位光山,鄧帥

山東農業(yè)大學生命科學學院,山東泰安271018

植物對溫度的感受和冷適應研究進展

位光山,鄧帥*

山東農業(yè)大學生命科學學院,山東泰安271018

本文綜述了近年來植物感受并適應溫度變化方面的研究進展，著重介紹了冷熱溫度脅迫對植物造成的影響，植物如何感知冷熱，如何通過調控基因在轉錄、轉錄后、翻譯后等各水平的表達等來適應冷脅迫，并對當今所面臨的植物上游溫度感受器問題提出了合理推測。

植物;冷脅迫;高溫脅迫;溫度感受器;冷適應

固著生活的特性使得植物必須面對一系列環(huán)境因子的變化，當這些因子的變化超出一定范圍時，植物便會遭受到相應的脅迫。近年來受人類活動的影響，全球氣候變暖、氣候異常已經成為威脅人類生存的重要因素，同樣這種威脅也嚴重影響著植物的生長發(fā)育，從而引起植物生長減緩，產量下降甚至死亡。例如，發(fā)生在上世紀八十年代的美國熱浪襲擊嚴重影響了植物的生長發(fā)育，導致了約1300億美元的農業(yè)經濟損失[1]。在我國，低溫和高溫脅迫所引發(fā)的減產均普遍存在。因此，分析植物對溫度脅迫的應答機制、提高其抗極端溫度的能力在農業(yè)生產上有重要意義。冷脅迫可分為冷害(0～15℃)和凍害(＞0℃)兩種[2]。目前，關于植物冷適應機制的研究主要集中在擬南芥和冬季作物上，已發(fā)現多條冷脅迫相關的代謝通路，其中涉及多個基因的表達調控和多個細胞器的參與[3]。植物對高溫脅迫響應(Heat stress response,HSR)同樣也存在多個調控通路并涉及多個細胞組分[4]且往往是高度保守的。本文主要綜述了植物如何感受冷熱并調控下游基因表達等來適應環(huán)境溫度的變化，并針對植物上游溫度感受器問題提出了猜想。

1 溫度脅迫對植物的影響

1.1 冷脅迫對植物的影響

低溫是主要的環(huán)境脅迫因子之一，冷害引起糧食作物大幅度減產及植物地域分布的局限，是世界范圍內普遍存在的問題[5]。地球上的陸地只有1/3不會經歷結冰期，42%的陸地會經歷-20℃以下的低溫[6]。在這些地區(qū)植物需要進化出特殊的機制來適應或逃脫低溫。例如，一年生植物會在冬季前結實并完成生命周期，多年生植物采用休眠的方式抵御低溫。處于溫帶的植物在長期進化過程中形成了冷適應(Cold acclimation)應答保護機制即植物經過非致死溫度的處理可以獲得更強的抗冷能力[2,7]，而對于熱帶和亞熱帶的植物則對冷脅迫敏感并往往缺乏冷適應機制[2]。

冷脅迫對植物造成傷害的機理表現在質膜破損、細胞失水、結冰傷害、代謝失衡及代謝紊亂等。植物受到冷脅迫后主要表現出生長減緩、葉片失綠、萎蔫、分蘗數降低。此外，冷脅迫還會引起種子萌發(fā)率降低，幼苗畸形，花粉敗育等[8]。作物在花期遭遇冷脅迫所造成的花粉敗育被認為是影響糧食作物產量的重要因素之一[9]。冷脅迫引發(fā)了植物的冷響應，這種冷響應是一個復雜的生物學性狀，其分子生物學基礎涉及基因表達重編程及表達產物的修飾[3]。當冷脅迫超出植物的調控范圍后，植物往往會出現死亡。

1.2 高溫脅迫對植物的影響

高溫脅迫對植物的生長、發(fā)育和繁殖均有不利影響，嚴重影響作物產量[1]。在過去的30年中(1980～2008)，高溫脅迫分別引起了全球小麥和玉米5.5%和3.8%的減產[1]。由于植物屬于固著性生物，因此它們被迫演化出一系列代謝修飾以適應高溫引起的損傷。例如，植物在熱脅迫下可以激活某些細胞或組織的程序性死亡從而引起落葉、落花落果甚至整株植物的死亡[10]。

高溫脅迫對植物影響的分子生物學基礎表現在熱可以影響各種蛋白質、生物膜、RNA和細胞骨架結構的穩(wěn)定性，改變胞內酶促反應的活性，從而引起一系列代謝失衡，使得光合和呼吸過程受抑制、毒性代謝物(如活性氧)積累[11]，最終引起作物葉片失綠、生長減緩、產量和品質下降等。在自然界，高溫往往與其他環(huán)境因素特別是強光照和低濕度相結合對植物產生脅迫作用。盡管所有植物組織對熱脅迫均較敏感，但生殖相關的組織尤為敏感，開花期溫度數攝氏度的上升就能引起整個作物的大幅減產。為了扭轉熱脅迫帶來的危害，植物會對其轉錄組、蛋白組、代謝組和脂質組等進行重編程，通過建立一個新的代謝穩(wěn)定平衡態(tài)來適應高溫脅迫。

2 植物對溫度信號的感知

2.1 植物對冷信號的感知

目前，直接感受冷信號的植物溫度感受器仍未被發(fā)現。不過，普遍認為在植物中應該存在多個溫度感受器，每個感受器感知某種脅迫信號并傳導某個冷信號分支途徑。目前在植物中發(fā)現可能至少有三種溫度感受及信號傳導途徑[2]：(1)低溫引起膜流動性改變而引發(fā)的冷響應；(2)葉綠體能量轉換失衡引起的植物冷響應；(3)基于蛋白磷酸化的植物冷響應。

低溫引起膜流動性改變而引發(fā)的冷響應。已知當溫度降低時細胞膜的流動性會降低，而當用膜剛性化試劑二甲基亞砜(DMSO)處理質膜時，質膜流動性降低，即使在正常生長溫度下也會誘導冷響應基因的表達；而用促進膜流動的試劑苯甲醇處理時，即使在低溫下冷響應基因也不會被誘導表達[12]，這表明膜流動性變化在觸發(fā)植物冷響應過程中起重要作用。在冷處理幾秒鐘的時間內，觀察到了胞質中Ca2+濃度的瞬間增加，由此Knight等認為低溫使膜流動性降低，膜的剛性使得膜上Ca2+通道開放而Ca2+大量內流[13]。Ca2+作為一種胞內第二信使可引起一系列胞內代謝及基因表達的變化，從而適應變化的環(huán)境。苜蓿的一個冷激活促分裂素原活化蛋白激酶(MAPK)基因SAMK，其激活需要膜的剛性化，其在低溫激活時被胞外Ca2+流的阻斷所抑制，同時被鈣依賴蛋白激酶(CDPKs)的拮抗物阻止，這表明苜蓿的MAPK級聯反應激活需要膜的流動性、Ca2+流和CDPKs的共同參與[14]。該途徑可以概括為：冷→生物膜流動性降低→Ca2+濃度增加→冷響應。

葉綠體能量轉換失衡引起的植物冷響應。葉綠體在感受外界溫度變化過程中可能也扮演著重要角色。對于植物如何感受低溫，Huner及Ivanov等人提出了葉綠體能量平衡假說[15,16]。該假說認為，在低溫下，酶活性往往受抑制，而光捕獲系統(tǒng)捕獲光的能力不受溫度影響，這就造成了低溫下葉片中光能捕獲和光能消耗之間的代謝失衡。這種失衡引起了額外的光系統(tǒng)II(PSII)激發(fā)能，由于PSII的過度還原會導致活性氧(ROS)的產生?；钚匝蹩梢鸸庀到y(tǒng)的損壞甚至整個細胞的損傷，同時也可以作為一種第二信使調控細胞代謝[17]。盡管有一些實驗證據支持該假說，仍然缺乏遺傳或分子水平上的信息，分子機制也有待闡明。該途徑概括為：冷→PSII捕獲轉換光能失衡→ROS產生→冷響應。

基于蛋白磷酸化的植物冷響應。某些蛋白的磷酸化及蛋白磷酸酶活性的抑制可能也提供了一種植物感受低溫的方式。冷信號轉導和冷適應過程中涉及MAPK級聯反應。例如，在冷脅迫下，擬南芥MPK4和MPK6會被MKK2磷酸化，MKK2的過表達植株表現出較好的抗冷性并且能夠上調冷相關基因CBF/DREB1s[CRT(C-repeat)/DRE(Dehydration responsive-element)binding proteins]的表達[18]。在這些蛋白磷酸化作用的促發(fā)下，很多冷響應基因表達量增加。

2.2 植物對高溫信號的感知

對于植物感受高溫脅迫的感受器目前還未徹底闡明，由于植物細胞的表面積較大，這使得細胞內的蛋白復合體、質膜、核酸復合物等生物大分子能夠同時感知高溫信號。目前至少有四種主要的假定感受器來觸發(fā)植物對高溫脅迫的響應：(1)基于質膜的Ca2+內流通道觸發(fā)；(2)核內組蛋白感受器；(3)內質網非折疊蛋白感受器和(4)細胞質非折疊蛋白感受器。這些假定的感受器被認為能激活一系列相似的高溫脅迫響應基因，從而增強植物的耐熱性，但對于不同途徑之間及其層次關系尚不清楚[4]。

基于質膜的Ca2+內流通道觸發(fā)。對苔蘚植物的研究發(fā)現，其主要的高溫脅迫感受發(fā)生在質膜上，用生物化學、電生理學及報告基因分析等多方法結合對苔蘚植物的研究表明，溫度的升高觸發(fā)了細胞質膜上特殊鈣離子通道的開放，Ca2+流進入細胞并激活了高溫響應基因的表達。用Ca2+通道阻斷劑或Ca2+螯合劑后，在高溫下該途徑會被抑制，表明熱誘導的Ca2+流是植物感受熱的主要途徑之一[19]。熱擊誘導的Ca2+內流可以調控多個植物信號通路[20]，擬南芥中鈣調素(AtCaM3)是高溫脅迫信號中所需要的[21]，并且可能涉及到多個不同轉錄因子的激活，如WRKY39[22]和熱擊轉錄因子(HSFs)[23]。除此之外，Ca2+內流還能激活許多Ca2+依賴的蛋白激酶(CDPKs)，從而激活多個MAPKs途徑[24]或活性氧產生酶—NADPH氧化酶的活性[25]，最終引起一系列植物高溫脅迫響應。

核內組蛋白感受器。擬南芥ARP6基因的突變體表現出對高溫感受的削弱[26]。ARP6基因編碼SWR1復合體的一個亞基，可以選擇性地將組氨酸H2A.Z插入核小體而替代H2A，并且在溫度感受中發(fā)揮作用[27]。ARP6基因敲除突變體的H2A.Z在染色體上的結合減少，野生型植株在高溫誘導下，占有高溫響應基因對應核小體上轉錄起始位點的H2A.Z數目減少，從而導致基因表達量的升高[26]。

內質網非折疊蛋白感受器和細胞質非折疊蛋白感受器。非折疊蛋白響應(UPR)是細胞響應逆境激發(fā)的降低內質網內蛋白穩(wěn)定性的一個信號通路[10]。植物中至少有兩個UPR通路，一個發(fā)生在內質網中，另一個在胞質中[28,29]。非折疊蛋白響應可以被高溫脅迫、蛋白解折疊試劑及滲透脅迫等非生物脅迫激活[10]。植物內質網非折疊蛋白響應的激活涉及到內質網膜上不同bZIP轉錄因子的水解剪切和釋放[29]。被釋放的轉錄因子進入核內，激活特定基因的轉錄，使得內質網分子伴侶轉錄產物積累并激活了油菜素內酯信號通路[30]。內質網分子伴侶(BiP)和感受器分子IRE1調節(jié)bZIP蛋白的不同剪切方式，以響應內質網非折疊蛋白的積累[29]。與內質網非折疊蛋白響應相比，細胞質非折疊蛋白響應被存在于細胞質中的非折疊蛋白所觸發(fā)，主要受結合在高溫響應基因啟動子區(qū)域的熱擊轉錄因子調控[28]。值得注意的是，因為在高溫脅迫下非折疊蛋白積累較少，因此非折疊蛋白響應(UPR)可能不如質膜Ca2+通道響應對高溫脅迫敏感，此外，有研究發(fā)現UPR似乎需要被源于質膜的特殊Ca2+信號激活[19]，因此非折疊蛋白響應一般被認為不是植物最上游的溫度感受器。

3 植物的冷脅迫適應

3.1 轉錄水平冷適應

CBF/DREB1依賴的冷信號途徑是目前被闡述最清晰也是最關鍵的植物轉錄水平冷適應調控途徑[31]。在擬南芥的冷響應基因表達調控過程中共涉及三個CBF/DREB1基因[32]。CBF/DREB1途徑(主要是CBF3/DREB1A)又被MYC-類型的轉錄因子ICE1(Inducer of CBF expression1)所調控[33]。擬南芥ice1突變體表現出對冷的敏感性，ICE1的過表達能增加冷抗性[33]。轉錄組分析發(fā)現，ICE1在植物冷響應過程中起到極為重要的作用，約40%的冷響應基因和46%的冷調控轉錄因子基因與ICE1相關[34]。植物在冷脅迫下的一種主要調節(jié)途徑如圖1所示[2]，在冷脅迫下，ICE1可結合在CBF3/DREB1A的啟動子MYC元件區(qū)域并激活該基因轉錄，轉錄產物又可以結合在冷響應基因(COR)的啟動子CRT/DRE元件上，從而激活冷響應相關基因的轉錄，增強植物抗冷性。此外擬南芥中的冷響應基因（如COR78/RD29A、COR47、COR15A和COR6.6）、在其他植物編碼的維持膜穩(wěn)定性及阻止蛋白質聚集上發(fā)揮重要作用的脫水蛋白(如LEA II蛋白)[35]和某些熱激蛋白[36]等均能在轉錄水平上被冷脅迫誘導表達。

3.2 轉錄后水平調控冷適應

在植物冷脅迫響應過程中，可變剪接、mRNA編輯、RNA穩(wěn)定性、RNA沉默及RNA出核運輸等轉錄后調控機制發(fā)揮重要的作用。

植物脅迫依賴的mRNA出核運輸、脅迫相關基因選擇性轉錄及相關轉錄產物穩(wěn)定性增加對于轉錄后抗逆很重要[37]。由于低溫下RNA分子錯誤折疊構象的穩(wěn)定性增加，作為RNA分子伴侶的RNA結合蛋白對于幫助RNA恢復正常構象至關重要。Kim等人發(fā)現，在冷脅迫下，富含甘氨酸的GRP7蛋白在mRNA出核運輸中發(fā)揮重要作用[38]。RNA解旋酶LOS4在溫度脅迫下的mRNA出核運輸中發(fā)揮重要作用[39]。los4-1突變體對低溫的敏感性增加，低溫下CBFs基因的表達量減少。與mRNA輸出相關的編碼核孔蛋白的AtNUP160基因突變后，在響應冷脅迫時CBFs及其相關的基因表達量均降低[40]。以上結果表明mRNA出核運輸在植物響應冷脅迫中發(fā)揮重要作用。

mRNA轉錄后的可變剪接在植物冷適應中也發(fā)揮著重要作用。冷脅迫或高溫脅迫下，富含絲氨酸/精氨酸的蛋白mRNA前體可變剪接現象在擬南芥中已被發(fā)現[41]。CCA1(Circadian clock associated1)和LHY(Late elongated hypocoty1)是MYB類型的轉錄因子，是擬南芥生物鐘的核心組分，并對CBF基因表達起正調控作用[42]。CCA1的轉錄存在兩種可變剪接形式：CCA1α(完全切去內含子)和CCA1β(保留第四個內含子)，低溫下，CCA1的可變剪接受到抑制，使CCA1β的量減少。將CCA1α和CCA1β超表達發(fā)現，前者能增加抗冷性而后者則增加冷敏感性，說明CCA1的可變剪接在植物冷適應中發(fā)揮作用[43]。LHY也存在可變剪接，并且在冷適應中可變剪接產物的比例不同[44]。

非編碼小RNA(miRNAs或siRNAs)也在植物冷適應中也發(fā)揮作用。植物的miRNAs一般長度在21 nt，來源于長的原始miRNA轉錄產物[45]。通過與mRNA的堿基互補配對來識別靶標。許多冷調節(jié)miRNA已經通過克隆、生物信息學及高通量測序分析等方法在擬南芥[46]、楊樹[47]和水稻[48]中進行了鑒定。但目前，關于冷響應中表達量改變的miRNA的靶標基因知之甚少。

3.3 翻譯后水平調控冷適應

植物冷響應翻譯后水平調控主要包括泛素化和SUMO(Small ubiquitin-related modifier)化。擬南芥HOS1(High expression of osmotically responsive gene1)是一個泛素E3連接酶，hos1突變體在冷處理下表現出CBF/DREB1基因及一些冷相關基因的上調[49]，在冷適應的過程中，HOS1從胞質中穿梭進入細胞核誘導ICE1進行多聚泛素化[50]，通過促進ICE1降解(圖1)而在植物冷響應中起負調控作用[51]。

SUMO化在植物改變酶活、調控轉錄及染色體相關的進程、亞細胞定位和保護泛素化調節(jié)的蛋白質降解中發(fā)揮重要作用[52]。擬南芥siz1的突變體表現出對低溫的超敏感性[53]，SUMO化通過增加ICE1的穩(wěn)定，阻斷其泛素化降解過程，使得ICE1能夠激活CBF3/DREB1A基因的表達而增強植物抗冷性(圖1)。

4 對植物最上游溫度感受器的猜想

植物最上游的感受器被認為是植物體最先感知溫度變化并首先作出響應從而觸發(fā)一系列下游植物溫度響應的細胞結構。目前，植物最上游的溫度感受器還未被發(fā)現，那么作為最上游的溫度感受器，應該能夠直接感受溫度變化，是一種溫度敏感物質。Mittler等在其綜述中也提到溫度特殊的感受器分子應該能夠直接受溫度的影響，例如，由于溫度誘導引起其三級結構或四級結構的變化[4]。據此，筆者在此提出“溫度敏感蛋白猜想”，認為這種溫度敏感物質可能是一類溫度敏感蛋白，這些蛋白質結構隨周圍環(huán)境溫度的變化而改變。即在某個溫度范圍蛋白保持一種構象，這種構象可能是活性的或者非活性的，當溫度變化時，蛋白質物理結構也會發(fā)生相應變化，變化之后的蛋白活性隨之改變，從而調控某些溫度相關基因的表達或改變溫度相關酶的活性。甚至這些蛋白有多種構象(≥2種)，每一種構象對應一定的溫度范圍，每一種構象對應一種溫度調控能力，這樣植物就能快速有效地調節(jié)自身代謝途徑來響應周圍溫度變化。

5 研究展望

解決植物如何感受并適應溫度變化的問題對于穩(wěn)定和提高全球作物產量有重要理論指導意義和實際應用價值，但仍有很多問題尚未解決，例如植物最上游溫度感受器究竟是什么？是一種還是多種？感受高溫和低溫的最上游溫度感受器是否為同一種？在植物感受高溫和低溫信號時均有質膜流動變化引起Ca2+內流的現象，但是高低溫響應基因是不同的，同樣是Ca2+內流為什么會觸發(fā)迥然不同的基因表達？在以后的研究中，植物最上游溫度感受器將會成為研究的熱點和難點。

參考文獻

[1]Lobell DB,Schlenker W,Costa-Roberts J.Climate trends and global crop production since 1980[J].Science,2011,333(6042):616-620

[2]Miura K,Furumoto T.Cold Signaling and Cold Response in Plants[J].International Journal of Molecular Sciences,2013,14(3):5312-5337

[3]Chinnusamy V,Zhu JH,Zhu JK.Gene regulation during cold stress acclimation in plants[J].Physiologia plantarum, 2006,126:52-61

[4]Mittler R,Finka A,Goloubinoff P.How do plants feel the heat?[J].Trends in Biochemical Sciences,2012,37(3):118

[5]康國章,孫谷疇,王正詢.植物冷響應基因調控和冷信號轉導[J].植物生理學通訊,2003,39(6):711-714

[6]Ramankutty N,Evan AT,Monfreda C,et al.Farming the planet:1.Geographic distribution of global agricultural lands in the year 2000[J].Global Biogeochemical Cycles,2008,22(1):GB1003

[7]夏金嬋,呂強,郭梅芳,等.植物冷馴化相關信號機制[J].中國生物化學與分子生物學報,2008,24(4):295-301

[8]Yadav SK.Cold stress tolerance mechanisms in plants.A review[J].Agronomy for sustainable development,2010,30(3):515-527

[9]Suzuki K,Nagasuga K,Okada M.The chilling injury induced by high root temperature in the leaves of rice seedlings[J].Plant and Cell Physiology,2008,49(3):433–442

[10]Moreno AA,Orellana A.The physiological role of the unfolded protein response in plants[J].Biological Research,2011,44(1):75-80

[11]Suzuki N,Koussevitzky S,Mittler RON,et al.ROS and redox signalling in the response of plants to abiotic stress[J].Plant,Cell&Environment,2012,35(2):259-270

[12]Sangwan V,Foulds I,Singh J,et al.Cold‐activation of Brassica napus BN115 promoter is mediated by structural changes in membranes and cytoskeleton,and requires Ca2+influx[J].The Plant Journal,2001,27(1):1-12

[13]Knight MR,Campbell AK,Smith SM,et al.Transgenic plant aequorin reports the effects of touch and coldshock and elicitors on cytoplasmic calcium[J].Nature,1991,352(6335):524-526

[14]Sangwan V,?rvar BL,Beyerly J,et al.Opposite changes in membrane fluidity mimic cold and heat stress activation of distinct plant MAP kinase pathways[J].The Plant Journal,2002,31(5):629-638

[15]Huner N,?quist G,Sarhan F.Energy balance and acclimation to light and cold[J].Trends in Plant Science, 1998,3(6):224-230

[16]Ivanov AG,Rosso D,Savitch LV,et al.Implications of alternative electron sinks in increased resistance of PSII and PSI photochemistry to high light stress in cold-acclimated Arabidopsis thaliana[J].Photosynthesis Research,2012,113(1-3):191-206

[17]Tyystj?rvi E.Photoinhibition of Photosystem II[J].International Review of Cell and Molecular Biology,2013,300:243-303

[18]Teige M,Scheikl E,Eulgem T,et al.The MKK2 pathway mediates cold and salt stress signaling in Arabidopsis[J]. Molecular Cell,2004,15(1):141-152

[19]Saidi Y,Finka A,Muriset M,et al.The heat shock response in moss plants is regulated by specific calciumpermeable channels in the plasma membrane[J].The Plant Cell,2009,21(9):2829-2843

[20]Reddy ASN,Ali GS,Celesnik H,et al.Coping with stresses:roles of calcium-and calcium/calmodulin-regulated gene expression[J].The Plant Cell,2011,23(6):2010-2032

[21]Zhang W,Zhou RG,Gao YJ,et al.Molecular and genetic evidence for the key role of AtCaM3 in heat-shock signal transduction in Arabidopsis[J].Plant Physiology,2009,149(4):1773-1784

[22]Li S,Zhou X,Chen L,et al.Functional characterization of Arabidopsis thaliana WRKY39 in heat stress[J]. Molecules and Cells,2010,29(5):475-483

[23]Liu HC,Liao HT,Chang YEEY.The role of class A1 heat shock factors(HSFA1s)in response to heat and other stresses in Arabidopsis[J].Plant,Cell&Environment,2011,34(5):738-751

[24]Sangwan V,?rvar BL,Beyerly J,et al.Opposite changes in membrane fluidity mimic cold and heat stress activation of distinct plant MAP kinase pathways[J].The Plant Journal,2002,31(5):629-638

[25]Suzuki N,Miller G,Morales J,et al.Respiratory burst oxidases:the engines of ROS signaling[J].Current Opinion in Plant Biology,2011,14(6):691-699

[26]Kumar SV,Wigge PA.H2A.Z-Containing Nucleosomes Mediate the Thermosensory Response in Arabidopsis [J].Cell,2010,140(1):136-147

[27]Erkina TY,Zou Y,Freeling S,et al.Functional interplay between chromatin remodeling complexes RSC,SWI /SNF and ISWI in regulation of yeast heat shock genes[J].Nucleic Acids Research,2010,38(5):1441-1449

[28]Sugio A,Dreos R,Aparicio F,et al.The cytosolic protein response as a subcomponent of the wider heat shock response in Arabidopsis[J].The Plant Cell,2009,21(2):642-654

[29]Deng Y,Humbert S,Liu JX,et al.Heat induces the splicing by IRE1 of a mRNA encoding a transcription factor involved in the unfolded protein response in Arabidopsis[J].Proceedings of the National Academy ofSciences,2011,108(17):7247-7252

[30]Che P,Bussell JD,Zhou W,et al.Signaling from the endoplasmic reticulum activates brassinosteroid signaling and promotes acclimation to stress in Arabidopsis[J].Science Signaling,2010,3(141):ra69

[31]Chinnusamy V,Zhu J,Zhu JK.Cold stress regulation of gene expression in plants[J].Trends in Plant Science, 2007,12(10):444-451

[32]Gilmour SJ,Fowler SG,Thomashow MF.Arabidopsis transcriptional activators CBF1,CBF2,and CBF3 have matching functional activities[J].Plant Molecular Biology,2004,54(5):767-781

[33]Chinnusamy V,Ohta M,Kanrar S,et al.ICE1:a regulator of cold-induced transcriptome and freezing tolerance in Arabidopsis[J].Genes&Development,2003,17(8):1043-1054

[34]Lee B,Henderson DA,Zhu JK.The Arabidopsis cold-responsive transcriptome and its regulation by ICE1[J]. The Plant Cell,2005,17(11):3155-3175

[35]Hundertmark M,Hincha DK.LEA(late embryogenesis abundant)proteins and their encoding genes in Arabidopsis thaliana [J].BMC Genomics,2008,9(1):118

[36]Timperio AM,Egidi MG,Zolla L.Proteomics applied on plant abiotic stresses:role of heat shock proteins (HSP)[J].Journal of Proteomics,2008,71(4):391-411

[37]Ambrosone A,Costa A,Leone A,et al.Beyond transcription:RNA-binding proteins as emerging regulators of plant response to environmental constraints[J].Plant Science,2012,182:12-18

[38]Kim JS,Jung HJ,Lee HJ,et al.Glycine‐rich RNA‐binding protein7 affects abiotic stress responses by regulating stomata opening and closing in Arabidopsis thaliana[J].The Plant Journal,2008,55(3):455-466

[39]Gong Z,Dong CH,Lee H,et al.A DEAD box RNA helicase is essential for mRNA export and important for development and stress responses in Arabidopsis[J].The Plant Cell,2005,17(1):256-267

[40]Dong CH,Hu X,Tang W,et al.A putative Arabidopsis nucleoporin,AtNUP160,is critical for RNA export and required for plant tolerance to cold stress[J].Molecular and Cellular Biology,2006,26(24):9533-9543

[41]Palusa SG,Ali GS,Reddy ASN.Alternative splicing of pre‐mRNAs of Arabidopsis serine/arginine‐rich proteins: regulation by hormones and stresses[J].The Plant Journal,2007,49(6):1091-1107

[42]Dong MA,Farré EM,Thomashow MF.Circadian clock-associated 1 and late elongated hypocotyl regulate expression of the C-repeat binding factor(CBF)pathway in Arabidopsis[J].Proceedings of the National Academy of Sciences,2011,108(17):7241-7246

[43]Seo PJ,Park MJ,Lim MH,et al.A self-regulatory circuit of CIRCADIAN CLOCK-ASSOCIATED1 underlies the circadian clock regulation of temperature responses in Arabidopsis[J].The Plant Cell,2012,24(6):2427-2442

[44]James AB,Syed NH,Bordage S,et al.Alternative splicing mediates responses of the Arabidopsis circadian clock to temperature changes[J].The Plant Cell,2012,24(3):961-981

[45]Ding J,Zhou S,Guan J.Finding microRNA targets in plants:current status and perspectives[J].Genomics, Proteomics&Bioinformatics,2012,10(5):264-275

[46]Zhou X,Wang G,Sutoh K,et al.Identification of cold-inducible microRNAs in plants by transcriptome analysis [J].Biochimica et Biophysica Acta(BBA)-Gene Regulatory Mechanisms,2008,1779(11):780-788

[47]Chen L,Zhang Y,Ren Y,et al.Genome-wide identification of cold-responsive and new microRNAs in Populus tomentosa by high-throughput sequencing[J].Biochemical and Biophysical Research Communications,2012,417 (2):892-896

[48]Lv D K,Bai X,Li Y,et al.Profiling of cold-stress-responsive miRNAs in rice by microarrays[J].Gene,2010,459(1):39-47

[49]Ishitani M,Xiong L,Lee H,et al.HOS1,a genetic locus involved in cold-responsive gene expression in Arabidopsis[J].The Plant Cell,1998,10(7):1151-1161

[50]Lee H,Xiong L,Gong Z,et al.The Arabidopsis HOS1 gene negatively regulates cold signal transduction and encodes a RING finger protein that displays cold-regulated nucleo–cytoplasmic partitioning[J].Genes&Development, 2001,15(7):912-924

[51]Dong CH,Agarwal M,Zhang Y,et al.The negative regulator of plant cold responses,HOS1,is a RING E3 ligase that mediates the ubiquitination and degradation of ICE1[J].Proceedings of the National Academy of Sciences,2006,103(21):8281-8286

[52]Gareau JR,Lima CD.The SUMO pathway:emerging mechanisms that shape specificity,conjugation and recognition[J]. Nature Reviews Molecular Cell Biology,2010,11(12):861-871

[53]Miura K,Jin JB,Lee J,et al.SIZ1-mediated sumoylation of ICE1 controls CBF3/DREB1A expression and freezing tolerance in Arabidopsis[J].The Plant Cell,2007,19(4):1403-1414

An Overview for Temperature Perception and Cold Acclimation in Plants

WEI Guang-shan,DENG Shuai*
College of Life Science/Shandong Agricultural University,Tai’an271018,China

In this article,we reviewed the newly development in the study of plant’s temperature perception and cold acclimation.Three parts were primarily discussed,including the effects of temperature stress on plants,plants’perception of changing temperatures and how plants acclimating to cold stress by regulating gene expression at different levels.Finally,we proposed a conjecture about the upstream temperature receptor which has not been discovered yet in plants.

Plants;cold stress;heat stress;temperature receptor;cold acclimation

Q 945

:A

:1000-2324(2015)06-0827-06

2014-04-04

:2014-04-11

位光山(1988-),男,在讀碩士,主要從事環(huán)境微生物學研究.E-mail:weiguangshan@126.com

*同等貢獻作者