陳建中，郭鈴，湯玲燕，張慧麗，周慧丹，凌露露

湖州師范學院生命科學學院，浙江 湖州 313000

藍藻毒素影響植物生長發(fā)育及其機制研究進展

陳建中*，郭鈴，湯玲燕，張慧麗，周慧丹，凌露露

湖州師范學院生命科學學院，浙江 湖州 313000

隨著工農業(yè)生產的發(fā)展，工業(yè)廢水以及生活污水等導致水體富營養(yǎng)化日益加劇。在適宜的條件下，富營養(yǎng)化水體中的藍藻可在短時間內迅速繁殖并聚集形成藍藻水華，某些水華藍藻能產生藍藻毒素。藍藻毒素不僅會對植物和水生動物的生長發(fā)育產生影響，而且會對人類的健康產生潛在危害。文章介紹了藍藻毒素及其危害，重點圍繞藍藻毒素對植物生長發(fā)育的影響及其機理的研究狀況進行了綜述，為進一步研究藍藻毒素影響植物生長發(fā)育機制提供信息。國內外的研究表明，藍藻毒素影響許多植物的種子發(fā)芽、根系和地上部的生長，并在植物組織中積累，從而影響植物的產量和品質。藍藻毒素影響植物生長發(fā)育的機理研究主要集中在組織結構損傷、蛋白磷酸酶的抑制、氧化脅迫和DNA損傷等方面，但傳統(tǒng)的研究方法難以揭示植物復雜的藍藻毒素脅迫響應機制，今后應加強分子生物學新技術（如芯片技術和深度測序技術等）在植物藍藻毒素脅迫響應機制研究中的應用。

藍藻水華；藍藻毒素；植物；生長發(fā)育；抑制機理

藍藻又稱藍綠藻，是生物界中最簡單、最原始的生物類群，其分布廣、適應性強。近年來，由于水體富營養(yǎng)化，藍藻水華頻頻暴發(fā)。水華發(fā)生時，藍藻瘋長使水體的透明度和溶解氧濃度降低，導致魚蝦等水生生物死亡。當水體中的營養(yǎng)被耗盡時，藍藻大量死亡，某些藻體（主要包括微囊藻屬、魚腥藻屬、顫藻屬和念珠藻屬中的某些種）在分解過程中將藍藻毒素釋放到水體中（Carmichael，1994；戴瑾瑾等，2009）。已有研究表明，藍藻毒素不僅直接污染水源，而且能在水生生物體內積累和存留，并通過食物鏈對人體產生潛在危害（Bell和Codd，1994；Carmichael，1994；Chen等，2004；姜錦林等，2011；楊濤和陳華，2011；Corbel等，2014），如何降低藍藻毒素對水生生物和人體的危害已成為當前亟待解決的問題。目前，國內外關于藍藻毒素影響植物生長發(fā)育的研究相對較少，本文綜述了近年來關于藍藻毒素影響植物生長發(fā)育及其機制的研究成果，以期為藍藻毒素影響植物生長發(fā)育及其機理的進一步研究提供參考。

1 藍藻毒素概述

1.1 藍藻毒素及其結構與分類

藍藻毒素是藍藻代謝過程中產生的有毒次生代謝產物，主要為細胞內毒素，當細胞壁破裂或藻體分解時，毒素被釋放到水體中。藍藻毒素的種類和分類方式繁多，若根據(jù)化學結構，藍藻毒素可以大致歸納為兩類，一類是環(huán)肽類，此類包括微囊藻毒素（microcystins，MCs）和節(jié)球藻毒素；另一類是生物堿，主要有擬筒孢囊藻毒素、變性毒-a、甲藻毒素等（戴瑾瑾等，2009）；若按照毒素作用的靶器官分類，主要有肝毒素、神經(jīng)毒素、皮膚毒素和細胞毒素等，其中肝毒素為肝癌促進劑，其代表毒素為微囊藻毒素（Corbel等，2014）。

微囊藻毒素（MCs）是一類環(huán)狀七肽，目前已知有 80多種異構體，其中 MC-LR、MC-RR和MC-YR是最為普遍、毒性較強的3種變異體（姜錦林等，2011）。微囊藻毒素廣泛存在于地表水中，是與人類關系最為密切的一類藍藻毒素（靳紅梅和常志州，2013；Corbel等，2014）。微囊藻毒素的一般結構為 D-丙氨酸-L-X-赤-β-甲基-D-異天冬氨酸-L-Z-Adda-D-異谷氨酸-N-甲基脫氫丙氨酸，相對分子質量1000左右（Carmichael，1994；蘇雅玲和鄧一榮，2013）。

1.2 藍藻毒素的污染及其危害

中國是一個湖泊眾多的國家，近些年藍藻水華污染了大面積的湖泊河流，如武漢東湖、江蘇太湖、安徽巢湖、云南滇池、大理洱海等以及長江、黃河和松花江中下游等主要河流。大量調查結果顯示很多地區(qū)的河流、湖泊中的魚蝦等水生生物體內有MCs的積累，甚至在飲用水中也檢測到了MCs的存在（Lahti等，2001；姜錦林等，2011）。早在1878年就有報道關于動物食用含有藍藻的水而中毒死亡的現(xiàn)象（戴瑾瑾等，2009）。人或動物接觸或食用含 MCs的水，會出現(xiàn)乏力、嘔吐、腹瀉、呼吸急促等癥狀，嚴重時將導致肝腫大出血和肝壞死，甚至因呼吸阻塞而死亡（蘇雅玲和鄧一榮，2013）。近來研究結果發(fā)現(xiàn)藍藻毒素不僅對肝臟有危害，對腎臟、心臟、大腦甚至生殖系統(tǒng)也有毒害作用（王昊和徐立紅，2011）。由于藍藻毒素既可通過飲用水進入人體，也可在浮游生物、水生無脊椎動物、魚體和高等植物中積累，并通過食物鏈威脅到人類健康（Lahti等，2001；McElhiney等，2001；Chen等，2004，2010；Falconer，2008；Lehman等，2010；Corbel等，2014），因此，藍藻毒素產生的環(huán)境危害不容小覷。

機械收集藍藻生物量的不合理堆放、肥田等資源化處理以及使用藍藻水華污染的水進行農業(yè)灌溉活動等均可使藍藻毒素進入土壤界面（宋立榮和陳偉，2009）。藍藻毒素進入土壤界面后的生態(tài)和環(huán)境安全性評價同樣不可忽視。

2 藍藻毒素對植物生長發(fā)育的影響

離體培養(yǎng)條件下，0.005 μg·mL-1MC-LR即能顯著抑制馬鈴薯(Solanum tuberosum)組培苗的生長，0.05 μg·mL-1MC-LR處理16 d后顯著降低了組培苗的葉綠素含量，其莖葉組織上出現(xiàn)壞疽（McElhiney等，2001）。Romanowska-Duda和Tarczyńska（2002）研究了MC-LR和藍藻毒素提取物對水生植物少根紫萍（Spirodela oligorrhiza）的影響，結果表明質量濃度為0.01～0.2 μg·mL-1的MC-LR處理24～96 h對少根紫萍的生長沒有明顯影響，而處理4 d后，MC-LR對少根紫萍具有明顯的生長抑制作用。MC-LR能夠影響芥菜（Sinapis alba）幼苗側根的形態(tài)發(fā)育（M-Hamvas等，2003）。Gehringer等（2003）研究發(fā)現(xiàn) 1 μg·mL-1MC-LR可明顯抑制水芹（Lepidium sativum）根的生長，10 μg·mL-1MC-LR處理后，整個植株的生長受到抑制。尹黎燕等（2004）研究了微囊藻毒素對沉水植物苦草（Vallisneria spiralis）生長發(fā)育的影響，結果顯示：0.0001～10 μg·mL-1質量濃度的MC-RR在一定程度上抑制了苦草種子的發(fā)芽率，但各濃度梯度之間并沒有明顯的差異；MC-RR對苦草根毛生長的抑制作用隨著其處理濃度的增大而增強，苦草鮮質量也隨著MC-RR處理濃度的升高而降低。水稻和油菜對微囊藻毒素的敏感程度存在差異，0.6 μg·mL-1的微囊藻毒素顯著抑制了油菜種子的發(fā)芽，質量濃度達 3 μg·mL-1時無正常油菜苗發(fā)生，其種子發(fā)芽率為0；質量濃度高于0.12 μg·mL-1的微囊藻毒素顯著抑制了油菜幼苗的生長，其苗高顯著低于對照；不同濃度的微囊藻毒素處理后，油菜幼苗還表現(xiàn)為不同程度的黃化和壞死；雖然微囊藻毒素處理后，水稻種子的發(fā)芽率并無顯著差異，但當毒素質量濃度達1.5 μg·mL-1時，水稻的生長發(fā)育顯著被抑制；水稻和油菜種子暴露于微囊藻毒素中的另一重要生物學效應是幼苗根系受到顯著抑制，3 μg·mL-1微囊藻毒素導致 96%的水稻幼苗主根壞死（Chen等，2004）。薛延豐等（2009）以白三葉（Trifolium repens）的種子和幼苗為材料，研究了不同濃度MC-RR對白三葉種子萌發(fā)及幼苗的影響，結果表明發(fā)芽率和發(fā)芽勢隨著處理濃度的增加而降低，株高隨著MC-RR處理濃度增加而顯著降低，根長和鮮重在低濃度處理下顯著增加，在高濃度處理下顯著降低。

Chen等（2010）研究結果表明微囊藻毒素可顯著影響蘋果組培苗的生長，當毒素質量濃度達到0.3 μg·mL-1時，植株生長受到明顯抑制，蘋果試管苗的增殖系數(shù)驟減，植株葉片狹長，節(jié)間變短，植株呈淺黃色，表現(xiàn)出非正常幼苗癥狀。耿志明等（2011）通過研究微囊藻毒素（MC-LR）對小白菜、番茄幼苗生長發(fā)育的影響及其在它們體內的積累，證明了高質量濃度MC-LR（0.5～2.5 μg·mL-1）會顯著降低2種種子的發(fā)芽率，當毒素質量濃度高于0.1 μg·mL-1（或0.5 μg·mL-1）時，小白菜（或番茄）幼苗的苗高、根長均受到顯著抑制；微囊藻毒素在小白菜中的積累隨MC-LR處理濃度的增大和處理時間的延長而增加，但在番茄中未能檢出微囊藻毒素的積累（耿志明等，2011）。MCs 22.24 μg·mL-1的藍藻水華粗提液顯著抑制了番茄種子的萌發(fā)，其抑制率達85%；處理30 d后，其植株高度和生物量顯著低于對照（El Khalloufi等，2012）。Chen等（2012）研究顯示低濃度水平的 MC-LR對水稻根系的生長影響不大，高濃度的MC-LR通過抑制根的伸長、根冠的形成以及橫向根源基的生長而影響水稻根系的形態(tài)。2和4 μg·mL-1的MC-LR處理水稻種子5 d后，其幼苗根長和鮮質量明顯受到抑制（Chen等，2013）。

總之，藍藻毒素對許多植物的生長發(fā)育具有抑制作用，但由于不同種植物對藍藻毒素的敏感程度不一，其對植物種子發(fā)芽率、植物根系的生長、植株高度和鮮重等的影響程度也各不相同。

3 藍藻毒素影響植物生長發(fā)育的機理

3.1 組織結構損傷

MC-LR處理后，蘆葦（Phragmites australis）試管苗根莖部的通氣組織被類愈傷組織堵塞，對照試管苗的根僅在外皮層和木質組織中發(fā)生木質化，MC-LR引起皮層薄壁組織和中柱鞘細胞壁木質化，皮質細胞間隙被木質化物質所堵塞，MC-LR還造成蘆葦根外皮組織壞疽，表明藍藻毒素MC-LR可通過誘導組織學變化而抑制蘆葦?shù)纳L（Máthé等，2007）。10～40 μg·mL-1MC-LR處理5 d后，蘆葦根細胞骨架發(fā)生變異（微管降解），其主根和側根發(fā)生腫脹和變形（Máthé等，2009）。Saqrane等（2008）研究表明含MC-LR的藍藻提取物能延遲豌豆（Pisum sativum）的根器官分化和維管束的形成，抑制側根原基的形成；處理后的豌豆初生根橫切面缺乏內皮和中柱鞘細胞，沒有側根原基的形成，并且延遲初生木質部的形成，缺乏纖維。分析表明MCs通過抑制植物器官分化和根維管組織的形成，影響植物營養(yǎng)和生物量（Saqrane等，2008）。

3.2 蛋白磷酸酶的抑制

MCs對真核生物最為重要的分子致毒機理是其能強烈并特異性地抑制絲氨酸或蘇氨酸蛋白磷酯酸合成酶 1和 2A（PP1和 PP2A）的活性（MacKintosh等，1990；Kurki-Helasmo和Meriluoto，1998），而蛋白磷酸酶PP1和PP2A參與許多重要的胞內過程，如細胞生長、分化、蛋白質合成和細胞信號傳導等。MacKintosh等（1990）報道MC-LR是植物體中PP1和PP2A的特異性和強有力的抑制劑。0.5 μg·mL-1MC-LR處理10 d后，蘆葦根中的PP1和 PP2A總活性僅為對照的 38%，10 μg·mL-1MC-LR對 PP1和 PP2A總活性的抑制率達 80%（Máthé等，2009）。

研究證實MCs與PP1和PP2A之間是一種不可逆的共價結合（Craig等，1996；Holmes等，2002；姜錦林等，2011），MCs進入細胞后主要通過與細胞內 PP1和 PP2A的活性中心形成牢固的共價結合，而不可逆地抑制酶活性，從而造成細胞內一系列生化反應的紊亂。已有的研究結果表明，微囊藻毒素可能通過抑制植物PP1和PP2A而對植物帶來不利影響，這些影響主要表現(xiàn)在抑制植物生長發(fā)育以及導致植物葉片壞死等方面（Chen等，2004；Máthé等，2009；耿志明等，2011）。MCs強烈抑制PP1和PP2A，打破了體內磷酸化的平衡，這可能導致 ROS的生成（Yin等，2005；Amado和Monserrat，2010）。MCs的受體目前可以確定是PP1和PP2A，但關于PP1和PP2A與ROS以及抗氧化體系各種酶之間的聯(lián)系還有待進一步研究（姜錦林等，2011）。

3.3 氧化脅迫

微囊藻毒素能夠誘導細胞產生氧化脅迫，這可能是微囊藻毒素致毒機理的一個重要方面（朱楓等，2010）。MCs處理后，MDA（丙二醛）具有隨時間劑量增加的現(xiàn)象，表明 MCs可以造成細胞內的脂質過氧化（Hu等，2005）。在紫花苜蓿與小麥中，也發(fā)現(xiàn) MCs的聚集與脂質過氧化現(xiàn)象（Anja等，2007）。

受 MCs脅迫的植物會產生氧化應激反應，如增加超氧化物歧化酶（SOD）、過氧化物酶（POD）、抗壞血酸過氧化物酶（APX）、過氧化氫酶（CAT）、谷胱甘肽S轉移酶（GST）和谷胱甘肽過氧化物酶（GSH-PX）等的酶活性，并可增加酚物質含量（靳紅梅和常志州，2013）。在正常情況下，植物體內SOD、POD和CAT等清除活性氧的酶類活性較強，可及時清除植物受環(huán)境脅迫時產生的過量活性氧，從而使活性氧的產生和清除保持一種動態(tài)平衡（薛延豐等，2009）。實驗表明50 μg·mL-1MC-RR處理組織細胞后，細胞的生存能力與活性氧（reactive oxygen species, ROS）、SOD、CAT、GSH-PX和POD 5個生化參數(shù)相關；MC-RR可導致植物細胞中的 ROS含量增加，與此同時，植物細胞也會提高其抗氧化能力來對抗 MC-RR產生的氧化損傷（Yin等，2005）。研究發(fā)現(xiàn)當植物體遭受MC-RR脅迫時，其細胞內活性氧含量的改變會引起抗氧化酶活性的改變，3種抗氧化酶（SOD、CAT、POD）活性隨著MC-RR處理濃度的改變而變化（薛延豐等，2009）。高濃度的MC-LR將刺激水稻幼苗根中ROS的產生，ROS對水稻根部抵抗MC-LR的氧化脅迫起重要作用（Chen等，2012）。薛延豐等（2009）研究顯示在低濃度MC-RR處理下白三葉幼苗體內的SOD和CAT活性增加；隨著MC-RR處理濃度的增加，SOD活性呈現(xiàn)先降低后增加，CAT活性先降低后增加最后降低，POD活性呈現(xiàn)先增加后降低的趨勢。Chen等（2004）研究結果表明藍藻毒素影響了油菜幼苗SOD和POD活性，SOD和POD可能參與了植物抵抗MCs脅迫的過程。研究證實金魚藻（Ceratophyllum dermesum）能夠吸收水中的MC-LR，誘導植株ROS水平升高，同時提高了微粒體和GST活性（Takenaka，2001）。

眾多研究者基本達成共識：MCs能刺激 ROS的產生（Chen等，2004；Yin等，2005；Chen等，2012；靳紅梅和常志州，2013），ROS導致細胞損傷和脂質過氧化，并有可能通過某些通路誘導細胞凋亡（姜錦林等，2011）。Chen等（2012）研究證明 ROS的積累受植物細胞的抗氧化系統(tǒng)控制，環(huán)境脅迫會打破ROS平衡，從而刺激ROS的產生，過量的 ROS會攻擊細胞膜脂質，導致脂質過氧化膜損傷。

3.4 DNA損傷

MCs的遺傳毒性主要表現(xiàn)為對 DNA的損傷（朱楓等，2010)。20～40 μg·mL-1L MC-LR處理2 d后，在蘆葦根尖分生組織細胞中即可觀察到細胞核皺縮和染色質凝聚現(xiàn)象（Jámbrik等，2011），同樣，MC-RR也可導致煙草BY-2細胞的染色質發(fā)生凝聚（Yin等，2006）；染色質凝聚往往伴隨著細胞核破碎和細胞凋亡，該現(xiàn)象已在高濃度甲基軟海綿酸（okadaic acid）處理后的煙草細胞中被證實（Zhang等，1992），甲基軟海綿酸是一種蛋白磷酸酶PP1和PP2A抑制劑。Chen等（2011）通過DNA片段化和 RAPD（random amplified polymorphic DNA）分析，研究了蘋果、油菜和水稻經(jīng)藍藻水華提取物（含MCs）處理后的DNA損傷效應，結果表明藍藻毒素污染后可引起植物DNA損傷。目前國內外關于藍藻毒素在植物組織細胞中的DNA損傷作用等方面的研究相對較少，主要集中在動物組織細胞方面。

3.5 其他生理生化響應

El Khalloufi等（2012）研究發(fā)現(xiàn) MCs 22.24 μg·mL-1的藍藻水華粗提液顯著抑制了番茄植株的光系統(tǒng) II活性，而處理番茄植株根中的礦物質如Na+和K+的濃度顯著高于對照植株。MCs能導致微絲和微管解聚，胞內谷胱甘肽（GSH）與氧化型谷胱甘肽（GSSG）的穩(wěn)定態(tài)被破壞（朱楓等，2010）。Máthé等（2009）報道MC-LR可導致蘆葦根尖間期分生組織細胞中的微管發(fā)生降解，同時引起細胞有絲分裂異常，高質量濃度（10～40 μg·mL-1）MC-LR處理2 d后即可抑制細胞有絲分裂。蛋白質組學研究表明水稻幼苗通過改變新陳代謝而對MC-LR發(fā)生響應，MC-LR處理后，水稻幼苗中最受影響的生化過程涉及蛋白質折疊和應激反應、蛋白質生物合成、細胞信號和基因表達調控以及能量和碳水化合物代謝（Azevedo等，2014）。

4 總結與展望

日益嚴重的水體富營養(yǎng)化導致藍藻水華頻頻暴發(fā)。藍藻水華衍生的藍藻毒素已危及到人類健康及其他生物的生長發(fā)育。如何防控藍藻水華和對藍藻毒素污染的水體進行治理已成為亟待解決的問題。使用含有藍藻水華的水進行農業(yè)灌溉，會造成藍藻毒素在植物體內積累并影響植物的生長發(fā)育。藍藻毒素脅迫下的植物會產生應激反應，使機體內ROS失衡，過量ROS導致脂質過氧化膜損傷。藍藻毒素還可通過抑制植物PP1和PP2A而影響植物的生長發(fā)育。目前，有關藍藻毒素影響植物的毒性分子機制仍鮮有報道。然而，隨著科技的發(fā)展，越來越多的分子生物學新技術（如基因芯片技術和深度測序技術等）的應用必將有助于揭示植物對藍藻毒素脅迫響應的分子調控網(wǎng)絡。

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Advances in the Effect of Cyanobacterial Toxins on Plant Growth and Its Mechanism

CHEN Jianzhong, GUO Ling, TANG Lingyan, ZHANG Huili, ZHOU Huidan, LING Lulu
School of Life Sciences, Huzhou University, Huzhou 313000, China

With the development of industrial and agricultural production, industrial wastewater, life sewage and agricultural wastewater can cause eutrophication of water bodies. In appropriate conditions, the cyanobacteria in eutrophic waters propagate rapidly and gather to form blue-green algae blooms. Some cyanobacterial species can produce cyanobacterial toxins. Cyanobacterial toxins can potentially pose health hazard on aquatic animals and even human beings, and also affect the growth and development of plants via contaminated irrigation water. In this paper, the cyanobacterial toxin and its potential hazards are introduced, and the effect of cyanobacterial toxins on plant growth and development and its mechanism are reviewed in detail in order to provide some information for further research on inhibition mechanism. Cyanobacterial toxins can inhibit seed germination, root and shoot growth, and can be accumulated by plant tissues, and thus the yield and quality of plants decrease. The inhibition mechanisms include tissue structure damage, protein phosphatase inhibition, oxidative stress and DNA damage. However, it is difficult to reveal the complex cyanotoxins response mechanisms in plants by traditional methods. Future research on cyanotoxins response mechanisms in plants by using new techniques of molecular biology, such as microarray assay and deep sequence, should be strengthened.

cyanobacterial bloom; cyanobacterial toxins; plant; growth and development; inhibition mechanism

10.16258/j.cnki.1674-5906.2015.04.026

X171.5

A

1674-5906（2015）04-0724-05

陳建中，郭鈴，湯玲燕，張慧麗，周慧丹，凌露露. 藍藻毒素影響植物生長發(fā)育及其機制研究進展[J]. 生態(tài)環(huán)境學報, 2015, 24(4): 724-728.

CHEN Jianzhong, GUO Ling, TANG Lingyan, ZHANG Huili, ZHOU Huidan, LING Lulu. Advances in the Effect of Cyanobacterial Toxins on Plant Growth and Its Mechanism [J]. Ecology and Environmental Sciences, 2015, 24(4): 724-728.

國家自然科學基金項目（31070451）；浙江省自然科學基金項目（Y5110353）；浙江省重大科技專項（2008C12009）

陳建中（1967年生），男，副教授，博士，從事環(huán)境毒理學研究。E-mail: jzchen@hutc.zj.cn。*通信作者。

2015-01-07