謝麗源，甘炳成，彭衛(wèi)紅，黃忠乾，譚　偉（四川省農(nóng)業(yè)科學(xué)院土壤肥料研究所，四川成都610066）

靈芝深層發(fā)酵產(chǎn)物抗氧化活性物質(zhì)與抗氧化能力分析

謝麗源，甘炳成，彭衛(wèi)紅，黃忠乾，譚偉
（四川省農(nóng)業(yè)科學(xué)院土壤肥料研究所，四川成都610066）

以不同靈芝菌株液體發(fā)酵產(chǎn)物作為研究材料，測定抗氧化活性物質(zhì)含量，并利用多種抗氧化測定方法，分析不同菌株的體外抗氧化能力，評價(jià)活性物質(zhì)含量間、抗氧化方法間及抗氧化方法與含量間的相關(guān)性。結(jié)果表明，供試菌株活性物質(zhì)含量間的差異較大，紫芝13、德昌1號黃酮含量最高，而京大靈芝多糖、三萜、多酚含量顯著高于其余菌株（p＜0.05），且四種活性物質(zhì)含量間相關(guān)性不大；不同靈芝菌株抗氧化活性不同，其中京大靈芝具有較高的還原力，白靈芝、金地靈芝、有柄樹舌2949 DPPH自由基清除能力較高，通江靈芝、紫芝101羥自由基清除能力較強(qiáng)，韓芝有較高的超陰離子自由基清除能力，且不同方法間存在較大差異，顯著性不明顯；四種活性物質(zhì)含量與各抗氧化測定方法間相關(guān)系數(shù)低，表明靈芝的抗氧化能力貢獻(xiàn)并不完全來自這四類物質(zhì)。

靈芝，深層發(fā)酵，抗氧化能力，抗氧化活性

自由基是人體進(jìn)行生命活動時(shí)所產(chǎn)生的一種活性分子，正常情況下，自由基具有調(diào)節(jié)細(xì)胞間的信號傳遞和細(xì)胞生長、抑制病毒和細(xì)菌的作用。但體內(nèi)自由基過多，可導(dǎo)致細(xì)胞和組織器官損傷、誘發(fā)各種疾病、加速機(jī)體衰老，最終導(dǎo)致疾病的發(fā)生［1］?？寡趸瘎┦怯行У淖杂苫K止劑，化學(xué)合成氧化劑由于對健康的潛在危害，在食品的應(yīng)用越來越受到限制［2］。因此，研究開發(fā)天然抗氧化劑取代化學(xué)合成的抗氧化劑將成為必然趨勢，而大型真菌不僅具有高蛋白、低脂肪等豐富營養(yǎng)，還具有多種生理活性，是篩選無毒的具有抗氧化活性物質(zhì)的最佳材料。因此，從食用菌中開發(fā)天然、高效、具有醫(yī)療保健功能的抗氧化食品或藥品具有較高的開發(fā)價(jià)值和廣闊的市場前景，已成為當(dāng)今一個(gè)重要的研究方向。

目前體外抗氧化能力的測定方法比較多，這些方法與操作難易程度、生物相關(guān)性、反應(yīng)機(jī)理、反應(yīng)發(fā)生環(huán)境等相關(guān)。但是不論哪種方法都各有利弊，目前為止，沒有一種方法可以代替全部的方法而作為標(biāo)準(zhǔn)方法用于所有復(fù)雜抗氧化劑的評價(jià)，更沒有一種方法可以模擬生物體內(nèi)的復(fù)雜環(huán)境。大多數(shù)的學(xué)者，在研究抗氧化能力時(shí)，使用一種或同時(shí)使用不同機(jī)理的兩種或三種方法來共同評價(jià)物質(zhì)的抗氧化能力。然而，不同方法得出的結(jié)論并不一定都是一致的，有的甚至?xí)贸鱿喾吹慕Y(jié)論。由于方法的不統(tǒng)一使得目前有關(guān)抗氧化作用的研究十分混亂。因此，必須同時(shí)使用多種方法進(jìn)行測定，評價(jià)不同方法間的相關(guān)性，建立多種方法的數(shù)據(jù)庫，為抗氧化活性研究提供參考標(biāo)準(zhǔn)，并為栽培、育種以及產(chǎn)品開發(fā)提供理論依據(jù)。

靈芝是我國著名的高等藥用真菌，具有抗腫瘤、免疫調(diào)節(jié)、鎮(zhèn)靜安神、強(qiáng)心及抗心肌缺血、調(diào)節(jié)血脂、平喘、保肝、降血糖、抗缺氧和清除自由基以及延緩衰老等較重要的藥理作用［3-7］。這些藥理活性與靈芝中含有的多糖類、三萜類、黃酮類、多酚類、有機(jī)鍺、無機(jī)離子、甾醇類等11大類活性物質(zhì)密切相關(guān)［8］。而其中所含的多糖、三萜、多酚以及黃酮類物質(zhì)是研究最為廣泛的抗氧化活性物質(zhì)，但對其發(fā)揮抗氧化性能起著主要貢獻(xiàn)的功能成分缺乏定論。

本研究以23株不同靈芝菌株作為研究材料，測定多種活性物質(zhì)，并利用多種抗氧化測定方法，對不同菌株的抗氧化能力進(jìn)行系統(tǒng)評價(jià)和比較，揭示靈芝菌株在抗氧化方面的藥用價(jià)值，為其抗氧化機(jī)理研究以及進(jìn)一步的開發(fā)利用提供理論依據(jù)。

1　材料與方法

1.1材料與儀器

靈芝菌株均由四川省農(nóng)業(yè)科學(xué)院微生物研究中心提供；DPPHSigma公司；標(biāo)準(zhǔn)齊墩果酸、葡萄糖、無水乙醇、香草醛、冰乙酸、高氯酸、乙酸乙酯、苯酚、過氧化氫、硫酸亞鐵、水楊酸、鄰苯三酚、鹽酸、磷酸鹽緩沖液、鐵氫化鉀、三氯乙酸、三氯化鐵、甲醇等均為分析純，上海生工生物工程技術(shù)服務(wù)有限公司。

UV1240紫外分光光度計(jì)日本島津儀器公司；GLI66-Ⅱ高速離心機(jī)上海安亭科學(xué)儀器廠；HH. S11-Ni6-列六孔恒溫水浴鍋北京長安科學(xué)儀器廠；ALC-Z10.3電子天平北京賽多利斯天平有限公司；R-201旋轉(zhuǎn)蒸發(fā)器上海申勝生物技術(shù)有限公司；SHB-Ⅲ循環(huán)水多用真空泵鄭州長城科工貿(mào)有限公司。

1.2實(shí)驗(yàn)方法

1.2.1液體發(fā)酵培養(yǎng)基葡萄糖30g/L，蛋白胨20g/L，KH2PO43g/L，MgSO4.7H2O 1g/L，pH自然。

1.2.2發(fā)酵液制備接種10%液體種子培養(yǎng)基于裝液量為120mL發(fā)酵培養(yǎng)基（500mL三角瓶）中，培養(yǎng)溫度26℃，轉(zhuǎn)速120r/min，培養(yǎng)7d，過濾，收集發(fā)酵液，備用。

1.2.3多糖含量測定參考張惟杰方法［9］，繪制標(biāo)準(zhǔn)曲線，求出回歸方程（y=0.0147x+0.0081，R2=0.9968），得到多糖含量。

1.2.4總酚含量測定使用福林-肖卡法［10］，繪制標(biāo)準(zhǔn)曲線，求出回歸方程（y=0.1359x+0.0141，R2=0.9983），得到總酚含量。

1.2.5黃酮含量測定按照蘆丁-AlNO3法［11］繪制標(biāo)準(zhǔn)曲線，得回歸方程為（y=0.009x-0.0006，R2=0.9994），得到黃酮含量。

1.2.6三萜含量測定使用齊墩果酸作為標(biāo)樣［12］，繪制標(biāo)準(zhǔn)曲線，求出回歸方程（y=0.057x+0.0804，R2= 0.9986），得到三萜含量。

1.2.7還原力測定［13］采用鐵氰化鉀還原法。

1.2.8對超氧陰離子自由基（O2-）清除作用研究采用鄰苯三酚自氧化法［13］。

1.2.9對羥自由基（·OH）的清除作用研究采用FeSO4-H2O2方法［13］。

1.2.10對DPPH·自由基清除作用研究采用DPPH-甲醇測定方法［13］。

2　結(jié)果與分析

2.1不同靈芝菌株活性物質(zhì)含量分析

分別測定不同靈芝液體發(fā)酵產(chǎn)物的黃酮、多酚、多糖及三萜含量，結(jié)果見表1。由表1可見，靈芝發(fā)酵液中均含有豐富的黃酮、多酚、多糖及三萜類物質(zhì)，但不同的靈芝菌株間，活性物質(zhì)含量間存在較大差異，在所測定的23個(gè)靈芝菌株中，黃酮含量變異范圍為1.462～7.056μg/mL，多酚含量變異范圍為1.534～10.214μg/mL，多糖含量變異范圍為1.257～13.120μg/mL，三萜含量變異范圍為1.027～12.510μg/mL。黃酮含量比較高的靈芝菌株有紫芝13、德昌1號、美國靈芝、樹舌、紫芝19、紫芝20、無孢靈芝11，黃酮含量在5.313～7.056μg/mL，其中紫芝13、德昌1號含量最高；多酚含量較高的菌株有京大靈芝、無孢靈芝11、紫芝19、美國靈芝、樹舌、紫芝101，含量在6.847～10.214μg/mL，其中京大靈芝、無孢靈芝11、紫芝19含量高于其余菌株；多糖含量較高的菌株有京大靈芝、黑芝、無孢靈芝、南韓靈芝，含量在7.810～13.120μg/mL，其中京大靈芝含量顯著高于其余菌株；三萜含量較高的菌株有京大靈芝、紫芝101、黑芝、南韓靈芝、松杉靈芝、通江靈芝、美國靈芝，含量在9.065～12.510μg/mL，其中京大靈芝含量最高。

2.2不同靈芝菌株抗氧化自由基測定

分析不同靈芝菌株液體發(fā)酵產(chǎn)物的抗氧化能力，對23個(gè)靈芝菌株還原力、羥自由基、超氧陰離子自由基及DPPH自由基清除率進(jìn)行比較，結(jié)果見圖1，研究發(fā)現(xiàn)不同靈芝菌株具有不同的抗氧化能力，即具有不同的自由基清除能力。在測定的23個(gè)菌株中，還原力變異范圍在0.220～0.884，DPPH自由基清除率變異范圍在21.101%～61.585%，羥自由基清除率變異范圍在11.247%～88.123%，超氧陰離子自由基清除率變異范圍在25.909%～69.024%。其中京大靈芝還原力最高（p＜0.01），OD值為0.884%，美國靈芝、有柄樹舌、金地靈芝均有較高的還原力，其OD值在0.637%～0.683%；白靈芝、金地靈芝、有柄樹舌2949有較高的DPPH自由基清除能力（p＜0.05或p＜0.01），清除率在60.404%～61.585%；通江靈芝、紫芝101羥自由基清除能力最高（p＜0.05或p＜0.01），清除率分別為88.123%、86.345%，而有柄樹舌2949、黑芝、韓國靈芝羥自由基清除能力僅次于以上菌株，清除率在83.240%～85.194%；韓芝有最高的超陰離子自由基清除能力（p＜0.05或p＜0.01），清除率為69.024%，而美國靈芝、有柄樹舌、金地靈芝、無孢靈芝、松杉靈芝、韓國靈芝、紫芝569、黑芝有較高的超氧陰離子自由基清除效果，清除率僅此于韓芝，清除率在58.597%～ 62.621%。

表1　不同靈芝菌株活性物質(zhì)含量比較Table 1　Comparison of content on active substance among different strains

圖1　不同靈芝菌株抗氧化能力比較Fig.1　Comparison of antioxidant capacity on different strains

表2　不同抗氧化方法間的相關(guān)性Table 2　Lineal correlation coefficients among the different methods for quantifying antioxidant capacity

2.3不同測定方法間的相關(guān)性

從表2中可以看出，不同的體外評價(jià)抗氧化能力方法所得結(jié)果間，具有不同的統(tǒng)計(jì)學(xué)相關(guān)性，各測定方法間相關(guān)系數(shù)均較低，相關(guān)性不顯著（p＞0.05）。這是由于生物體有多種抗氧化系統(tǒng)，其中自由基的種類、產(chǎn)生機(jī)理、產(chǎn)生部位以及所作用的靶點(diǎn)的不同，相對應(yīng)的抗氧化機(jī)理和能力就不同。不同的體外抗氧化能力測定是針對不同自由基的清除效果，但是，由于本研究測定樣品是發(fā)酵產(chǎn)物，成分復(fù)雜，對于其中含有的自由基種類不清楚，工作原理及相互間的關(guān)系不清楚，所以單一的測定方法很難對抗氧化物質(zhì)進(jìn)行綜合評價(jià)，因此不能用一種評價(jià)方法所得的結(jié)果，概況其他評價(jià)方法的結(jié)果，而應(yīng)盡量選擇多種抗氧化評價(jià)方法，較全面、客觀的評價(jià)被評價(jià)化合物的抗氧化能力。

2.4樣品活性組分含量相關(guān)性研究

對活性物質(zhì)含量間相關(guān)性進(jìn)行分析，由表3可知，粗多糖含量與黃酮、三萜、多酚含量相關(guān)系數(shù)分別為-0.270、0.595、0.175（p＞0.05）；黃酮含量與三萜、多酚含量相關(guān)系數(shù)為-0.328、0.274（p＞0.05）；三萜含量與多酚含量相關(guān)系數(shù)為0.132（p＞0.05），由此說明針對同一菌株，這四種主要活性物質(zhì)含量間存在較大差異，這是由于代謝產(chǎn)物累積途徑不同造成。

表3　活性物質(zhì)含量間相關(guān)性Table 3　Correlation among active composition

2.5抗氧化能力與抗氧化物質(zhì)含量的相關(guān)性

分析不同靈芝菌株的抗氧化能力與多酚類、黃酮類、粗多糖及三萜含量間的關(guān)系，根據(jù)前面對不同菌株的多酚、黃酮、粗多糖、三萜含量測定結(jié)果及不同方法測得的抗氧化能力結(jié)果作了相關(guān)性分析（表4）。由此可知，靈芝菌株多酚、黃酮、三萜及粗多糖含量與不同方法測得的抗氧化能力相關(guān)性不同，多酚含量與羥自由基、DPPH自由基、超氧陰離子自由基及還原力方法測得的抗氧化能力間的相關(guān)系數(shù)分別為-0.122、-0.135、-0.012、0.267（p＞0.05）；黃酮含量與羥自由基、DPPH自由基、超氧陰離子自由基及還原力方法測得的抗氧化能力間的相關(guān)系數(shù)分別為-0.411、-0.463、-0.147、-0.217（p＞0.05）；三萜含量與羥自由基、DPPH自由基、超氧陰離子自由基及還原力方法測得的抗氧化能力間的相關(guān)系數(shù)分別為0.088、0.376、0.595、0.487（p＞0.05）；多糖與羥自由基、DPPH自由基、超氧陰離子自由基及還原力方法測得的抗氧化能力間的相關(guān)系數(shù)分別0.161、0.170、0.371、0.592（p＞0.05）。由于羥自由基、DPPH、超氧陰離子自由基、還原力等抗氧化能力測定方法間相關(guān)系數(shù)較低，且各自間差異較大（如表2），說明各自由基產(chǎn)生機(jī)理、產(chǎn)生部位以及所作用的靶點(diǎn)的不同，而清除自由基的原理就不同。而對于主要活性物質(zhì)多酚類、黃酮類、三萜類以及粗多糖與不同抗氧化測定方法間的相關(guān)性分析可見，其相關(guān)系數(shù)均較低，說明主要活性物質(zhì)對于清除自由基效果不明顯，由此可見靈芝的抗氧化能力不是主要來自其中所含的粗多糖、三萜、黃酮和多酚類這四種物質(zhì)，或者并不單獨(dú)來自這四類物質(zhì)，其抗氧化能力可能與其他成分或者是活性物質(zhì)共同作用產(chǎn)生。

表4　抗氧化能力與抗氧化物質(zhì)含量的相關(guān)性Table 4　Lineal correlation coefficients between antioxidant composition and antioxidant capacity

3　結(jié)論與討論

由于生物體內(nèi)存在多個(gè)抗氧化系統(tǒng)，他們的工作原理及相互間的關(guān)系尚不清楚，所以單一的測定方法很難對抗氧化物質(zhì)進(jìn)行綜合評價(jià)，另一方面測定的樣品大多為混合物，其成分十分復(fù)雜，而自由基的種類、產(chǎn)生機(jī)理、產(chǎn)生部位以及所作用的靶點(diǎn)的不同，相對應(yīng)的抗氧化劑的抗氧化機(jī)理和能力就不同，因此需要對多個(gè)抗氧化測定方法綜合進(jìn)行評價(jià)，以此來判斷該物質(zhì)的抗氧化性能。本研究對23個(gè)靈芝菌株的抗氧化能力進(jìn)行測定，通過不同測定方法間相關(guān)性分析表明，在所測定的23個(gè)靈芝菌株中，京大靈芝具有較高的還原力，白靈芝、金地靈芝、有柄樹舌2949 DPPH清除能力較強(qiáng)，通江靈芝、紫芝101有較高的羥自由基清除能力，韓芝有較高的超陰離子自由基清除能力，對不同方法間相關(guān)性分析研究發(fā)現(xiàn)，不同抗氧化方法間存在差異，各種方法測定的結(jié)果數(shù)值不一，且各測定方法間相關(guān)系數(shù)低，相關(guān)性不顯著。由此可見，不同的體外評價(jià)抗氧化能力方法所得結(jié)果間具有不同的統(tǒng)計(jì)學(xué)相關(guān)性，不能用一種評價(jià)方法所得的結(jié)果，概況其他評價(jià)方法的結(jié)果，而應(yīng)盡量選擇多種抗氧化評價(jià)方法，較全面、客觀的評價(jià)被評價(jià)化合物的抗氧化能力。

對供試菌株的主要活性物質(zhì)多糖、多酚、黃酮、三萜含量進(jìn)行測定，研究表明，供試菌株含有較為豐富的多糖、三萜、總酚和黃酮類物質(zhì)，其中紫芝13、德昌1號黃酮含量最高，而京大靈芝多糖、三萜、多酚含量顯著高于其余菌株。對活性物質(zhì)含量間相關(guān)性進(jìn)行分析發(fā)現(xiàn)，四種主要活性物質(zhì)含量間相關(guān)性不大，而不同活性物質(zhì)含量還應(yīng)通過實(shí)際測量值為準(zhǔn)，不能由一種活性物質(zhì)含量來評價(jià)其他活性物質(zhì)含量。

關(guān)于抗氧化能力強(qiáng)弱與活性物質(zhì)含量的相關(guān)性，大多數(shù)研究都集中在食用菌多糖的抗氧化活性研究方面。盛偉等對白靈菇、杏鮑菇、阿魏菇多糖體外抗氧化活性研究發(fā)現(xiàn)，其多糖提取物均具有較強(qiáng)的體外抗氧化性能，且隨著多糖濃度的增大，其抗氧化活性逐漸增強(qiáng)［14］。張卉研究了姬松茸胞外純化多糖體外清除·OH和的能力，發(fā)現(xiàn)對清除能力強(qiáng)于·OH［15］。除此之外大量研究發(fā)現(xiàn)，靈芝多糖具有一定的清除自由基能力［16-17］。但是對抗氧化起著主要貢獻(xiàn)的物質(zhì)還缺乏定論，而以往的研究結(jié)果不盡一致。Aziz Turkoglu等研究了硫磺菌提取物的抗氧化活性，認(rèn)為總黃酮對抗氧化性起著重要作用［18］。Jeng-Leun Mau等對灰樹花、羊肚菌和雞樅菌三種食用菌的醇提物抗氧化活性研究發(fā)現(xiàn)，三種食用菌均具有較高的抗氧化能力，且認(rèn)為抗氧化活性物質(zhì)是酚類化合物［19］。Yu-Ling Lee等對真姬菇醇提物清除DPPH能力研究發(fā)現(xiàn)，起抗氧化作用主要是王宏雨等研究表明，食用菌抗氧化活性物質(zhì)與提取物的分離相關(guān)，他的研究表明粗提物中含有較多的多糖、乙酸乙酯相含有較多的多酚類物質(zhì)，而且各分離相的抗氧化活性也明顯不同［22］。而本研究結(jié)果表明，四種活性物質(zhì)含量與各抗氧化測定方法間相關(guān)系數(shù)低、相關(guān)性不顯著，說明多酚類、黃酮類、三萜類以及粗多糖與抗氧化方法間相關(guān)性不大，由此表明靈芝的抗氧化能力貢獻(xiàn)并不完全來自這四類物質(zhì)，或者并不單獨(dú)來自這四類物質(zhì)。

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Analysis of antioxidant substances and antioxidant capacity of submerged fermentation product of Ganoderma Lucidum

XIE Li-yuan，GAN Bing-cheng，PENG Wei-hong，HUANG Zhong-qian，TAN Wei
（Institute of Soil and Fertilizer，Sichuan Academy of Agricultural Sciences，Chengdu 610066，China）

The objectives of this study were to analysis the differences of content of active antioxidant substances and the differences of antioxidant activity of liquid fermentation products from G.lucidum by a variety of antioxidant methods，and to further investigate the correlative relationships between contents of different active components，between results from different antioxidant assay methods and between contents of different active components and results from different antioxidant assay.The results showed that the contents of active substances on different strains had obvious difference，where the contents of flavonoid from ZZ13 and DC1 were the highest than those form others，and the contents of polysaccharide，triterpenes，polyphenol from JD were the highest（p＜0.05）.The correlation among active substances was low.The antioxidant activities of different strains were different，in which JD had a high reducing power，TJ and ZZ101 had the strongest effect on hydroxyl radical scavenging，BZ，Jindi and SS2949 had the strongest DPPH scavenging，and HZ had the highest superoxide radical scavenging effect.And there were significant differences among different methods，and significance was not obvious.The correlation coefficient between contents of four active substances and antioxidant was low，which indicated that the four active substances did not important contribute to antioxidant capacity from G.lucidum.

Ganoderma lucidum；submerged fermentation；antioxidant capacity；antioxidant activity

TS201.1

A

1002-0306（2015）02-0105-05

10.13386/j.issn1002-0306.2015.02.014

2014－04－11

謝麗源（1977-），女，博士研究生，副研究員，研究方向：農(nóng)產(chǎn)品加工。

四川省應(yīng)用基礎(chǔ)（2012JY0064）；優(yōu)秀論文基金（2012LWJJ-002）。