馬蓮菊, 王金緣, 張韞璐, 姚展鵬, 趙 潁, 何美婧, 柳福丹, 韓媛媛

(沈陽師范大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院, 沈陽 110034)

植物內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物活性多樣性及其應(yīng)用前景

馬蓮菊, 王金緣, 張韞璐, 姚展鵬, 趙 潁, 何美婧, 柳福丹, 韓媛媛

(沈陽師范大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院, 沈陽 110034)

植物內(nèi)生菌(endophyte)包括內(nèi)生真菌、內(nèi)生細(xì)菌和放線菌,是一類新型微生物資源,在農(nóng)業(yè)和醫(yī)藥業(yè)上有潛在應(yīng)用價(jià)值。植物內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物具有豐富的化學(xué)結(jié)構(gòu)多樣性和廣泛的生物活性,能夠促進(jìn)植物生長,提高植物對(duì)生物脅迫和非生物脅迫抗性等。從植物內(nèi)生菌的種類及具有各種生物活性的植物內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物方面進(jìn)行了介紹,并對(duì)他們?cè)跉⑾x、抗菌、抗腫瘤等生物脅迫和在促進(jìn)土壤修復(fù)、促進(jìn)植物生長、抗氧化、抗?jié)B透等非生物脅迫中的作用進(jìn)行了闡述,分析了內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物在研究中存在的問題以及對(duì)這些植物內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物的應(yīng)用前景和潛在價(jià)值進(jìn)行了探討。

植物內(nèi)生菌; 次生代謝產(chǎn)物; 生物活性物質(zhì); 多樣性

植物內(nèi)生菌可以定義為那些在其生活史的一定階段或全部階段生活于健康植物的各種組織、器官內(nèi)部的真菌或細(xì)菌,被感染的宿主植物( 至少是暫時(shí)) 不表現(xiàn)出明顯的癥狀[1]。植物內(nèi)生菌是植物微生態(tài)系統(tǒng)中必不可少的一部分,具有分布廣,種類多的特點(diǎn),在演化過程中與寄主植物和睦相處,形成一種互利共生的和諧關(guān)系。宿主植物在感染內(nèi)生菌時(shí)比沒有感染內(nèi)生菌更具生存競爭力,比如生長速度快,抗逆境、抗病害、抗動(dòng)物危害能力強(qiáng)等。研究表明植物內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物在發(fā)揮這些作用時(shí)起了重要作用。植物內(nèi)生菌產(chǎn)生的次生代謝產(chǎn)物十分豐富,并且具有多種生物活性,在農(nóng)業(yè)和醫(yī)藥業(yè)中的應(yīng)用潛力巨大。

1 植物內(nèi)生菌種類

植物內(nèi)生菌包括內(nèi)生細(xì)菌、內(nèi)生真菌和放線菌。

1.1 內(nèi)生真菌

植物內(nèi)生真菌包括核菌綱(Pyrenomycetes)、盤菌綱(Discomycetes)和腔菌綱(Loculoascomycetes)的許多種類以及它們的一些衍生菌。內(nèi)生真菌象鐮刀菌屬、芽枝霉屬、交鏈孢屬、根霉屬、毛殼菌屬、青霉屬、曲霉菌屬、向基孢屬、盤多毛孢屬、頭孢霉屬、枝頂孢屬等在藥用植物中皆有分布[2]。除藥用植物外,內(nèi)生真菌也大量存在于禾本科植物中。

1.2 內(nèi)生細(xì)菌

目前已從多種作物根組織中分離得到的內(nèi)生細(xì)菌種類有219種,分別屬于71屬,以假單孢菌屬、芽孢桿菌屬最常見[3]。楊海蓮等[4]從水稻中分離出了既具有固氮活性,又對(duì)水稻稻瘟病和紋枯病有較好防治能力的內(nèi)生細(xì)菌陰溝腸桿菌MR12(Enterobactercloacae)。何紅等[5]從辣椒中分離出1株內(nèi)生枯草芽孢桿菌(Bacillus subtilis),分泌的抗菌多肽對(duì)多種植物病原真菌和細(xì)菌如植物炭疽病菌和番茄青枯病菌等都有較強(qiáng)的抑制作用。

1.3 內(nèi)生放線菌

植物內(nèi)生放線菌是一個(gè)巨大的抗生素來源庫,目前卻被開發(fā)的很少。內(nèi)生放線菌主要是絲狀放線菌和鏈霉菌屬。澳大利亞的Coombs研發(fā)小組從小麥根部分離出60多株放線菌,可以將小麥全蝕病的菌株降低到原來的30%[6]。Pullen等從衛(wèi)矛科植物中分離出1株內(nèi)生鏈霉菌,產(chǎn)生的chloropyrrol抗生素能夠抑制多種耐藥性細(xì)菌和分枝桿菌活性[7]。

2 植物內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物活性多樣性及其作用

植物內(nèi)生菌產(chǎn)生的次生代謝產(chǎn)物對(duì)植物的生長及抗逆性等方面也起到很大作用。植物內(nèi)生菌主要通過2種途徑來促進(jìn)活性成分的產(chǎn)生和積累,包括自身產(chǎn)生植物所需要的活性成分以及刺激植物產(chǎn)生一些活性成分[8]。研究發(fā)現(xiàn)內(nèi)生菌除了產(chǎn)生與宿主相同或者相似的化合物外,還產(chǎn)生醌類、萜類、異香豆素、生物堿類、甾體、苯并呋喃類和多肽化合物、酚類等次生代謝產(chǎn)物[9]。這些活性代謝產(chǎn)物不僅具有抗菌、抗腫瘤、抗氧化、殺蟲劑、促生長等生物活性,而且有利于維持和宿主植物之間的許多動(dòng)態(tài)平衡關(guān)系,如互利共生、拮抗、競爭等[10]。這些次生代謝產(chǎn)物既可以使植物適應(yīng)對(duì)非生物的脅迫,又可以在生物脅迫方面表現(xiàn)出較強(qiáng)的適應(yīng)力,如昆蟲的襲擊和微生物的侵害等[11]。

2.1 植物內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物提高宿主植物對(duì)生物脅迫的抗性

2.1.1 產(chǎn)生殺蟲類物質(zhì)

目前已經(jīng)從多種植物中分離出能促進(jìn)植物抵抗病蟲害的內(nèi)生菌,其產(chǎn)生的次生代謝產(chǎn)物發(fā)揮了關(guān)鍵作用。陶玲等從紅樹林內(nèi)生放線菌I07A-01824的發(fā)酵產(chǎn)物中分離純化得到了一種不飽和脂肪酸-5,8-二烯十四酸,對(duì)線蟲有較強(qiáng)的致死作用[12]。李曉璐等為篩選水黃皮內(nèi)生菌中對(duì)水稻害蟲有毒殺作用的菌株,從健康水黃皮植物的根、莖、葉和種子中進(jìn)行菌株分離,經(jīng)初篩及復(fù)篩,內(nèi)生菌麥角菌[Clavicepspurpurea(StF1)]和蠟樣芽胞桿菌[Bacilluscereus(SeB3)]的發(fā)酵液粗提物對(duì)稻飛虱和稻縱卷葉螟致死率達(dá)85%以上,是不可多得的生物源殺蟲劑[13]。從醉魚草中分離純化得到的內(nèi)生刺盤孢屬真菌(Colletotrichumgloeosporioide),其發(fā)酵液具有很強(qiáng)的殺鹵蟲活性[14]。張華嬌從雷公藤中分離得到內(nèi)生真菌菌株11-6-76,并且利用此菌株的胞內(nèi)和胞外代謝物處理蚜蟲,蚜蟲死亡率分別達(dá)到78.64%和70.75%[15]。

2.1.2 產(chǎn)生抗菌活性物質(zhì)

抗菌活性物質(zhì)的種類有很多,它們不僅可以抑殺病原微生物,也可以抑殺其他細(xì)菌、真菌、病毒以及一些原生生物,這些活性物質(zhì)包括多肽、有機(jī)酸、萘和萜類等。戴紅星從銀杏中分離到1株對(duì)核盤菌(Sclerotiniaselerotiorum)具有拮抗作用的內(nèi)生球毛科菌(Chaetomiumglobosum),經(jīng)研究其發(fā)酵產(chǎn)物抑制核盤菌的活性較強(qiáng),抑菌率可以達(dá)到34.5%[16]。陳志敏從火棘屬薔薇科植物中分離得到15 株內(nèi)生真菌,發(fā)現(xiàn)其中13株對(duì)一些植物病原真菌表現(xiàn)出50%以上抑菌活性[17]。從大葉冬青莖中分離得到的芽孢桿菌 ZZ185,其正丁醇提取物中得到芽孢菌霉素的混合物對(duì)一些植物病原菌的抑制能力很強(qiáng),尤其是植物病原菌鏈格孢菌、稻紋枯病菌、栗疫病菌和疫霉菌等 5 種病原真菌[18]。從鬼針草Bidenspilosa的莖中分離得到內(nèi)生真菌Botryosphaeriarhodina,其發(fā)酵液中得到2種縮酚酸環(huán)醚對(duì)土曲霉、尖孢鐮刀菌等致病性真菌有一定的抑制作用[19]。畢江濤等對(duì)桃兒七內(nèi)生真菌做了研究,發(fā)現(xiàn)抑菌活性菌株主要分布在曲霉屬、單孢枝霉屬和梭孢霉屬具有多樣性和明顯的抗外源真菌活性[20]。孫紅敏[21]等對(duì)蛇足石杉內(nèi)生細(xì)菌的生理活性進(jìn)行篩選,發(fā)現(xiàn)菌株I13A-00415、I13B-00706及I15A-00585在1%發(fā)酵液樣品濃度下,抗HIV活性高達(dá)99.9%;菌株I14A-00814對(duì)肺炎克雷伯菌、糞腸球菌HH22、恥垢分枝桿菌以及擲孢酵母SO4均顯示出抑制作用。

2.1.3 產(chǎn)生抗腫瘤活性物質(zhì)

植物內(nèi)生菌可以產(chǎn)生一些抵抗人類疾病的藥物,因此內(nèi)生菌在醫(yī)藥業(yè)中具有很高的開發(fā)利用價(jià)值。有些植物內(nèi)生菌產(chǎn)生的抗癌活性物質(zhì),如紫杉醇等,與寄主植物相同或相似。但是像球毛殼甲素等卻產(chǎn)生和寄主不同的抗癌物質(zhì),這為抗癌藥物的生產(chǎn)開辟了一條新的途徑。植物內(nèi)生菌產(chǎn)生黃酮、麥角甾醇等化合物也解決了其他藥物開發(fā)中的資源問題,為新藥物的開發(fā)指明了方向。

趙宇[22]以海帶內(nèi)生菌 DNN7 粗蛋白為研究對(duì)象,經(jīng)DEAE 52陰離子交換層析分離得到4個(gè)峰,分別為P1、P2、P3和P4,其中P3濃度為200 μg/mL時(shí),對(duì)MDA-MB-231人乳腺癌細(xì)胞的抑制效果最佳,抑制率能達(dá)50.95%。Shen等[23]從原始定殖于黃花蒿根中的內(nèi)生露濕漆斑菌IFB-E091的固體培養(yǎng)物中鑒定出一個(gè)新的具有細(xì)胞毒性的roridin型化合物roritoxin E,在體外可以抑制胃癌SGC-7901和肝癌SMMC-7721細(xì)胞系。Zhang等[24]從黃花蒿內(nèi)生真菌煙曲霉AspergillusfumigatesSPS-02發(fā)酵液中分離到4種ardeemin衍生物,對(duì)白血病耐藥細(xì)胞株 K562/DOX、人肺腺癌順鉑耐藥細(xì)胞株A549/DDP 和卵巢癌順鉑耐藥細(xì)胞株SK-OV-S/DDP的耐藥性有不同程度的逆轉(zhuǎn)作用。

2.2 植物內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物提高植物對(duì)非生物脅迫的抗性

宿主植物在干旱、低溫、高溫、鹽堿以及重金屬污染等逆境條件下,植物內(nèi)生真菌能增強(qiáng)其抵抗能力,內(nèi)生真菌可通過代謝活性產(chǎn)物促進(jìn)植物免受逆境脅迫危害。Shin等[25]發(fā)現(xiàn)了能富集重金屬并促進(jìn)植物在重金屬脅迫下生長的內(nèi)生菌Bacillus sp. MN3-4。在干旱脅迫下,高羊茅植株感染內(nèi)生真菌的抗旱能力明顯遠(yuǎn)遠(yuǎn)高于未感染植株[26]。

2.2.1 產(chǎn)生促進(jìn)土壤修復(fù)物質(zhì)

通過物理和化學(xué)手段改善和消除土壤重金屬污染,不僅費(fèi)時(shí)費(fèi)力,而且會(huì)造成土壤的一些功能退化,利用植物內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物修復(fù)土壤是一種環(huán)境友好型的解決辦法。根際微生物與根系形成聯(lián)合體,以菌根-內(nèi)生菌等方式促進(jìn)根系發(fā)展,使植物吸收和向上轉(zhuǎn)運(yùn)重金屬能力增強(qiáng),污染土壤的修復(fù)效率得以提高[27]。植物內(nèi)生菌對(duì)土壤修復(fù)是通過菌根分泌物調(diào)節(jié)和螯合作用。菌根分泌物對(duì)菌根根際環(huán)境進(jìn)行調(diào)節(jié),使根際氧化還原電位和pH發(fā)生變化,通過分泌有機(jī)酸和其他物質(zhì)與重金屬結(jié)合,降低重金屬毒性,以及阻止其向植物根部運(yùn)輸。Lodewyckx等研究發(fā)現(xiàn),感染內(nèi)生菌的植株根部鎳的濃度比對(duì)照植株提高了30%,說明內(nèi)生菌能將土壤中的鎳固定在植物根部,從而達(dá)到修復(fù)土壤作用[28]。

2.2.2 產(chǎn)生促進(jìn)植物生長調(diào)節(jié)物質(zhì)

植物內(nèi)生菌能夠產(chǎn)生刺激植物生長的激素,如IAA、吲哚乙腈、細(xì)胞激動(dòng)素等[29]。從大豆上分離得到的內(nèi)生真菌PenicilliumfuniculosumLHL06,在銅和鎘污染土壤中有較高的生長率,且能顯著增加寄主植物生物量[30]。麻黃內(nèi)生真菌Mh5的菌懸液對(duì)種子萌發(fā)起到促進(jìn)作用[31]。Zhang[32]等從鐵皮石斛(Dendrobiumcandidum)根中分離到的Myccnasp.,能夠顯著增大組培苗的根系,株高、鮮重、干重和新芽數(shù)。袁源[33]從一株銀杏內(nèi)生真菌中提取分離出6種次生代謝產(chǎn)物,分別為呋喃核糖,腺嘌呤,腺嘌呤核苷,腺嘌呤脫氧核苷,尿嘧啶脫氧核苷,3-甲基哌嗪-2,5-二酮,這些化合物均能促進(jìn)植物種子萌發(fā)。植物內(nèi)生菌還可以分泌胞外多糖改善土壤結(jié)構(gòu),改變根部周圍環(huán)境來緩解非生物脅迫壓力,從而使植物根部更適應(yīng)環(huán)境,促進(jìn)植物更好地生長[34]。

2.2.3 產(chǎn)生抗氧化性物質(zhì)

植物內(nèi)生菌還能產(chǎn)生一些具有抗氧化性作用的次生代謝產(chǎn)物。熊黨生從健康葛根植株的根、莖、葉中分離得到2株具有抗氧化活性的內(nèi)生菌S1和S2,其乙醇提取液抗氧化活性較高[35]。Zhao等[36]從植物虎皮檀分離出1株內(nèi)生真菌Aspergillusfumigates,其代謝產(chǎn)物中含有抗氧化活性很強(qiáng)的黃酮類化合物。張新國[37]等從具有抗氧化活性的藥用植物車前草、薄荷、烏頭、唐松草、獨(dú)活等分離到43株內(nèi)生真菌,顯示具有較好的抗氧化活性。

2.2.4 產(chǎn)生抗?jié)B透性物質(zhì)

植物一般通過調(diào)控代謝途徑或者改變基因表達(dá),對(duì)干旱、鹽堿等滲透脅迫條件作出響應(yīng)。王娜[38]等利用基因芯片技術(shù)對(duì)10% PEG 滲透脅迫下植物內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物處理的玉米進(jìn)行差異基因表達(dá)譜分析,發(fā)現(xiàn)滲透脅迫下次生代謝產(chǎn)物能夠引起玉米根系基因的表達(dá)發(fā)生變化。韓坤[39]等從海濱錦葵分離到4株內(nèi)生細(xì)菌,分別是蠟樣芽孢桿菌、巨大芽孢桿菌、短小芽孢桿菌、地衣芽孢桿菌,發(fā)現(xiàn)這4株細(xì)菌均且能顯著提高鹽脅迫下小麥幼苗的干重和葉綠素含量,以及顯著提高抗氧化酶(SOD、POD、CAT)活性,表明內(nèi)生細(xì)菌產(chǎn)生的次生代謝產(chǎn)物對(duì)鹽脅迫的毒害有一定的緩解作用。

3 植物內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物的應(yīng)用前景

植物內(nèi)生菌分布廣、種類多,我國有5 000多種藥用植物,可開發(fā)的空間很大。許多藥用植物的內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物不僅具有抗菌和殺蟲活性,也可以作為對(duì)環(huán)境無公害農(nóng)藥的新來源。另外內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物也可以應(yīng)用在衛(wèi)生保健方面,如作為添加劑改善產(chǎn)品的品質(zhì)。據(jù)報(bào)道將從云南烤煙組織中分離出1株內(nèi)生菌株的發(fā)酵液添加到成品煙葉中,發(fā)現(xiàn)煙葉中煙堿和亞硝酸鹽含量減少[40]。利用植物內(nèi)生菌進(jìn)行生物防治,可以減少化學(xué)農(nóng)藥的使用,減輕環(huán)境污染[41]。

綜上所述,在生產(chǎn)實(shí)際中可以利用植物內(nèi)生菌在宿主植物體內(nèi)產(chǎn)生的次生代謝產(chǎn)物來提高植物對(duì)生物脅迫和非生物脅迫抗性,但也有一些問題亟需解決,比如內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物在對(duì)害蟲產(chǎn)生毒害作用的同時(shí),是否對(duì)牲畜也有毒害作用;內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物使宿主植物增強(qiáng)生存競爭力的同時(shí),是否會(huì)導(dǎo)致群落多樣性的降低;如何快速準(zhǔn)確的提取內(nèi)生菌次生代謝產(chǎn)物中的有效活性成分,以及如何將這些次生代謝產(chǎn)物利用到生產(chǎn)實(shí)際中去等等。

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The Bioactive diversity of endophyte’s secondary metabolites and application prospects

MALianju,WANGJinyuan,ZHANGYunlu,YAOZhanpeng,ZHAOYing,HEMeijing,LIUFudan,HANYuanyuan

(College of Life Sciences, Shenyang Normal University, Shenyang 110034, China)

Plant endophytes are a kind of new microorganism resources and have great potential applications in agriculture and medicine. Plant endophytes include fungi, bacteria and actinomycetes. Secondary metabolites of endophytes have a rich diversity in chemical structures and a wide range of biological activity. It is reported that the secondary metabolites of endophytes can promote plant growth, and increase plant resistance to biotic and abiotic stresses. In the present text, we focused on the species of endophytes and the bioactive diversity of secondary metabolites, including insecticidal, antibacterial,anti-tumor and resistance to other biotic stress, and promoting soil remediation, plant growth,antioxidative defense, anti-permeability and tolerance to other abiotic stresses. The existing problems in secondary metabolite study, as well as in the possible practical application were also discussed.

plant endophytes; secondary metabolites; bioactive substances; diversity

2016-11-26。

國家自然科學(xué)基金資助項(xiàng)目(31270369); 遼寧省教育廳科學(xué)研究一般項(xiàng)目(L2013421); 沈陽市科學(xué)技術(shù)計(jì)劃項(xiàng)目(F16-205-1-50)。

馬蓮菊(1969-),女,遼寧莊河人,沈陽師范大學(xué)副教授,博士。

1673-5862(2017)03-0344-05

Q938

A

10.3969/ j.issn.1673-5862.2017.03.016