沈雯怡，徐香玖，黃剛，陳露芳，常飛霞，馬小梅

不同分化程度直腸癌磁共振成像ADC值與DCE-MRI定量參數(shù)的相關(guān)性

沈雯怡1，徐香玖2*，黃剛2，陳露芳3，常飛霞4，馬小梅2

目的探討不同分化程度直腸癌診斷中表觀擴散系數(shù)(apparent diffusion coefficient，ADC)值與磁共振動態(tài)增強掃描成像(dynamic contrast enhanced MRI，DCE-MRI)定量參數(shù)間的相關(guān)性。材料與方法對102例病理學(xué)證實為直腸腺癌的患者根據(jù)腫瘤分化程度分為高分化組(n=23)、中分化組(n=59)、低分化組(n=20)。對不同組彌散加權(quán)成像(diffusion weighted imaging，DWI)、DCE-MRI圖像回顧性分析，測量其ADCmean值及Ktrans、Ve、Kep值，分析不同組內(nèi)ADCmean值與Ktrans、Ve、Kep值的相關(guān)性。結(jié)果高分化組ADCmean、Ktrans、Ve、Kep值分別為：(1.13±0.25) mm2/s、(0.28±0.09) min-1、(0.46±0.15)、(0.67±0.18) min-1；中分化組ADCmean、Ktrans、Ve、Kep值依次為(0.94±0.05) mm2/s、(0.28±0.09) min-1、(0.52±0.24)、(0.63±0.25) min-1；低分化組ADCmean、Ktrans、Ve、Kep值分別為(0.79±0.07) mm2/s、(0.40±0.08) min-1、(0.67±0.16)、(0.66±0.15) min-1，各組間Kep及高、中分化組間Ktrans、Ve差異無統(tǒng)計學(xué)意義(P＞0.05)，其余有統(tǒng)計學(xué)意義(P＜0.05)。直腸癌中、低分化組ADCmean與Ktrans值呈負相關(guān)(r中=-0.34，r低= -0.60，P＜0.05)。不同分化組ADCmean與Ve、Kep值Pearson相關(guān)性，差異無統(tǒng)計學(xué)意義(P＞0.05)。隨著直腸癌分化程度的升高ADCmean值升高，Ktrans值降低。結(jié)論(1)中、低分化組直腸癌的ADCmean值與Ktrans值有一定相關(guān)性。(2)高分化組與中、低分化組ADCmean值與Ktrans值相關(guān)性存在差異，對判斷直腸癌的病理分化、惡性程度有重要的指導(dǎo)意義。

直腸腫瘤；磁共振成像；彌散加權(quán)成像；表觀擴散系數(shù)；動態(tài)增強

沈雯怡, 徐香玖, 黃剛, 等. 不同分化程度直腸癌磁共振成像ADC值與DCEMRI定量參數(shù)的相關(guān)性. 磁共振成像, 2017, 8(2): 120-124.

直腸癌是胃腸道最常見的惡性腫瘤之一，好發(fā)年齡在40～60歲，男性多于女性。其病因目前尚不清楚，發(fā)病率逐年增高并呈現(xiàn)年輕化趨勢[1]。MRI具有無放射損傷、多方位和多參數(shù)成像等優(yōu)勢，已成為診斷直腸癌并進行分期的重要檢查手段[2]。當(dāng)前，磁共振技術(shù)在直腸癌中的應(yīng)用正逐步從形態(tài)學(xué)影像過渡到功能影像，從單一技術(shù)過渡到多模態(tài)技術(shù)的聯(lián)合應(yīng)用。磁共振動態(tài)增強掃描成像(dynamic contrast enhanced MRI，DCEMRI)和彌散加權(quán)成像(diffusion weighted imaging，DWI)這兩項功能磁共振技術(shù)聯(lián)合應(yīng)用，能在一定程度上反映直腸癌的病理特征[3]，成為直腸癌術(shù)前診療的研究熱點[4]。本研究在于探討不同分化程度直腸癌的DCE-MRI定量參數(shù)與DWI表觀擴散系數(shù)(apparent diffusion coefficient，ADC)的相關(guān)性，從影像學(xué)角度間接評估直腸癌微循環(huán)灌注情況和腫瘤組織增殖之間可能存在的內(nèi)在關(guān)系。

1 材料與方法

1.1 一般資料

收集2015年1月至2016年5月入住甘肅省人民醫(yī)院經(jīng)手術(shù)病理證實為直腸癌的102例病例，男62例，女40例，年齡35～83歲，平均(57.7±10.1)歲。所有患者均行MRI常規(guī)及增強掃描，將其圖像進行回顧性分析。102例直腸癌患者中，高分化腺癌23例，中分化腺癌59例，低分化腺癌20例。入選標(biāo)準(zhǔn)：手術(shù)后病理證實為直腸腺癌；MR檢查各序列影像數(shù)據(jù)完整；術(shù)前均未經(jīng)過針對性服藥及放化療等治療；所有受試患者均簽署知情同意書。

1.2 MRI檢查方法

所有病例采用Siemens Skyra 3.0 T MR儀，18通道體表相控陣列線圈進行檢查。磁共振檢查常規(guī)序列包括：高分辨T1WI軸位，小FOV T2WI軸位及T2WI矢狀位、冠狀位，脂肪抑制T2WI軸位，常規(guī)DWI軸位掃描(b值=50、1000 s/mm2)。隨后進行動態(tài)增強掃描，應(yīng)用T1 VIBE序列，掃描層面同T2WI，掃描參數(shù)：TR 5.08 ms，TE 1.77 ms，F(xiàn)OV 260 mm×260 mm， 矩陣154×192，層厚3 mm，翻轉(zhuǎn)角度為15°，NEX 1。對比劑選用釓雙胺注射液(Gd-DTPA)，35期不間斷掃描，單個時相掃描時間8 s，第3個時相掃描開始注入對比劑，由高壓注射器以速度3 mL/s(劑量 0.1 mmol/kg)注射入肘靜脈，掃描時間共280 s。范圍包括整個腫瘤部分，對比劑注射完畢后立即用15～20 mL生理鹽水沖洗管道，速度3 mL/s，以保證藥物完全引入體內(nèi)。DCE掃描后行T1軸位、矢狀位、冠狀位的常規(guī)增強掃描。

1.3 圖像分析及數(shù)據(jù)處理

所有原始圖像均傳至MMWP后處理工作站上，動態(tài)增強圖像使用TISSUE 4D軟件，參數(shù)計算采用Tofts模型分析。由2名有經(jīng)驗高年資的 MR診斷醫(yī)師盲法閱片，在不提供病理學(xué)結(jié)果的情況下閱讀磁共振動態(tài)增強圖像，結(jié)果取2名醫(yī)生所測的平均值。手動選取感興趣區(qū)(region of interest，ROI)，選擇信號強化比較均勻的區(qū)域，大小盡量保持一致，可以是圓形或橢圓形，主要以病變形態(tài)為主，盡量避開肉眼可見大血管、出血及囊變液化壞死區(qū)以及正常的直腸組織(參照T1WI、T2WI、DWI及常規(guī)增強掃描圖像)，防止影響其準(zhǔn)確性。再由軟件直接得出血流動力學(xué)定量參數(shù)：容量轉(zhuǎn)移常數(shù)(Ktrans，min-1)、速率常數(shù)(Kep，min-1)、容積分數(shù)(Ve，Ve= Ktrans/Kep)，Ktrans、Kep、Ve偽彩圖見圖1A、圖2A、圖3A。DWI分析：在ADC圖上手動選取與動態(tài)增強相同層面感興趣區(qū)，盡量與前次范圍一致，測量3次取平均值作為最終ADCmean值，ADC圖見圖1B、圖2B、圖3B。

1.4 統(tǒng)計學(xué)分析

采用SPSS 19.0統(tǒng)計軟件進行分析，對不同分化組的各參數(shù)采用單因素方差分析，對不同組織分化組之間的ADCmean與Ktrans、Kep、Ve的比較采用Pearson相關(guān)性分析，P＜0.05為差異有統(tǒng)計學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 直腸癌不同分化組ADCmean值與DEC-MRI定量參數(shù)值比較

102例患者均完成磁共振檢查，其中高分化腺癌23例，中分化腺癌59例，低分化腺癌20例。不同分化組ADCmean值與DEC-MRI參數(shù)值比較見表1，隨著腫瘤分化程度的升高，ADCmean值有逐漸升高的趨勢，Ktrans、Ve值有逐漸下降的趨勢，差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P＜0.05)。組內(nèi)兩兩比較見表2。Ktrans值、Ve值在中-低、高-低分化組之間，差異有統(tǒng)計學(xué)意義(P＜0.05)。Ktrans值、Ve值在高-中分化組間，差異無統(tǒng)計學(xué)意義(P＞0.05)。不同分化程度直腸癌的Kep值差異無統(tǒng)計學(xué)意義(P＞0.05)。

2.2 直腸癌不同分化組ADCmean值與DEC-MRI定量參數(shù)相關(guān)性分析

直腸癌不同分化組ADCmean值與DEC-MRI定量參數(shù)進行Pearson相關(guān)分析可見，中分化組、低分化組DEC-MRI定量參數(shù)Ktrans值與ADCmean之間呈顯著負相關(guān)(r中=-0.34，P＜0.01；r低=-0.60，P＜0.01)，并且隨著分化程度的降低，相關(guān)性有所提高。見表3。

3 討論

3.1 直腸癌不同分化程度DWI表現(xiàn)及病理學(xué)基礎(chǔ)

DWI對早期直腸病變的檢出敏感，主要依賴水分子的布朗運動成像。在直腸癌的組織中，惡性細胞增殖活躍，體積大，排列緊密，水分子的擴散程度明顯受限。另外，腫瘤內(nèi)的水腫和囊變也可使彌散效應(yīng)增強[5-6]，在DWI上表現(xiàn)為明顯高信號。ADC值作為DWI成像的定量參數(shù)，可以反映水分子的自由擴散程度和血管的微循環(huán)，彌散越受限，ADC值則越低[7]。擴散敏感因子(b值)是DWI的重要參數(shù)，是檢測水分子擴散運動能力的指標(biāo)。Hosonuma及Ichikawa等[8-9]研究表明b值為1000 s/mm2時，DWI圖像上可更加清晰地顯示腫瘤。本研究采用b值分別選用50 s/mm2、1000 s/mm2，在1000 s/mm2上獲ADC圖并測ADCmean值，這樣既提高了DWI敏感性，同時也有效克服了灌注和T2穿透效應(yīng)的影響，提高了ADCmean的準(zhǔn)確性。本研究中，隨著腫瘤分化程度的降低，ADCmean值逐漸減小。這是由于隨著腫瘤惡性程度增加，腫瘤細胞增殖明顯增快，細胞核比例增大，單位體積內(nèi)細胞的密集程度增加，導(dǎo)致細胞外間隙距離減小，水分子自由擴散程度降低，ADCmean值減低。

圖1 女 ，72歲 ， 高 分 化 腺 癌 ， 腫 瘤 侵 犯 肌 層 。A：Ktrans、Kep、Ve偽 彩圖，腫瘤呈高信號(紅色)，測得Ktrans=0.146 min-1，Kep=0.455 min-1，Ve=0.325；B：ADC圖，ADCmean=1.077 mm2/s 圖2 男，40歲，中分化腺癌，腫瘤侵犯漿膜層。A：Ktrans、Kep、Ve偽彩圖，腫瘤呈高信號(紅色)，測得Ktrans=0.338 min-1，Kep=0.546 min-1，Ve=0.623；B：ADC圖，ADCmean=0.928 mm2/s 圖3 女，50歲，低分化腺癌，腫瘤侵犯周圍組織。A：Ktrans、Kep、Ve偽彩圖，腫瘤呈高信號(紅色)，測得Ktrans=0.520 min-1，Kep=1.370 min-1，Ve=0.366；B：ADC圖，ADCmean=0.768 mm2/sFig. 1 Female, 72 years old, well differentiated adenocarcinoma, tumor invasion of the muscle layer. A: Ktrans, Kep, Ve, pseudo color, the tumor showed high signal (red), measured as Ktrans=0.146 min-1, Kep=0.455 min-1,Ve=0.325; B: ADC chart, ADCmean=1.077 mm2/s. Fig. 2 Male, 40 years old, moderately differentiated adenocarcinoma, tumor invasion of the serous layer. A: Ktrans, Kep, Ve, pseudo color, the tumor showed high signal (red), measured as Ktrans=0.338 min-1, Kep=0.546 min-1, Ve=0.623; B: ADC chart, ADCmean=0.928 mm2/s. Fig. 3 Female, 50 years old, poorly differentiated adenocarcinoma, tumor invasion of the surrounding tissue. A: Ktrans, Kep, Ve, pseudo color, the tumor showed high signal (red), measured as Ktrans=0.520 min-1, Kep=1.370 min-1, Ve=0.366; B: ADC chart, ADCmean=0.768 mm2/s.

表1 直腸癌不同分化組的ADC值及DEC-MRI參數(shù)比較Tab.1 ADC value compared with the quantitative parameters in different differentiation of rectal cancer

表2 直腸癌不同分化組間ADCmean值與DEC-MRI定量參數(shù)的P值Tab.2 P value of ADCmeanand DEC-MRI quantitative parameters in different differentiation groups of rectal cancer

表3 不同分化組ADCmean與Ktrans、Kep、Ve相關(guān)性分析(Pearson相關(guān)分析)Tab.3 Analysis on the correlation of ADCmeanand Ktrans, Kep, Vein different differentiation of rectal cancer (Pearson correlation analysis)

3.2 直腸癌不同分化程度DEC-MRI定量參數(shù)意義及其病理學(xué)基礎(chǔ)

DCE-MRI是在血流動力學(xué)效應(yīng)基礎(chǔ)上，對病變內(nèi)的對比劑濃度進行量化的MRI成像技術(shù)，為活體腫瘤微血管生成和通透性等提供血流動力學(xué)信息。其病理學(xué)基礎(chǔ)在于腫瘤組織的新生血管網(wǎng)不具有正常血管結(jié)構(gòu)，其基底膜不完整，且細胞血管外間隙(extracellular extravascular space，EES)大，使得腫瘤組織毛細血管通透性增大，對比劑外漏速 度 增加， 從而處 于 高供血 狀態(tài)[10]。DCEMRI定量參數(shù)：Ktrans是描述對比劑從血管內(nèi)轉(zhuǎn)移至EES的數(shù)值，其大小主要受流經(jīng)組織的血液含量、血管內(nèi)皮表面積及通透性的影響。Kep則是描述對比劑自EES回返至血管間隙速率的數(shù)值，Kep值也可以反映腫瘤微血管的生長狀態(tài)。Ve值為單位容積組織內(nèi)EES的體積，主要反映EES大小。沈浮等[11]研究表明直腸癌病灶的 Ktrans值、Kep值、Ve值均高于正常直腸組織，Ktrans值與腫瘤分化程度存在相關(guān)性，但未詳細討論。本研究的數(shù)據(jù)顯示，隨著腫瘤分化程度的降低，Ktrans、Ve值逐漸上升。分析其原因可能是隨著腫瘤組織惡性程度的增加，腫瘤內(nèi)不成熟的新生血管越多，血流增多，腫瘤細胞分泌的血管內(nèi)皮因子對血管的刺激增強[12]，從而使得血管通透性增大，導(dǎo)致Ktrans值增大。EES的增大及細胞外基質(zhì)的改變，使得Ve值增大。

3.3 直腸癌不同分化程度ADC值與DEC-MRI定量參數(shù)的相關(guān)性

磁共振動態(tài)增強成像主要與微血管多少、血管壁通透性、微血管的分布等因素有關(guān)，彌散加權(quán)成像主要與生物組織水分子的彌散運動有關(guān)。雖然磁共振動態(tài)增強成像和彌散加權(quán)成像兩種成像方法原理不同，但兩者之間有一定聯(lián)系。從理論上來看，ADC值與微循環(huán)灌注間存在相關(guān)性是可能的。這是因為對生物組織而言，水分子的運動主要包括水分子的彌散運動、毛細血管網(wǎng)中血流的微循環(huán)灌注及生物組織的生理運動。所以在工作中所測到的生物組織ADC值要比理論上大，它是水分子彌散運動和血流灌注的綜合表現(xiàn)[7，13-14]。 陳金 銀等[15]研 究表 明ADCmean和Ktrans值、Kep值能定量區(qū)分直腸癌組織與正常的直腸組織，可以作為直腸癌的影像生物標(biāo)記物。本研究的結(jié)果基本驗證了此結(jié)論，數(shù)據(jù)顯示中、低分化組直腸癌的ADCmean值與Ktrans值有一定負相關(guān)性，差異有統(tǒng)計學(xué)意義。隨著分化程度的降低，兩者的相關(guān)性逐漸增強，低分化組兩者的相關(guān)性最強，高分化組兩者的相關(guān)性沒有統(tǒng)計學(xué)意義。究其原因，可能是由于高分化組腫瘤細胞異型性及新生血管密度相對較小，而中、低分化組腫瘤惡性程度高，細胞的增殖較高分化組旺盛，其誘導(dǎo)腫瘤微血管生成的能力強、血管不成熟，血管灌注及滲透水平相對提高[16-17]，因此，腫瘤分化越低Ktrans值增高越明顯。同時，新生的腫瘤血管又給直腸癌細胞提供了營養(yǎng)支持，從而促進腫瘤增殖，細胞間隙減小，彌散受限加強，ADCmean值減小。兩者相互促進、相互影響、形成惡性循環(huán)。通過不 同分化 組ADCmean值 與 Ktrans值相 關(guān) 性的差異，將兩者有效的結(jié)合，對術(shù)前進一步診斷直腸癌的病理分化及惡性程度提供了幫助。

總之，本研究探索性地發(fā)現(xiàn)直腸癌不同分化組ADCmean值與Ktrans值相關(guān)性存在顯著定量差異，為今后診斷評價直腸癌的惡性程度提供了有力的科學(xué)證據(jù)。

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The correlation between ADC value and DCE-MRI parameters of magnetic resonance imaging in different degree of differentiation of rectal cancer

SHEN Wen-yi1, XU Xiang-jiu2*, HUANG Gang2, CHEN Lu-fang3, CHANG Fei-xia4, MA Xiao-mei2

1Gansu University of Traditional Chinese Medicine, Lanzhou 730000, China
2Department of Radiology, Gansu Provincial People's Hospital, Lanzhou 730000, China
3Zhengzhou Children's Hospital, Zhengzhou 450000, China
4Dunhuang Hospital of Gansu province, Dunhuang 736200, China
*

Xu XJ, E-mail: xvxiangjiu@sina.com
Received 25 Oct 2016, Accepted 20 Dec 2016
ACKNOWLEDGMENTSThis paper is supported by the Gansu provincial Health Industry Research Project (No. GSWST2013-01).

Objective:To investigate the correlation between ADC value and the characteristics of dynamic contrast-enhanced MRI (DCE-MRI) parameters in the diagnosis of rectal cancer with different degree of differentiation.Materials and Methods:According to the degree of differentiation of the tumor, 102 cases of rectal adenocarcinoma were divided into: well differentiated group (n=23), moderately differentiated group (n=59) and poorly differentiated group (n=20). The DWI and DCE-MRI images of different groups were retrospectively analyzed, their ADCmeanvalues, Ktrans, Veand Kepvalues were measured, and the correlation between ADCmeanvalue and Ktrans, Veand Kepvalues in different groups was analyzed.Results:The values of ADCmean, Ktrans, Ve, Kepin well differentiation group were: (1.13±0.25) mm2/s, (0.28±0.09) min-1, (0.46±0.15), (0.67±0.18) min-1; The values of ADCmean, Ktrans, Ve, Kepin moderately differentiation group were: (0.94±0.05) mm2/s, (0.28±0.09) min-1, (0.52±0.24), (0.63 ±0.25) min-1; The values of ADCmean, Ktrans, Ve, Kepin poorly differentiation group were: (0.79±0.07) mm2/s, (0.40 ±0.08) min-1, (0.67±0.16), (0.66±0.15) min-1, Kepvalues between the groups and Ktrans, Vebetween the moderately-well differentiated group were not statistically significant (P＜0.05), and the rest were statistically significant (P＜0.05). In poorly and moderately differentiation group of rectal cancer, the ADCmeanand Ktransvalue was negatively correlated (rmoderately=0.34, rpoorly=0.60, P＜0.05). The Pearson analysis of ADCmeanand Ve, Kepvalue in different differentiation group was P＞0.05, the difference was not statistically significant. With the increase of the degree of differentiation of rectal cancer, ADCmeanvalue increased, Ktransvalue decreased.Conclusion:(1) There was a certain correlation between ADCmeanvalue and Ktransvalue of rectal cancer in poorly and moderately differentiation group. (2) The correlation between ADCmeanvalue and Ktransvalue of the well differentiation group and the moderately and poorly differentiation group were different, which had important guiding significance to determine the pathological differentiation and malignant degree of rectal cancer.

Rectal neoplasms; Magnetic resonance imaging; Diffusion weighted imaging; Apparent diffusion coefficient; Dynamic contrast enhanced

甘肅省衛(wèi)生行業(yè)科研計劃基金項目(編號：GSWST2013-01)

1.甘肅中醫(yī)藥大學(xué)，蘭州 730000

2.甘肅省人民醫(yī)院放射科，蘭州730000

3.鄭州市兒童醫(yī)院，鄭州 450000

4.甘肅省敦煌市醫(yī)院，敦煌 736200

徐香玖，E-mail：xvxiangjiu@sina. com

2016-10-25

R445.2；R735.37

A

10.12015/issn.1674-8034.2017.02.009

接受日期：2016-12-20