g·cm-3，土壤孔隙度約為35%。土壤質(zhì)地較黏重，為中黏壤至重黏壤，土體中石礫含量約15%。杉木和馬尾松平均樹高分別為16.3和15.3 m，平均胸徑分別為18.5和17.2 cm。杉木林和馬尾松林的枯落物層厚度分別約為5和2 cm，郁閉度分別為0.7和0.8。

每種林分6個樣方中隨機(jī)選3個為對照(CK)，3個進(jìn)行環(huán)割處理。環(huán)割處理是指在樹木胸徑處去除10 cm寬的樹皮及韌皮部。環(huán)割處理后杉木和馬尾松在環(huán)割部位下方萌芽，因此每個月去掉萌芽。馬尾松環(huán)割后3個月開始掉葉，掉在地上的葉子盡快移除樣地外以避免在樣地內(nèi)積累。杉木的凋落物比較特殊，葉同枝一起掉落，且一般即使葉子枯萎也不會立馬掉落，因此杉木林中的凋落物層沒有太大變化。

杉木林中林下植被主要有杜莖山(Maesajaponica)、薔薇葉懸鉤子(Rubusrosifolius)、蕨(Pteridiumaquilinum)、中華金星蕨(Parathelypterischinensis)和邊緣鱗蓋蕨(Microlepiamarginata)，在試驗期間每月都在環(huán)割和對照小區(qū)用砍刀清除林下植被，為避免對土壤干擾，只去掉地上部分，并移除。馬尾松林中的林下植被很少，沒有進(jìn)行處理。

2.2 土壤樣品采集及室內(nèi)處理

2.3 土壤理化指標(biāo)測定

2.4 土壤微生物群落結(jié)構(gòu)分析

土壤微生物群落結(jié)構(gòu)的測定采用磷脂脂肪酸(phospholipid fatty acid, PLFA)分析方法，采用改進(jìn)后的簡單提取法(Frosteg?rdetal., 1996; Bossioetal., 1998)，主要分為脂類提取、分離及甲基化3個步驟。1)按照1∶4的比例加入提取液(檸檬酸緩沖液、氯仿和甲醇按0.8∶1∶2體積比混合)于黑暗中充分震蕩3 h，然后離心取上清液(2 500 r·min-1離心10 min)。重復(fù)此過程，將2次上清液合并。向上清液中加入氯仿及緩沖液，混勻，靜止過夜。吸取氯仿層，N2吹干。2)依次采用氯仿、丙酮和甲醇分離出中性脂、糖脂和磷脂，收集甲醇相，N2吹干。3)甲基化： 將磷脂溶于1∶1的甲醇和甲苯溶液中，加入0.2 mol·L-1的氫氧化鉀甲醇溶液進(jìn)行皂化，最后用正己烷萃取，收集正己烷相，即為磷脂脂肪酸甲酯。在測定前2～3天，加入19∶0的內(nèi)標(biāo)以定量。采用氣相色譜質(zhì)譜儀(安捷倫GC-MS，6 890 N-5 973 N)測定每個樣品中的磷脂脂肪酸甲酯。PLFA含量用 nmol·g-1表示。從土壤中提取的PLFA的量可表征土壤微生物的群落結(jié)構(gòu)。PLFA的群落分類詳見賀同鑫等(2015)，PLFA的命名方式中的i、a、cy和Me，分別表示異、反異、環(huán)丙基和甲基分枝脂肪酸； ω、c和t分別表示脂肪端、順式空間構(gòu)造和反式空間構(gòu)造。

2.5 數(shù)據(jù)處理

所有數(shù)據(jù)統(tǒng)計分析基于SPSS 17.0軟件進(jìn)行。采用獨立樣本t檢驗分析土壤微生物群落各組分(細(xì)菌、真菌和放線菌)和土壤基本理化性質(zhì)的差異。相關(guān)分析采用Pearson檢驗法。在統(tǒng)計檢驗過程中，顯著水平為P< 0.05，極顯著水平為P< 0.01。

3 結(jié)果與分析

3.1 樹木生長變化

杉木具有很強(qiáng)的萌發(fā)能力，環(huán)割1個月后，其枝葉沒有顯著變化； 環(huán)割1年后仍具萌芽能力，大部分枝葉仍是綠色的，因此表明杉木仍有大部分根系存活。馬尾松萌芽能力很弱，環(huán)割3個月內(nèi)，樹木80%的枝葉已經(jīng)死亡； 環(huán)割1年后枝葉全部凋落，樹木已經(jīng)全部死亡。

3.2 土壤性質(zhì)變化

3.3 土壤微生物群落結(jié)構(gòu)

杉木和馬尾松2種人工純林的土壤微生物生物量表現(xiàn)為細(xì)菌>真菌>放線菌含量(圖1b，c，h)，表明在亞熱帶人工林中土壤微生物是以細(xì)菌為主體的群落結(jié)構(gòu)。環(huán)割處理1個月后和1年后杉木和馬尾松土壤總微生物生物量(總磷脂脂肪酸含量)、細(xì)菌、真菌和放線菌含量總體呈現(xiàn)降低趨勢，而且其群落結(jié)構(gòu)均發(fā)生了顯著變化(圖 1)。環(huán)割處理1個月后，杉木林土壤微生物生物量和群落結(jié)構(gòu)變化比馬尾松林大； 但1年后，馬尾松比杉木變化大(圖1a，d，i)。

杉木林中，環(huán)割1個月后總磷脂脂肪酸、細(xì)菌、真菌含量、真菌∶細(xì)菌和革蘭氏陰性細(xì)菌含量分別下降了10.3%，10.9%， 20.0%，10.1%和13.4%(P< 0.05)； 環(huán)割1年后，細(xì)菌和革蘭氏陰性細(xì)菌含量分別下降了20.3%和22.1%(P< 0.05)。馬尾松林中，環(huán)割1個月后真菌和革蘭氏陽性細(xì)菌含量分別下降21.9%和14.5%(P< 0.05)； 環(huán)割1年后，總磷脂脂肪酸、細(xì)菌和放線菌含量下降了17.8%，15.9%和27.4%(P< 0.05)。此外，杉木林中環(huán)割處理1個月后磷脂脂肪酸cy17∶0/16∶1ω7c顯著升高，而在馬尾松林中環(huán)割處理1年后該比值顯著升高(P< 0.05，圖1i)。

表1 環(huán)割1個月后土壤理化性質(zhì)變化①Tab. 1 Variation of soil physicochemical properties after one month of girdling

① *：P< 0.05；**：P< 0.01.下同The same below.

圖1 環(huán)割處理1個月后和1年后土壤微生物群落結(jié)構(gòu)變化Fig.1 Variation of soil microbial community composition after one month and one year of girdling

3.4 土壤微生物和土壤性質(zhì)的相關(guān)性分析

表2 土壤微生物群落結(jié)構(gòu)與土壤性質(zhì)相關(guān)性①Tab. 2 Correlations between soil microbial community composition and soil properties

①**:P<0.01; *:P<0.05.

4 討論

4.1 土壤養(yǎng)分有效性的變化

4.2 土壤微生物群落結(jié)構(gòu)的變化

本研究結(jié)果表明環(huán)割處理后，土壤總微生物生物量、真菌和細(xì)菌含量均顯著降低，表明土壤微生物對地上光合產(chǎn)物具有依懶性，而且光合碳輸入的改變對真菌群落的影響要顯著高于細(xì)菌群落。環(huán)割處理1個月顯著降低了2種人工林中真菌含量，但是并沒有對馬尾松土壤細(xì)菌群落產(chǎn)生顯著影響； 而且盡管杉木林中環(huán)割導(dǎo)致細(xì)菌生物量下降了10.9%，但真菌下降的程度(20.3%)顯著高于細(xì)菌(圖1b，c)。這主要是由于真菌比其他微生物群落更依賴于光合產(chǎn)物供應(yīng)(Keith-Roachetal., 2002)，而且前人的研究也表明地下光合碳輸入的降低導(dǎo)致依賴于根系分泌物的菌根真菌數(shù)量顯著下降(H?gbergetal., 2007; 2010; Kaiseretal., 2010; Chenetal., 2012)。此外，本研究結(jié)果表明環(huán)割1個月后，杉木土壤革蘭氏陰性細(xì)菌含量顯著下降(圖1f)，也說明光合產(chǎn)物供應(yīng)的重要性，因為革蘭氏陰性細(xì)菌更傾向于利用根系分泌的活性碳(Treonisetal., 2004)。

本研究發(fā)現(xiàn)環(huán)割對土壤微生物群落的影響具有樹種差異性。在杉木林中環(huán)割1個月后，總磷脂脂肪酸、細(xì)菌、真菌、革蘭氏陰性細(xì)菌含量和真菌∶細(xì)菌都顯著下降，而在馬尾松林中，環(huán)割1個月僅降低了真菌和革蘭氏陽性細(xì)菌的含量。這表明短期時間內(nèi)阻斷光合產(chǎn)物供應(yīng)后，杉木林土壤微生物的響應(yīng)大于馬尾松林，這歸結(jié)于樹種本身的生理特性。杉木具有很強(qiáng)的萌芽作用，大部分根系一直保持活性，杉木在環(huán)割1年后仍有大部分樹枝是活的也支持這一觀點。在同樣具有萌芽作用的尾葉桉人工林中，Chen等(2010)發(fā)現(xiàn)環(huán)割6個月后其根系生物量僅下降了18%，這主要是由于尾葉桉根系中存儲的大量淀粉使得根系在環(huán)割后很長的時間都不會死亡，并且有利于促進(jìn)尾葉桉樹木萌芽(Binkleyetal., 2006)。環(huán)割減弱了植物地下碳輸入，但并沒有造成植物根系的大量死亡，而且植物活根系中儲存的碳更多地用于維持根系生長和促進(jìn)植物萌芽，因而減少向土壤中的碳輸入(表1)，導(dǎo)致微生物生長受到碳限制。前人的研究表明磷脂脂肪酸cy17∶0/16∶1ω7c可以用來指示基質(zhì)可利用性的限制作用(Moore-Kuceraetal., 2007; Fengetal., 2009)，該比值的升高表明基質(zhì)有效性不足增加了微生物生長壓力。杉木林中顯著升高的微生物磷脂脂肪酸cy17∶0/16∶1ω7c也說明環(huán)割1個月后微生物受到可利用性碳的限制。而馬尾松萌芽能力較弱，環(huán)割后大部分根系死亡，盡管環(huán)割降低了植物光合碳供應(yīng)，但是死亡的根系為微生物提供了分解底物，增加土壤可利用性碳(表1)，從而在短時間內(nèi)降低了環(huán)割對微生物的影響。然而，環(huán)割1年對馬尾松土壤微生物的影響要高于杉木林。這主要是由于環(huán)割1年后，杉木的萌芽能力逐漸減弱，因而減少了對根系碳的消耗，而且死亡的根系量增加，兩者為土壤微生物提供較充足的碳(圖1i)，有利于維持微生物的生長。而在馬尾松林中，環(huán)割1年后，死亡根系中的可利用性碳已被微生物消耗，而且缺乏新的碳輸入導(dǎo)致微生物受到碳限制，從而抑制了微生物生長(圖1i)。

環(huán)割對土壤微生物的樹種差異性影響具有時間效應(yīng)，主要是由于2個樹種的萌芽能力不同，導(dǎo)致環(huán)割后短期和長期時間段內(nèi)土壤碳輸入發(fā)生變化。本研究中土壤DOC含量與微生物生物量之間的顯著正相關(guān)關(guān)系也證明了土壤可利用性碳的變化是導(dǎo)致土壤微生物發(fā)生變化的主要原因(表2)。Chen等(2012)在尾葉桉和厚莢相思人工林的研究結(jié)果也表明，由于植物光合碳供應(yīng)和死根分解碳補給的變化，導(dǎo)致環(huán)割對土壤微生物的影響隨時間發(fā)生變化。

5 結(jié)論

通過在亞熱帶杉木和馬尾松2種人工林中為期1年的環(huán)割試驗發(fā)現(xiàn)： 1)環(huán)割降低了土壤微生物生物量，且改變了土壤微生物群落結(jié)構(gòu)，這表明土壤微生物在很大程度上依賴于光合產(chǎn)物地下碳分配，而且真菌對植物光合碳的依賴高于細(xì)菌； 2)杉木和馬尾松林土壤微生物對環(huán)割的響應(yīng)具有較大的差異，表明環(huán)割對土壤微生物群落結(jié)構(gòu)的影響具有樹種差異性，而且這種差異性在時間尺度上受到植物光合碳供應(yīng)和死根分解碳補給的調(diào)控。本研究表明采用環(huán)割的方法改變光合產(chǎn)物碳供應(yīng)是一種有效的方法，但是由于其對土壤微生物的影響具有樹種差異性，因此在今后的研究中應(yīng)將樹種本身的特性及測定時間考慮在內(nèi)。此外，這一結(jié)果也在一定程度上解釋了目前研究中不同生態(tài)系統(tǒng)中結(jié)果差異較大的原因。但是由于本研究中重復(fù)數(shù)量偏少，而且由于對樹木的破壞性使得小區(qū)面積也偏小，且研究時間不夠長使得對環(huán)割的時間效應(yīng)的研究不是很深入，因此在今后的研究中應(yīng)加強(qiáng)此方面的研究，從而更好地探索光合產(chǎn)物供應(yīng)變化對土壤微生物群落結(jié)構(gòu)的影響，以期為研究碳循環(huán)提供更準(zhǔn)確的基礎(chǔ)數(shù)據(jù)。

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(責(zé)任編輯 于靜嫻)

Effects of Girdling on Soil Microbial Community Composition inCunninghamialanceolataandPinusmassonianaPlantations

He Tongxin1,2Sun Jianfei1Li Yanpeng2Yu Youzhi2Hu Baoqing1Wang Qingkui2

(1.KeyLaboratoryofEnvironmentChangeandResourcesUseinBeibuGulfofMinistryofEducationGuangxiKeyLaboratoryofEarthSurfaceProcessesandIntelligentSimulationGuangxiTeachersEducationUniversityNanning530001;2.HuitongExperimentalStationofForestEcology,ChineseAcademyofSciencesHuitong418307)

Cunninghamialanceolata；Pinusmassoniana; plantation； phospholipid fatty acid； girdling； microbial community composition

10.11707/j.1001-7488.20170609

2015-10-08；

2017-01-20。

中國科學(xué)院戰(zhàn)略性先導(dǎo)科技專項 (XDB15010301)； 國家自然科學(xué)基金項目(31570466)； 國家重點研發(fā)計劃 (2016YFA0600801)； 廣西科學(xué)研究與技術(shù)開發(fā)計劃 (14125008-2-24)。

S714.3

A

1001-7488(2017)06-0077-08

*王清奎為通訊作者。