崔德周，樊慶琦，隋新霞，黃承彥，楚秀生

(山東省農(nóng)業(yè)科學(xué)院作物研究所/農(nóng)業(yè)部黃淮北部小麥生物學(xué)與遺傳育種重點實驗室/小麥玉米國家工程實驗室，山東濟(jì)南 250100)

小麥響應(yīng)逆境脅迫的蛋白質(zhì)組學(xué)研究進(jìn)展

崔德周，樊慶琦，隋新霞，黃承彥，楚秀生

(山東省農(nóng)業(yè)科學(xué)院作物研究所/農(nóng)業(yè)部黃淮北部小麥生物學(xué)與遺傳育種重點實驗室/小麥玉米國家工程實驗室，山東濟(jì)南 250100)

小麥生長發(fā)育過程中會受到多種逆境脅迫的影響，在脅迫條件下，小麥可通過改變自身的蛋白質(zhì)表達(dá)水平對各種脅迫作出響應(yīng)。蛋白質(zhì)組學(xué)研究能夠全面揭示小麥響應(yīng)脅迫時其細(xì)胞內(nèi)蛋白質(zhì)的動態(tài)變化規(guī)律，鑒定差異表達(dá)的蛋白質(zhì)，并發(fā)現(xiàn)脅迫響應(yīng)相關(guān)的標(biāo)志物，是小麥抗逆生物學(xué)研究的重要組成部分。本文簡要綜述了蛋白質(zhì)組學(xué)技術(shù)在小麥響應(yīng)非生物(低溫、高溫、干旱、鹽堿)和生物(病原菌)脅迫上的最新進(jìn)展，并對其應(yīng)用前景進(jìn)行了展望，以期為深入研究小麥響應(yīng)逆境脅迫的分子機(jī)制提供參考信息。

小麥；蛋白質(zhì)組；非生物脅迫；生物脅迫

蛋白質(zhì)組(Proteome)是源于蛋白質(zhì)(Protein)和基因組(Genome)兩個詞的融合，指生物個體、某一組織或細(xì)胞在特定時刻或空間內(nèi)表達(dá)的全部蛋白質(zhì)。這個概念由澳大利亞學(xué)者威爾金斯(Mare Wilkins)在1994年首次提出，并由Wasinger等在1995年發(fā)表于專業(yè)雜志Electriphoresis[1]，很快得到國際生物學(xué)界的一致認(rèn)可。蛋白質(zhì)組學(xué)是研究蛋白質(zhì)組的學(xué)科，分析生物體內(nèi)、組織內(nèi)或某一細(xì)胞內(nèi)的蛋白質(zhì)組成成分、表達(dá)水平和修飾狀態(tài)，了解蛋白質(zhì)間的相互作用及其聯(lián)系，從整體水平上研究蛋白質(zhì)的組成和調(diào)控規(guī)律。蛋白質(zhì)組學(xué)的發(fā)展是由技術(shù)推動的，蛋白質(zhì)組學(xué)研究的主要技術(shù)有雙向電泳(2-DE)、雙向熒光差異凝膠電泳(2D-DIGE)和質(zhì)譜分析等，其中2-DE技術(shù)從開發(fā)應(yīng)用到現(xiàn)在已經(jīng)有40多年的歷史[2]，是蛋白質(zhì)組學(xué)研究的核心技術(shù)之一；2D-DIGE技術(shù)重復(fù)性和靈敏度較2-DE有很大提高[3]；質(zhì)譜技術(shù)通常與電泳技術(shù)相聯(lián)使用，具有靈敏、自動化程度高等特點，是蛋白鑒定的核心技術(shù)。除此之外，蛋白質(zhì)芯片技術(shù)、酵母雙雜交系統(tǒng)和生物信息學(xué)分析也應(yīng)用于蛋白質(zhì)組學(xué)研究[4]。近年來發(fā)展起來的同位素標(biāo)記的相對與絕對定量(iTRAQ)技術(shù)推動了定量蛋白質(zhì)組學(xué)的發(fā)展[5]。目前，蛋白質(zhì)組學(xué)已成為后基因組時代生命科學(xué)研究的核心內(nèi)容之一。

小麥(TriticumaestivumL.)是我國重要的糧食作物之一，其高產(chǎn)、穩(wěn)產(chǎn)在保障國家糧食安全和農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展中具有重要地位。然而，小麥生長發(fā)育過程中經(jīng)常受到各種不利的非生物和生物因子的影響，如低溫、高溫、干旱、鹽堿、病蟲害等，嚴(yán)重影響了小麥的高產(chǎn)和穩(wěn)產(chǎn)。不良逆境會引發(fā)作物體內(nèi)一系列的生理代謝反應(yīng)以及特殊生化過程的發(fā)生，使代謝過程和生長發(fā)育受到抑制，嚴(yán)重時甚至引起不可逆的傷害，導(dǎo)致植株死亡。研究表明，植株感受逆境信號后通過信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑調(diào)節(jié)細(xì)胞內(nèi)抗逆相關(guān)蛋白表達(dá)水平的變化[6-8]，進(jìn)而調(diào)整自身的生理狀態(tài)或改變組織形態(tài)來適應(yīng)不利環(huán)境。利用蛋白質(zhì)組學(xué)的方法研究小麥在蛋白質(zhì)水平對這些脅迫的響應(yīng)，對發(fā)掘小麥抗逆基因、解析抗逆機(jī)制具有十分重要的意義。

1 小麥響應(yīng)非生物脅迫的蛋白質(zhì)組學(xué)研究

1.1 對低溫脅迫的響應(yīng)

低溫是一種主要的非生物脅迫因子，是植物生長和發(fā)育的重要限制因素。低溫脅迫下植物體內(nèi)大量基因表達(dá)，誘導(dǎo)合成低溫脅迫響應(yīng)蛋白以抵御低溫對植物的破壞。低溫誘導(dǎo)蛋白主要分為結(jié)構(gòu)蛋白、調(diào)節(jié)蛋白和滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)[9]。Danyluk等[10]發(fā)現(xiàn)，在3個供試小麥品種中，低溫處理后18個蛋白被瞬時誘導(dǎo)，53個蛋白在處理4周內(nèi)持續(xù)高水平表達(dá)。近年來，借助蛋白質(zhì)組學(xué)分析手段，人們對小麥響應(yīng)低溫脅迫的機(jī)制有了更深入的認(rèn)識。首先，低溫影響蛋白質(zhì)合成。富含甘氨酸的RNA結(jié)合蛋白受低溫誘導(dǎo)表達(dá)量上升[11]，該蛋白可作為小麥遭受低溫脅迫的標(biāo)記物[12]。低溫可促進(jìn)氨基酸的合成，最具代表性的是甲硫氨酸和活性腺苷甲硫氨酸[13-14]，后者是合成甜菜堿、多胺等滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)的前體[15]。Gharechahi等[16]發(fā)現(xiàn)半胱氨酸合成酶的表達(dá)受低溫誘導(dǎo)，該酶除催化合成半胱氨酸外，還是谷胱甘肽合成的限速酶，而谷胱甘肽對植物體內(nèi)活性氧清除系統(tǒng)具有保護(hù)作用[12]。其次，植株為清除低溫產(chǎn)生的活性氧，胞內(nèi)抗氧化酶類活性增強(qiáng)。Sarhadi等[17]發(fā)現(xiàn)低溫脅迫下，低溫敏感小麥葉片細(xì)胞中活性氧含量顯著增加，而耐低溫小麥材料通過上調(diào)表達(dá)抗氧化相關(guān)蛋白，使活性氧濃度維持在較低的水平。Xu等[14]結(jié)合生理學(xué)、蛋白質(zhì)組學(xué)和生化分析，進(jìn)一步明確了活性氧清除系統(tǒng)在小麥響應(yīng)低溫脅迫中的重要作用。最后，低溫脅迫下參與光合作用的蛋白表達(dá)量下降，光合作用減弱。研究表明，低溫脅迫初期，光合作用代謝通路中的放氧增強(qiáng)蛋白、NADH脫氫酶和脫氫抗壞血酸還原酶等蛋白下調(diào)[18]。人工低溫處理下，冬小麥參與光合作用的關(guān)鍵酶二磷酸核酮糖羧化酶(RuBisCO)、磷酸甘油酸激酶和磷酸核酮糖激酶表達(dá)量同樣顯著下降[19]。低溫下光合作用減弱是一普遍現(xiàn)象，聚類分析結(jié)果表明，春小麥在長時間的低溫脅迫下，大部分差異蛋白參與光合作用，而且呈下調(diào)趨勢[20-21]。值得一提的是，與根、葉等器官相比，小麥分蘗節(jié)中有更多耐低溫相關(guān)的物質(zhì)，因而對冬小麥的越冬成活具有至關(guān)重要的作用[12]。蛋白質(zhì)組學(xué)分析表明，分蘗節(jié)細(xì)胞可通過信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑為植株發(fā)育和逆境適應(yīng)提供必要的能量[22]。

1.2 對高溫脅迫的響應(yīng)

高溫對植物的傷害主要是破壞細(xì)胞內(nèi)酶的活性，進(jìn)而造成正常代謝受阻、生長發(fā)育停止，甚至導(dǎo)致植株死亡[23]。蛋白質(zhì)組學(xué)研究表明，高溫脅迫能激活誘導(dǎo)小G蛋白介導(dǎo)的Ca2+信號轉(zhuǎn)導(dǎo)通路[24-25]。另外，參與Ca2+信號通路的磷脂酶C也受到高溫脅迫的影響，34℃高溫處理可使小麥胚乳中磷脂酶C上調(diào)[26]，磷脂酶C活性的提高有助于傳遞高溫信號，從而調(diào)控相關(guān)基因的表達(dá)。感受高溫信號后，植物通過調(diào)節(jié)熱休克蛋白(HSP)的表達(dá)水平，保證蛋白質(zhì)的正確折疊及蛋白質(zhì)的穩(wěn)定性。Albernathy等[27]認(rèn)為小麥種子在早期吸脹過程中耐熱性的變化與HSP的合成有關(guān)。Majoul等[24]從小麥非醇溶谷蛋白組分中分離到了43個蛋白(24個上調(diào)、19個下調(diào))，其中5個上調(diào)蛋白與低分子量HSP相似。后來Laino等[28]從硬質(zhì)小麥籽粒非醇溶谷蛋白中鑒定出47個熱誘導(dǎo)蛋白，主要包括HSP以及參與脅迫響應(yīng)、糖酵解和碳水化合物代謝的蛋白。

1.3 對干旱脅迫的響應(yīng)

干旱脅迫使植物體內(nèi)蛋白質(zhì)種類和數(shù)量發(fā)生一系列變化，產(chǎn)生干旱誘導(dǎo)蛋白。干旱誘導(dǎo)蛋白通常分功能蛋白和調(diào)節(jié)蛋白兩大類，前者在細(xì)胞內(nèi)發(fā)揮直接保護(hù)作用，包括滲調(diào)蛋白、離子通道蛋白、胚胎晚期富集(LEA)蛋白和代謝酶類等；后者主要參與水分脅迫的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)以及相關(guān)基因的表達(dá)調(diào)控，包括磷脂酶、蛋白激酶、鈣調(diào)素、G蛋白、轉(zhuǎn)錄因子和一些信號分子等[29-30]。蛋白質(zhì)組學(xué)分析表明，小麥植株的抗干旱能力與細(xì)胞的氧化還原能力有密切關(guān)系[31-34]。Ford等[32]發(fā)現(xiàn)干旱條件下參與氧化應(yīng)激代謝和活性氧清除途徑的蛋白上調(diào)表達(dá)。Hao等[35]研究表明，干旱脅迫下，抗旱基因型中與脅迫防御相關(guān)的差異蛋白數(shù)目高于干旱敏感型。為抵御干旱脅迫，能量代謝加強(qiáng)，小麥葉片和根部ATP合成酶類均上調(diào)表達(dá)[36-38]。另外，Peng等[39]對體細(xì)胞雜交材料山融3號(耐鹽型)及其供體親本濟(jì)南177(鹽敏感型)苗期葉片和根在PEG模擬干旱處理后的蛋白質(zhì)組變化情況進(jìn)行了分析，結(jié)果表明，山融3號耐鹽性的提升主要是由于其對滲透和離子穩(wěn)態(tài)調(diào)控能力的增強(qiáng)。

1.4 對鹽脅迫的響應(yīng)

鹽脅迫幾乎影響植物生理和代謝的每一個方面，植物在感受環(huán)境高鹽信號刺激后，通過信號轉(zhuǎn)導(dǎo)過程調(diào)節(jié)基因表達(dá)和代謝方式，進(jìn)而調(diào)整自身的形態(tài)或生理狀態(tài)來適應(yīng)不利環(huán)境。鹽脅迫下，小麥通過G蛋白表達(dá)量的升高，調(diào)節(jié)對胞外Na+信號的接收，從而改變胞質(zhì)中Ca2+的濃度，調(diào)整Ca2+/鈣結(jié)合蛋白復(fù)合體的表達(dá)模式，進(jìn)而調(diào)控信號的放大程度或傳遞途徑[40]。為減輕高鹽造成的傷害，植物在H+-ATP酶的驅(qū)動下，通過質(zhì)膜Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白將Na+排出胞外，同時依賴于液泡膜Na+/H+逆向轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白將Na+泵入液泡實現(xiàn)離子區(qū)域化[41]。Wang等[40]研究表明，鹽脅迫條件下，具有高耐鹽性的山融3號比低耐鹽性的濟(jì)南177根中液泡型H+-ATP酶表達(dá)量高。從生理學(xué)的角度而言，鹽脅迫下，植物通過增加細(xì)胞壁的木質(zhì)化程度來防止因滲透脅迫引起的細(xì)胞壁塌陷[42-43]。在木質(zhì)素合成途徑中，硫腺苷甲硫氨酸合成酶(SAM)催化甲硫氨酸與ATP合成硫腺苷甲硫氨酸，后者可以為木質(zhì)素單體提供甲基[43]。Guo等[44]研究了NaCl處理下小麥根系蛋白組的變化，發(fā)現(xiàn)耐鹽材料京411中SAM2顯著上調(diào)表達(dá)，表明耐鹽材料可能通過提高根系木質(zhì)化程度抵御鹽脅迫。此外，有研究表明葉綠體和線粒體蛋白組對小麥耐鹽也具有重要作用[45-46]。

2 小麥響應(yīng)生物脅迫的蛋白質(zhì)組學(xué)研究

小麥在生長發(fā)育過程中同樣會受到多種生物因子的影響，當(dāng)小麥?zhǔn)艿讲≡⒑οx等侵害時，會通過改變體內(nèi)蛋白質(zhì)的表達(dá)或酶的活性等途徑完成對這些生物逆境信號的轉(zhuǎn)導(dǎo)及生物學(xué)效應(yīng)的實現(xiàn)。目前，對生物脅迫下小麥蛋白質(zhì)組學(xué)研究，主要集中在病原微生物的侵害方面，包括白粉病、赤霉病、條銹病、葉銹病等。

2.1 對白粉病的響應(yīng)

Li等[47]以對小麥白粉病敏感和免疫的近等基因系為材料，經(jīng)蛋白質(zhì)組學(xué)分析發(fā)現(xiàn)抗白粉病相關(guān)基因主要參與能量代謝、抗氧化、基因調(diào)控、木質(zhì)化和細(xì)胞壁加厚等抗病生理反應(yīng)。線粒體加工肽酶(MPP)負(fù)責(zé)加工進(jìn)入線粒體的前體蛋白質(zhì)，同時也是呼吸鏈bc1復(fù)合體的重要組成部分[48]。研究發(fā)現(xiàn)，小麥抗病品系L699受白粉菌侵染后，MPP上調(diào)表達(dá)，表明小麥通過提高能量代謝來抵御白粉病菌侵染[49]。類萌發(fā)素蛋白(GLP)是植物響應(yīng)脅迫的一類重要蛋白質(zhì)，在植物被病原菌入侵時，GLP基因上調(diào)表達(dá)，催化產(chǎn)生H2O2，產(chǎn)生的H2O2一方面能夠選擇性參加信號級聯(lián)途徑，使植物產(chǎn)生自我防衛(wèi)反應(yīng)；另一方面能夠利用與纖維素發(fā)生交聯(lián)作用，加強(qiáng)植物細(xì)胞壁的結(jié)構(gòu)[50]。梁銀萍等[49]研究表明，小麥抗病品系L699被白粉菌侵染后，GLP表達(dá)上調(diào)，進(jìn)一步揭示了GLP在小麥抗病中的重要作用。植物病程相關(guān)蛋白(PR)是植物被病原菌感染后誘導(dǎo)產(chǎn)生并積累的一類蛋白質(zhì)的總稱，是植物防御體系的重要組成部分[51]。Fu等[52]利用iTRAQ技術(shù)分析發(fā)現(xiàn)，小麥接種白粉菌后，差異蛋白主要包括PR多肽、抗氧化酶類和初級代謝相關(guān)酶類，其中鑒定到兩個PR-1蛋白顯著上調(diào)表達(dá)。

2.2 對赤霉病的響應(yīng)

赤霉病對小麥生產(chǎn)的危害是亟待解決的世界性難題，主要由革蘭氏病原菌Fusariumgraminearum引起。蛋白質(zhì)組學(xué)分析可挖掘小麥響應(yīng)赤霉菌脅迫的標(biāo)記物。小麥抗赤霉病材料望水白，在受到Fusariumgraminearum侵染6 h后，參與碳代謝和光合作用的蛋白下調(diào)，與細(xì)胞防御相關(guān)的蛋白上調(diào)[53]。Zhou等[54]在抗病材料寧7840中，鑒定到15個受赤霉菌誘導(dǎo)特異或上調(diào)表達(dá)的蛋白，主要參與抗氧化途徑。近年來，Chetouhi等[55]的研究表明，赤霉菌侵染會通過影響淀粉合成和貯藏蛋白的含量來改變籽粒灌漿期的蛋白質(zhì)組水平。

2.3 對銹病的響應(yīng)

條銹病是由條形柄銹菌(Pucciniastriiformisf. sp.tritici)引起的小麥主要真菌病害之一，可造成小麥嚴(yán)重減產(chǎn)。梁根云等[56]運(yùn)用2-DE技術(shù)，分析了受條銹菌侵染的川麥107和80-8的對照以及發(fā)病14 d葉片中蛋白質(zhì)組的變化情況，檢測到9個差異蛋白，其中一個是在接種后發(fā)病的川麥107中特異誘導(dǎo)表達(dá)的蛋白。馬 成等[57]研究表明，病程相關(guān)蛋白、β-葡萄糖苷酶和谷胱甘肽轉(zhuǎn)移酶可能與條銹菌的侵染有關(guān)。近年來，Maytalman等[58]的研究進(jìn)一步揭示了PR蛋白和谷胱甘肽轉(zhuǎn)移酶在小麥抗條銹病代謝通路中的重要作用。葉銹病方面，李 冰等[59]以一對小麥葉銹病近等基因系TcLr10(抗病)和Thatcher(感病)為材料，接菌后24 h、48 h和72 h分別提取兩材料葉片的總蛋白，蛋白質(zhì)組學(xué)分析表明，接菌后兩材料中均誘導(dǎo)產(chǎn)生一蛋白質(zhì)點，該點在Lr10中誘導(dǎo)產(chǎn)生的速度和含量均顯著高于Thatcher。

3 前景與展望

植物的抗逆響應(yīng)是一個極其復(fù)雜的生理生化過程，而其分子機(jī)制至今尚未完全闡明。植物感受逆境信號后通過信號轉(zhuǎn)導(dǎo)等途徑調(diào)節(jié)胞內(nèi)相關(guān)蛋白的表達(dá)，進(jìn)而調(diào)整自身的生理狀態(tài)以適應(yīng)不利環(huán)境。與玉米、水稻等農(nóng)作物相比，小麥生長周期更長，因此更易遭遇不利環(huán)境的脅迫。蛋白質(zhì)組學(xué)引入小麥響應(yīng)逆境脅迫的研究，為從全基因組水平研究蛋白質(zhì)和基因功能提供了有效的工具。以2-DE和質(zhì)譜鑒定技術(shù)為基礎(chǔ)的小麥抗逆蛋白質(zhì)組學(xué)研究，發(fā)現(xiàn)和鑒定了大批逆境響應(yīng)蛋白，揭示了多種脅迫和信號物質(zhì)間的關(guān)系，取得了可喜的研究成果。但小麥對逆境的響應(yīng)是一個非常復(fù)雜的體系，涉及到一系列的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)、基因調(diào)控和蛋白表達(dá)的變化。而目前以2-DE技術(shù)為基礎(chǔ)的蛋白質(zhì)組學(xué)研究，由于其重復(fù)性難以控制以及低豐度、膜蛋白難檢測等缺點，已逐漸成為限制蛋白質(zhì)組研究的瓶頸。首先，iTRAQ技術(shù)的研究與應(yīng)用為低豐度蛋白、膜蛋白的鑒定提供了有力的保障[5]，iTRAQ技術(shù)可一次分析8個樣品，提高了實驗的通量和重復(fù)性。其次，小麥基因組測序、生物信息學(xué)數(shù)據(jù)庫的完善，為蛋白質(zhì)的準(zhǔn)確鑒定與功能預(yù)測奠定了基礎(chǔ)；最后，將加強(qiáng)多層次、多技術(shù)手段的聯(lián)合研究，將蛋白質(zhì)組學(xué)與轉(zhuǎn)錄組學(xué)、代謝組學(xué)、遺傳學(xué)以及農(nóng)藝性狀結(jié)合起來進(jìn)行研究。目前，小麥抗逆蛋白質(zhì)組學(xué)正處于蓬勃發(fā)展階段，相信隨著科技創(chuàng)新和技術(shù)進(jìn)步，將有更多的與小麥響應(yīng)逆境脅迫相關(guān)的蛋白或基因被挖掘，蛋白質(zhì)組學(xué)將為小麥抗逆理論研究和育種做出更大貢獻(xiàn)。

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Advances in Wheat Proteomics under Diverse Stresses

CUI Dezhou,FAN Qingqi,SUI Xinxia,HUANG Chengyan,CHU Xiusheng

(Crop Research Institute, Shandong Academy of Agricultural Sciences/Key Laboratory of Wheat Biology and Genetic Improvement in the North Yellow﹠Huai River Valley, Ministry of Agriculture/National Engineering Laboratory for Wheat﹠Maize, Jinan,Shandong 250100, China)

Many environmental stresses influenced the growth and development of wheat, and wheat plant can change its proteome to adapt the environmental stresses. Based on proteome technique, the important proteins associated with stresses could be detected, and used as the potential biomarkers. This paper reviewed the advances in the application of proteomics in wheat responses to abiotic (cold, heat, drought, salt) and biotic (pathogens) stresses, and pointed out its application prospects, which would provide new insights into wheat responses to diverse stresses.

Wheat; Proteome; Abiotic stress; Biotic stress

時間：2017-01-03

2016-07-28

2016-08-18

公益性行業(yè)科研專項(201203033-05)；山東省良種工程項目；山東省農(nóng)業(yè)科學(xué)院青年科研基金項目(2015YQN11)

E-mail: dezhoucui@126.com

楚秀生(E-mail：xschu2007@sina.com)

S512.1；S311

A

1009-1041(2017)01-0116-06

網(wǎng)絡(luò)出版地址：http://www.cnki.net/kcms/detail/61.1359.S.20170103.1629.032.html