李建洋,趙 月,謝寧棟,王雅瓊,冷科明,陳子熙,汪光義,*

1 天津大學(xué)環(huán)境學(xué)院, 天津 300072 2 國家海洋局第三海洋研究所, 廈門 361005 3 深圳市海洋與漁業(yè)環(huán)境監(jiān)測站, 深圳 518067 4 天津大學(xué)化工學(xué)院, 天津 300072

近岸海域連接著陸地水域(包括河流、河口等)和大洋,是全球碳循環(huán)和存儲的重要場所[1]。相比于大洋水體,近岸海水接受了大量的陸源營養(yǎng)輸入,并且更易受到人類活動(dòng)的干擾,往往具有更高的初級和次級生產(chǎn)[2]。而浮游細(xì)菌作為近海生態(tài)系統(tǒng)中主要的分解者和生產(chǎn)者,在海洋營養(yǎng)循環(huán)過程中扮演著重要的角色,對于海域生態(tài)環(huán)境具有顯著的調(diào)節(jié)作用,其豐度的高低直接影響著生態(tài)系統(tǒng)的物質(zhì)轉(zhuǎn)化和能量流動(dòng)[3]。同時(shí),浮游細(xì)菌的豐度也受到諸多環(huán)境因素的影響。作為反映水體質(zhì)量的一項(xiàng)重要指標(biāo),浮游細(xì)菌的豐度在研究水體污染、富營養(yǎng)化等方面起到重要作用[4]。因此,浮游細(xì)菌的豐度是近海生態(tài)系統(tǒng)的一項(xiàng)關(guān)鍵參數(shù),研究其時(shí)空分布特征以及與環(huán)境因子的關(guān)系,有助于了解海域生態(tài)環(huán)境狀況,同時(shí)促進(jìn)人們對浮游細(xì)菌生態(tài)功能的理解。

流式細(xì)胞檢測技術(shù)(flow cytometry, FCM)以效率高、穩(wěn)定性好等優(yōu)點(diǎn),已被廣泛應(yīng)用于海洋微生物的研究,包括浮游細(xì)菌豐度的測定[5- 8]。根據(jù)核酸含量不同,流式細(xì)胞儀還可以將經(jīng)核酸染料染色后的浮游細(xì)菌分為兩個(gè)亞群,即高核酸含量(HNA)亞群和低核酸含量(LNA)亞群[9- 12]。研究表明,HNA亞群和LNA亞群在生長速率和細(xì)胞活性方面可能存在一定差異[12]。一些研究表明HNA亞群的生長速率高于LNA亞群[13],但LNA亞群因其特殊的膜結(jié)構(gòu)和蛋白代謝抗性機(jī)制而對某些脅迫環(huán)境有著更強(qiáng)的適應(yīng)力[14- 15]。迄今對于這兩個(gè)亞群在天然水生環(huán)境中分布規(guī)律和生態(tài)功能的研究不多。Li等[13]比較了HNA亞群與LNA亞群在北大西洋和地中海東部海域的分布特點(diǎn),并分析了它們與環(huán)境的關(guān)系,發(fā)現(xiàn)HNA亞群細(xì)菌豐度與環(huán)境中葉綠素的含量相關(guān)性顯著,而LNA亞群并沒有類似的現(xiàn)象,表明兩者對海洋營養(yǎng)循環(huán)的貢獻(xiàn)是有差異的。Liu等[16]在海河的研究結(jié)果則支持HNA亞群與LNA亞群在淡水生態(tài)系統(tǒng)中也扮演著不同的生態(tài)角色。也許這兩類細(xì)菌在不同的水域和環(huán)境條件下會表現(xiàn)出不同的分布特征和生態(tài)功能。目前,還沒有見到在中國近岸海域開展類似調(diào)查研究的報(bào)道。

深圳市瀕臨南海,海岸線長229.96 km,其近岸海域被九龍半島分隔為東西兩部分,其中西部海域包括珠江口和深圳灣,東部海域包括大鵬灣和大亞灣,為研究浮游細(xì)菌(包括HNA亞群和LNA亞群)在近海生態(tài)系統(tǒng)中的分布和功能提供了良好的環(huán)境。近年來,深圳市近岸海域尤其是深圳灣和珠江口海域的水體污染問題一直沒能得到控制和解決[17]。先后有學(xué)者對深圳灣和大鵬灣的浮游細(xì)菌豐度進(jìn)行過研究,結(jié)果表明兩個(gè)海域水體質(zhì)量差,富營養(yǎng)化嚴(yán)重[17- 18]。然而,深圳市近岸各海域污染程度不同,環(huán)境因子空間差異顯著[19],目前對深圳市近岸海域浮游細(xì)菌的整體時(shí)空分布格局以及主要環(huán)境影響因素尚不清楚。特別是HNA亞群和LNA亞群在深圳近海的分布特點(diǎn)和生態(tài)功能差異,更是從未被人研究。

本研究使用流式細(xì)胞計(jì)數(shù)方法測定了深圳近?？偢∮渭?xì)菌及HNA、LNA兩個(gè)亞群的豐度,并通過方差分析方法探討其時(shí)空分布特點(diǎn),再結(jié)合皮爾森相關(guān)性分析闡釋浮游細(xì)菌豐度與各環(huán)境因子之間的關(guān)系,進(jìn)而了解浮游細(xì)菌在近海生態(tài)系統(tǒng)營養(yǎng)循環(huán)過程中的作用機(jī)理和功能特點(diǎn),為合理開發(fā)、利用以及保護(hù)海洋資源提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 采樣

圖1 深圳市近岸海域采樣點(diǎn)分布圖Fig.1 The distribution of sample sites in Shenzhen coastal waters

1.2 環(huán)境參數(shù)的測定

鹽度、酸堿度、溶解氧和溫度用多參數(shù)水質(zhì)測定儀在采樣現(xiàn)場測定；銨鹽、硝酸鹽、亞硝酸鹽、磷酸鹽、總氮、總磷和化學(xué)需氧量的測定參照《海洋調(diào)查規(guī)范·第4部分：海水化學(xué)要素調(diào)查(GB/T 12763.4—2007)》進(jìn)行；Chl-a含量的測定參照《海洋監(jiān)測規(guī)范·第7部分：近海污染生態(tài)調(diào)查和生物監(jiān)測(GB 17378.7—2007)》進(jìn)行。

1.3 浮游細(xì)菌豐度的測定

使用流式細(xì)胞計(jì)數(shù)方法測定水樣中的總浮游細(xì)菌豐度和HNA、LNA亞群豐度[11]。將購買的SYBR Green I(InvitrogenTM) 熒光染料用無顆粒的TE緩沖液(經(jīng)0.22 μm微孔濾膜過濾除菌)稀釋500倍,作為浮游細(xì)菌染色的工作液。配制適宜濃度的約1 μm粒徑的熒光微球懸液(InvitrogenTM),作為流式細(xì)胞檢測和計(jì)數(shù)的內(nèi)參。將凍存的水樣融化,渦旋混勻后取50 μL至流式進(jìn)樣管中,加入450 μL無顆粒的TE緩沖液將水樣稀釋10倍,再加12.5 μL SYBR Green I 工作液,渦旋混勻后在室溫下避光染色10 min。然后加入10 μL渦旋混勻的熒光微球懸液,短暫渦旋后在流式細(xì)胞儀中進(jìn)樣分析。本實(shí)驗(yàn)所使用流式細(xì)胞儀為FACS CaliburTMflow cytometer(BD-Biosciences)。該儀器配有氬離子激光器,激發(fā)光波長為488 nm,功率為15 mW。

1.4 數(shù)據(jù)分析

使用Canoco 5.0軟件對不同時(shí)空條件下的環(huán)境參數(shù)進(jìn)行主成分分析,闡明海域環(huán)境特征；使用R軟件對浮游細(xì)菌豐度(包括總浮游細(xì)菌豐度、HNA亞群豐度、LNA亞群豐度)進(jìn)行雙因素方差分析,比較浮游細(xì)菌豐度時(shí)空分布差異的顯著性；使用IBM SPSS Statistics 19.0軟件計(jì)算浮游細(xì)菌豐度(包括總浮游細(xì)菌豐度、HNA亞群豐度、LNA亞群豐度)與各項(xiàng)環(huán)境參數(shù)之間的皮爾森相關(guān)性,揭示環(huán)境對浮游細(xì)菌分布的影響,進(jìn)而推測HNA亞群和LNA亞群在近岸海域營養(yǎng)循環(huán)過程中的功能特點(diǎn)。

2 結(jié)果與分析

2.1 深圳近岸表層海域環(huán)境參數(shù)特征

在本次調(diào)查中,海域水溫變化范圍為19.92—31.74℃,平均水溫為25.80℃,3月平均水溫最低(21.85℃),8月最高(28.50℃)。珠江口、深圳灣和大亞灣海域的平均鹽度分別為13.36‰、18.99‰和32.90‰。Chl-a含量在8月和10月明顯高于3月和5月。除了溫度、溶解氧和Chl-a含量外,其他環(huán)境參數(shù)在三個(gè)海域之間的差異顯著(表1)。珠江口和深圳灣海域的COD、磷酸鹽、亞硝酸鹽、硝酸鹽和銨鹽含量顯著高于大亞灣海域(P< 0.01)(表1)。紅樹林地區(qū)(SZW07)的COD、磷酸鹽、氨氮以及Chl-a含量均明顯高于其他站位。

表1 深圳市近岸海域(珠江口、深圳灣和大亞灣)各環(huán)境參數(shù)平均值

Sal：鹽度,Salt；DO：溶解氧,Dissolved Oxygen；Temp：水溫,Temperature；Chl-a：葉綠素a ,Chlorophyll a；TN：總氮,Total Nitrogen；TP：總磷,Total Phosphorus；DIN：溶解性無機(jī)氮,Dissolved Inorganic Nitrogen；DON：溶解性有機(jī)氮,Dissolved Organic Nitrogen；括號內(nèi)標(biāo)注同一字母或有相同字母(例如ab和a或者ab和b)的兩組平均值差異不顯著(P> 0.05),標(biāo)注相鄰字母(例如a和b或者b和c)表示兩組平均值差異顯著(P< 0.05),標(biāo)注相隔字母(例如a和c)表示兩組平均值差異極顯著(P< 0.01)

圖2 深圳市近岸海域(珠江口、深圳灣和大亞灣)環(huán)境參數(shù)主成分分析(PCA)Fig.2 Principal Component analysis of environmental parameters in the Shenzhen coastal waters (Pearl River Estuary, Shenzhen Bay and Daya Bay)紅色代表珠江口海域站位；黑色代表深圳灣海域站位；黃色代表大亞灣海域站位；“●”代表3月；“◆”代表5月；“▲”代表8月；“■”代表10月

對4個(gè)月份所有站位的環(huán)境參數(shù)(鹽度、酸堿度、溶解氧、溫度、銨鹽、硝酸鹽、亞硝酸鹽、磷酸鹽、總氮、總磷、化學(xué)需氧量和葉綠素a)進(jìn)行主成分分析(Principal Component Analysis,PCA),發(fā)現(xiàn)珠江口、深圳灣和大亞灣各自表現(xiàn)出獨(dú)特而鮮明的環(huán)境變化特點(diǎn)(圖2)。如圖2,深圳灣海域不同月份和站位的樣品點(diǎn)分布最為分散,其次是珠江口海域,大亞灣海域樣品點(diǎn)分布最集中。由此可見,深圳灣海域環(huán)境參數(shù)的時(shí)空變化差異最大,環(huán)境梯度特別明顯；其次是珠江口海域；而大亞灣海域環(huán)境參數(shù)的時(shí)空變化差異最小,尤其是在5月和8月幾乎沒有空間差異。

2.2 深圳近岸海域總浮游細(xì)菌豐度的時(shí)空分布

深圳市近岸海域表層水體浮游細(xì)菌豐度的變化范圍為1.41 × 106—1.75 × 107個(gè)/mL,最高值出現(xiàn)在深圳灣海域,最低值出現(xiàn)在大亞灣海域。深圳灣、珠江口和大亞灣海域浮游細(xì)菌平均豐度依次降低,分別為7.67 × 106個(gè)/mL、3.82 × 106個(gè)/mL和3.38 × 106個(gè)/mL。8月浮游細(xì)菌平均豐度最高(5.80 × 106個(gè)/mL),3月最低(2.98 × 106個(gè)/mL)。

深圳市近岸海域浮游細(xì)菌時(shí)空分布如圖3所示。在珠江口海域,ZJK01站位4個(gè)月份浮游細(xì)菌豐度差異小,然而ZJK03站位4個(gè)月份之間浮游細(xì)菌豐度差異大,其中8月浮游細(xì)菌豐度是3月的2倍。在深圳灣海域,10月浮游細(xì)菌豐度從灣外到灣內(nèi)遞增,而其他月份各站位浮游細(xì)菌豐度均在SZW04最低在灣內(nèi)差異不大,8月和10月浮游細(xì)菌豐度顯著高于3月和5月(P< 0.05)。在大亞灣海域,浮游細(xì)菌豐度隨時(shí)間和空間變化幅度較小。

對比3個(gè)海域,同一采樣時(shí)間內(nèi)深圳灣海域浮游細(xì)菌豐度均高于珠江口和大亞灣海域,珠江口海域除了5月外其他月份均高于大亞灣海域(圖4)。

2.3 深圳近岸海域HNA和LNA亞群豐度的時(shí)空分布

依據(jù)SSC側(cè)向散射角信號和FL1熒光信號觀察浮游細(xì)菌聚類情況。各海域樣品中浮游細(xì)菌均被發(fā)現(xiàn)有類似分類現(xiàn)象即HNA和LNA細(xì)菌亞群明顯分開(圖5)。

HNA亞群時(shí)空分布如圖6所示。HNA亞群豐度變化范圍為5.20 × 105—8.31 × 106個(gè)/mL,平均值為2.89 × 106個(gè)/mL。最高值出現(xiàn)在10月SZW06站位,最低值出現(xiàn)在3月DYW11站位。深圳灣海域HNA豐度顯著高于珠江口和大亞灣海域(P< 0.01),在珠江口和深圳灣海域8月和10月的HNA豐度均高于3月和5月,而在大亞灣海域5月和8月的HNA豐度高于3月和10月。

圖3 深圳市近岸海域(珠江口、深圳灣和大亞灣)浮游細(xì)菌豐度時(shí)間和空間分布情況Fig.3 Spatio-Temporal Variations of the abundance of bacterioplankton in Shenzhen coastal waters (Pearl River Estuary, Shenzhen Bay and Daya Bay)

圖4 深圳市3個(gè)海域(珠江口、深圳灣和大亞灣)浮游細(xì)菌平均豐度比較Fig.4 Comparison of the average abundance of bacterioplankton in the three coastal waters(Pearl River Estuary, Shenzhen Bay and Daya Bay)

LNA亞群時(shí)空分布如圖7所示。LNA亞群豐度范圍為3.74 × 105—1.13 × 107個(gè)/mL,平均值為1.91 × 106個(gè)/mL。最高值出現(xiàn)在10月SZW07站位,最低值出現(xiàn)在3月DYW12站位。

HNA亞群占總浮游細(xì)菌的比例為25.97%—82.93%,最小比例和最大比例均出現(xiàn)在10月份,3月份、5月份和8月份的HNA亞群占比在60%左右波動(dòng),空間變化較小。3月份、5月份、8月份和10份月的HNA亞群占總浮游細(xì)菌比例分別為56.58%、58.71%、62.38%和63.69%(圖8)。

2.4 深圳近岸海域浮游細(xì)菌豐度與環(huán)境參數(shù)的相關(guān)性

3 討論

3.1 環(huán)境對浮游細(xì)菌豐度的影響

溫度是影響浮游細(xì)菌生長的重要因素,也是導(dǎo)致浮游細(xì)菌豐度時(shí)空差異的主要原因。溫度通過控制細(xì)胞內(nèi)酶的活性間接影響細(xì)菌新陳代謝,在一定溫度范圍內(nèi)細(xì)菌生長速率與溫度呈正相關(guān)[18]。同時(shí)溫度通過影響初級生產(chǎn)者絲狀綠藻的生長及其對水體中氮磷元素的去除間接影響浮游細(xì)菌的豐度和群落組成[20]。本研究結(jié)果表明總浮游細(xì)菌豐度與溫度呈顯著正相關(guān)(r=0.352,P=0.021),與TN呈顯著正相關(guān)(r=0.379,P=0.012),與TP呈極顯著正相關(guān)性(r=0.511,P=0),在營養(yǎng)豐富的地區(qū)更益于浮游細(xì)菌的生長。

圖5 HNA亞群和LNA亞群的流式細(xì)胞儀(FCM)分類Fig.5 Flow cytometry plot of LNA and HNA bacteriaBeads為熒光微球,作為流式細(xì)胞檢測和計(jì)算的內(nèi)參；FL1-H(Fluorescence 1- Height)為第1熒光通道的信號曲線高度,反映FL1熒光信號強(qiáng)度；SSC-H(Side Scatter-Height)為側(cè)向散射角的信號曲線高度,反映細(xì)胞形態(tài)特征,代表細(xì)胞的顆粒度

圖6 深圳市近岸海域(珠江口、深圳灣和大亞灣)HNA亞群細(xì)菌豐度時(shí)間和空間分布情況Fig.6 Spatio-Temporal Variations of the abundance of HAN bacteria in Shenzhen coastal waters (Pearl River Estuary, Shenzhen Bay and Daya Bay)

圖7 深圳市近岸海域(珠江口、深圳灣和大亞灣)LNA亞群細(xì)菌豐度時(shí)間和空間分布情況Fig.7 Spatio-Temporal Variations of the abundance of LAN bacteria in Shenzhen coastal waters (Pearl River Estuary, Shenzhen Bay and Daya Bay)SZW07站位在十月份LNA亞群豐度為1.13 × 107個(gè)/mL,圖中未顯示

圖8 深圳市近岸海域(珠江口、深圳灣和大亞灣)HNA亞群占浮游細(xì)菌的百分比Fig.8 The percentage of HNA subgroup bacteria in bacterioplankton in Shenzhen coastal waters (Pearl River Estuary, Shenzhen Bay and Daya Bay)

鹽度作為表征生態(tài)位的指標(biāo),其通過改變水體中營養(yǎng)鹽水平間接影響生態(tài)系統(tǒng)中浮游細(xì)菌豐度和組成[21],本研究結(jié)果顯示鹽度與浮游細(xì)菌豐度存在顯著負(fù)相關(guān)性(r=-0.369,P=0.015),與營養(yǎng)鹽濃度呈極顯著負(fù)相關(guān)性。在深圳灣、珠江口、大亞灣海域鹽度濃度依次升高,營養(yǎng)鹽濃度則依次顯著降低,浮游細(xì)菌豐度也依次降低。

Chl-a對深圳近岸海域浮游細(xì)菌豐度起到重要作用。Chl-a作為浮游植物現(xiàn)存量的良好指標(biāo),可作為研究浮游細(xì)菌生長繁殖與浮游植物之間關(guān)系的橋梁[22- 25]。水體中部分溶解性有機(jī)物由浮游植物光合作用產(chǎn)出,為浮游細(xì)菌二次生長提供充足的碳源,同時(shí)浮游細(xì)菌在生長過程中的代謝產(chǎn)物為浮游植物提供一定的營養(yǎng)[26]。在深圳近岸海域浮游細(xì)菌與Chl-a的含量呈極顯著正相關(guān),且相關(guān)系數(shù)較高(r=0.721)(表2),印證了浮游植物與細(xì)菌之間的密切關(guān)系。Chl-a含量在深圳灣和珠江口海域比在大亞灣海域明顯高,具有較大梯度,結(jié)果顯示深圳灣和珠江口海域浮游細(xì)菌豐度顯著高于大亞灣海域(圖4)。同時(shí),深圳灣海域LNA亞群豐度在3個(gè)海域中最高,珠江口海域和大亞灣海域無明顯高低差異(圖7)。

表2深圳市近岸海域(珠江口、深圳灣和大亞灣)浮游細(xì)菌、HNA亞群和LNA亞群豐度與主要環(huán)境因子的Pearson相關(guān)系數(shù)

Table2Pearsoncorrelationcoefficientofbacterioplankton,HNAsubgroupbacteriaandLNAsubgroupbacteriainabundanceandkeyenvironmentalparametersinShenzhencoastalwaters(Pearl River Estuary, Shenzhen Bay and Daya Bay)

Pearson相關(guān)浮游細(xì)菌Bacterioplankton高核酸含量亞群HNAsubgroup低核酸含量亞群LNAsubgrouprPrPrPpH0．1300．4060．1220．4350．1030．513SAL/(‰)-0．369?0．015-0．2990．051-0．345?0．024DO/(mg/L)-0．0410．7960．0300．850-0．1080．491Temp/(℃)0．352?0．0210．416??0．0060．1820．243COD/(mg/L)0．633??00．684??00．399?0．026NO-2/(mg/L)0．651??00．502??0．0010．636??0NH+4/(mg/L)0．364?0．0170．348?0．0220．2800．069Chl-a/(g/L)0．721??00．512??00．752??0TN/(mg/L)0．379?0．0120．2900．0590．371?0．014TP/(mg/L)0．511??00．472??0．0010．411??0．006

*表示顯著相關(guān)(P< 0.05雙尾檢驗(yàn))；**表示極顯著相關(guān)(P< 0.01,雙尾檢驗(yàn))

3.2 環(huán)境對HNA和LNA亞群豐度的影響

時(shí)間、空間雙因素方差分析結(jié)果表明,HNA亞群豐度隨時(shí)間和空間變化的差異極顯著,且二者對HNA亞群豐度時(shí)空分布格局的貢獻(xiàn)相當(dāng)。LNA亞群豐度時(shí)空分布與HNA不同,LNA隨時(shí)間變化差異不顯著(F=1.504,P=0.219),而空間變化差異極顯著(F=3.249,P< 0.0001)。無論是時(shí)間差異還是空間差異HNA亞群均大于LNA亞群,在其他海域的研究中也有同樣的結(jié)論[16]。

本研究表明在深圳市近岸海域,溫度是造成HNA亞群時(shí)間差異的主要因素,營養(yǎng)鹽和Chl-a是影響HNA亞群空間差異的主要因素；LNA亞群隨時(shí)間變化差異不顯著(F=1.504,P=0.219),而空間差異顯著,主要由營養(yǎng)鹽和葉Chl-a控制[16,31- 33]。

對比HNA亞群和LNA亞群與環(huán)境因子的相關(guān)性,最大的區(qū)別是HNA亞群豐度與溫度存在極顯著正相關(guān)(r=0.416,P< 0.01),而LNA亞群豐度與溫度相關(guān)性不顯著(r=0.182,P=0.243),表明HNA和LNA兩個(gè)亞群細(xì)菌繁殖和生長受溫度的影響不同。溫度通過控制細(xì)胞內(nèi)酶的活性間接影響細(xì)菌生長和繁殖,因此兩個(gè)細(xì)菌亞群內(nèi)與細(xì)胞新陳代謝相關(guān)的酶對溫度的敏感程度不一樣。Shiah等研究Chesapeake灣時(shí)表明溫度高于20℃時(shí)浮游細(xì)菌受溫度的影響變小[34]。本研究中水體溫度范圍為19.92—31.74℃,在該溫度范圍內(nèi)LNA亞群細(xì)胞酶活性接近最高值,新陳代謝受溫度的影響不再顯著；而對于HNA亞群,20℃時(shí)酶活性沒有接近最高值,隨著溫度的升高酶活性繼續(xù)提高。皮爾森相關(guān)性分析發(fā)現(xiàn)總浮游細(xì)菌豐度與溫度的相關(guān)系數(shù)(r=0.352,P< 0.05)比HNA亞群與溫度相關(guān)系數(shù)(r=0.416,P< 0.01)低,也間接表明LNA亞群受溫度因素的影響小。Liu等關(guān)于海河中HNA和LNA亞群時(shí)空分布的研究[16]表明HNA和LNA兩個(gè)亞群豐度時(shí)間差異主要都由溫度的控制,與本文結(jié)果不同。Liu所研究的地點(diǎn)處于38°N附近,最低溫度低于10℃,最高溫度高于30℃,溫度變化范圍大,因此LNA亞群與溫度的相關(guān)性可以彰顯出來。

已有研究表明HNA比LNA亞群更趨向于在營養(yǎng)豐富的環(huán)境中生長[35- 36]。本實(shí)驗(yàn)結(jié)果顯示,除個(gè)別站位LNA亞群豐度高于HNA亞群外,大部分營養(yǎng)豐富地區(qū)HNA亞群豐度均高于LNA亞群,占總浮游細(xì)菌的平均比例為60.34%,表明HNA亞群是總浮游細(xì)菌中的優(yōu)勢群。

4 結(jié)論

綜上所述,深圳市近岸海域浮游細(xì)菌豐度時(shí)間和空間差異均顯著,且時(shí)間差異主要受溫度影響,空間差異主要受營養(yǎng)鹽和Chl-a影響。HNA亞群時(shí)間分布格局由溫度控制,空間分布格局由營養(yǎng)鹽和Chl-a控制；而對于LNA亞群,時(shí)間差異不顯著,但空間差異顯著且主要由營養(yǎng)鹽和Chl-a控制。環(huán)境對HNA和LNA亞群豐度的影響有相似之處,但兩者對某些環(huán)境因子有著不同的響應(yīng),這暗示了它們在近海生態(tài)系統(tǒng)中扮演著部分重疊但略有不同的生態(tài)角色。

致謝：深圳市海洋與漁業(yè)環(huán)境監(jiān)測站提供實(shí)驗(yàn)室和實(shí)驗(yàn)試劑,特此致謝。

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