張 雷，李東來，馬銳強(qiáng)，奚長海，萬冬梅

(遼寧大學(xué)生命科學(xué)院，遼寧省動(dòng)物資源與疫病防治重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，沈陽 110036)

人工巢箱繁殖鳥類主要巢捕食者及其影響因素

張 雷，李東來，馬銳強(qiáng)，奚長海，萬冬梅*

(遼寧大學(xué)生命科學(xué)院，遼寧省動(dòng)物資源與疫病防治重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，沈陽 110036)

巢捕食是影響鳥類繁殖成功率的一個(gè)重要因素，也是鳥類繁殖生態(tài)研究中的一項(xiàng)重要內(nèi)容。確定鳥類的主要巢捕食者及影響巢捕食的因素對于了解鳥類繁殖成功率、種群增長率及種群數(shù)量等具有重要意義。2009—2012年，對遼寧仙人洞國家級自然保護(hù)區(qū)人工巢箱中繁殖的雜色山雀(Parusvarius)、沼澤山雀(P.palustris)、大山雀(P.major)和白眉姬鹟(Ficedulazanthopygia)四種鳥類的巢捕食率及影響巢捕食的因素進(jìn)行了研究。研究共記錄到238個(gè)繁殖巢(雜色山雀74巢、沼澤山雀21巢、大山雀118巢、白眉姬鹟25巢)，其中35巢被捕食，捕食率為14.7%，雛鳥期被捕食占91.4%。巢捕食率在4種鳥類之間無差異(χ2= 0.429, df=3,P=0.934)。以錦蛇 (Elaphespp.) 為代表的蛇類是該地區(qū)小型森林洞巣鳥類繁殖期主要捕食者，占總捕食率的94.3%。對影響巢捕食的22個(gè)相關(guān)因子進(jìn)行二元邏輯斯蒂回歸分析發(fā)現(xiàn)，坡度、地面裸露率、草本蓋度對巢捕食具有顯著性影響；出雛時(shí)間、坡位、距碎石塊距離對巢捕食的影響接近顯著水平；而巢高、樹粗、巢箱年齡、窩卵數(shù)、距路距離等對巢捕食無顯著影響。因此，處于坡度較陡，坡位較高，草本覆蓋率較高，地面裸露率較低，距碎石塊距離較近，且出雛時(shí)間較晚的巢更容易被捕食。

人工巢箱；小型洞巢鳥；錦蛇；巢捕食；生境因子；繁殖參數(shù)

巢捕食是鳥類繁殖失敗的主要原因之一[1- 2]，對鳥類繁殖成功率、種群增長率及種群數(shù)量等均有顯著影響[1- 3]。同時(shí)在長期進(jìn)化過程中，鳥類形成了許多降低被捕食風(fēng)險(xiǎn)的生活史策略，如調(diào)整窩卵數(shù)[4- 5]、改變繁殖行為[6- 7]、巣址選擇[8- 9]和繁殖時(shí)間分配等。影響鳥類巢捕食的因素很多，其中捕食者的類型和種類被認(rèn)為是決定巢捕食率高低的最重要因素。其他的因素還包括棲息地類型、巢址特征[10- 11]、巢結(jié)構(gòu)[12- 13]和繁殖參數(shù)[14]等。因此，研究影響鳥類巢捕食的主要因素，確定其主要捕食者，對了解物種的種群動(dòng)態(tài)、繁殖成效及瀕危機(jī)制等均具有重要意義，同時(shí)也為物種的管理和保護(hù)提供理論依據(jù)。

鳥類的巢捕食者包括獸類[15]、猛禽[16]、鴉類[17]、蛇[18]和昆蟲[19]等，但不同地區(qū)、緯度、海拔和生境中鳥類的巢捕食者有著很大區(qū)別。Czeszczewik在波蘭Bislowisza森林用人工巢箱招引斑姬鹟(Ficedulahypoleuca)的研究中發(fā)現(xiàn)捕食者中63.2%是松貂(PineMarten)，16%是林睡鼠(Dryomysnitedula)[15]。Nadia等對比利時(shí)安特衛(wèi)普森林生境中繁殖鳥類的巢捕食研究認(rèn)為其主要捕食者是烏鴉(Corvusspp.)和松鴉(Garrulusglandarius)，占總捕食數(shù)的66%，其次是哺乳類，占總捕食數(shù)的24%[17]。鄧文洪等研究發(fā)現(xiàn)吉林左家保護(hù)區(qū)天然洞穴中繁殖鳥類的捕食者有雀鷹(Accipiternicus)、松雀鷹(Accipitervirgatus)、長耳鸮(Asiootus)、黃鼬(Mustelasibirica)、西伯利亞花栗鼠(Tamiassibiricus)、黑眉錦蛇(Elaphetaeniura)和灰椋鳥(Sturnuscineraceus)[16]。另外還有很多研究表明蛇是鳥類巢捕食的主要捕食者[20- 23]。Thompson等在美國密蘇里州亞什蘭地區(qū)對田野雀鹀(Spizellapusilla)和靛藍(lán)彩鹀(Passerinacyanea)的巢捕食研究中發(fā)現(xiàn)其主要捕食者是德州鼠蛇(Elapheobsoleta)和草原王蛇 (Lampropeltiscalligaster)，分別占捕食總數(shù)的40%和16%，其次是哺乳類和猛禽[24]。不同的鳥巢類型其捕食者也有很大區(qū)別，能捕食地面巢和開放巢的捕食者種類較多，特別是地面巢，如在我國內(nèi)蒙古草原上繁殖鳥類的巢捕食者包括狐和狗[25]。而對于洞巢鳥類，受巢口大小和巢隱蔽度限制，捕食者相對較少，只有鼠類、蛇和體型較小的鳥類[26]。

棲息地片段化和破碎化在影響鳥類繁殖的同時(shí)，也改變了巢捕食者的棲息環(huán)境，從而間接影響到鳥類的巢捕食率。在景觀尺度上，棲息地的破碎化主要表現(xiàn)在斑塊數(shù)量和邊緣效應(yīng)的增加。某些巢捕食者能較好地適應(yīng)這種生境變化，從而對鳥類的繁殖帶來更大的壓力，如蛇類[11，27]；而有些巢捕食者不能適應(yīng)這種片段化的棲息地，也就間接地降低了邊緣生境中繁殖鳥類的巢捕食率，如大型猛禽和獸類[17]。從這個(gè)意義上講，一定程度的人為活動(dòng)和棲息地片段化能通過降低捕食者的效應(yīng)而提高鳥類種群的繁殖成功率。

巢址特征及巢址微生境也被認(rèn)為是影響鳥類巢捕食的重要因素。有些研究認(rèn)為巢址的植被類型[28]、蓋度[11]、距道路距離[17]等這些大尺度的生境因子對鳥類的巢捕食影響較大；也有研究認(rèn)為巢的高度[29- 30]、巢隱蔽度[3]、植被結(jié)構(gòu)[28,31]、巢大小[32]和巢樹直徑[11]等這些微生境因子影響更為顯著；還有研究認(rèn)為鳥類的巢捕食是受到多尺度巢生境因子的綜合效應(yīng)[33]。比如, Jinelle等對金頰黑背林鶯(Dendroicachrysoparia)巢捕食的研究發(fā)現(xiàn)巢高和巢樹胸徑這些微生境因子對巢捕食有非常大的影響[11]。通過提高巢的隱蔽程度可以減少甚至直接防止巢捕食的發(fā)生[34]。另外在草本、灌木覆蓋率較高或石塊較多的生境中，捕食率也明顯偏高[11,35]。Klug等研究草原蛇類巢捕食時(shí)發(fā)現(xiàn)，巢捕食率隨著灌叢覆蓋率的增加而增加[35]。對可在人工巢箱繁殖的洞巢鳥類來說，一般認(rèn)為人工巢箱比自然巢有更低的巢捕食率[13]，但也有人持相反的觀點(diǎn)[15]。

在鳥類繁殖過程中，其本身的生活史及繁殖特征也對巢捕食者產(chǎn)生影響。一般認(rèn)為較小的窩卵數(shù)有更低的巢捕食率[36]，因此巢捕食率會(huì)隨著窩卵數(shù)的增加而升高[37]。甚至有巢捕食假說認(rèn)為，處于高捕食風(fēng)險(xiǎn)生境中繁殖的鳥類會(huì)通過減少窩卵數(shù)，以降低巢捕食風(fēng)險(xiǎn)和生殖投入的損失[8,14]。繁殖期的時(shí)間分配對鳥類巢捕食也有重要影響，特別是主要捕食者為蛇類的鳥類[38]。

洞巢比開放巢能提供更好的保護(hù)和隱蔽性，其巢的高度及洞口大小也進(jìn)一步限制了捕食者的入侵。因此，洞巢與開放巢相比有更低的巢捕食率[39]。近一個(gè)世紀(jì)以來，人工巢箱被廣泛用于次級洞巢鳥類的繁殖研究。和天然洞巢相比，人工巢箱中繁殖的鳥類具有更低的巢捕食率，這主要是進(jìn)一步受到巢箱結(jié)構(gòu)、巢口大小、捕食者對巢箱的熟悉程度等因素的影響。比如，波蘭Biaowieza森林中人工巢箱繁殖白領(lǐng)姬鹟(Ficedulaalbicollis)的巢捕食率要明顯低于天然洞巢[13]。在不同人工巢箱中，巢捕食者種類也有很大區(qū)別。Matthew等研究人工巢箱中冰洲鵲鴨(Bucephalaislandica)的巢捕食時(shí)發(fā)現(xiàn)其主要捕食者是黑熊(Ursusthibetanus)、紅松鼠(Tamiacsiurushudsonicus)、美洲貂(Martesamericana)、漁貂(Martespennanti)和紫翅椋鳥(Sturnusvulgaris)[40]。Eichholz認(rèn)為牛蛇(Pituophiscatenifer)和加州王蛇(Lampropeltisgetulus)是人工巢箱中西藍(lán)鴝(Sialiamexicana)的主要捕食者[18]。張克勤等用人工巢箱招引大山雀的研究發(fā)現(xiàn)其主要捕食者是花鼠(Eutamiassibiricus)，其次是少數(shù)的蛇類[41]。

目前，大多數(shù)對鳥類巢捕食的研究都是選擇較單一因子，如窩卵數(shù)、巢箱年限、邊緣效應(yīng)、巢捕食率和捕食者種類等。而巢捕食是一個(gè)多尺度、多種因子共同作用的結(jié)果。巢捕食的研究方法包括偶然發(fā)現(xiàn)[42]、巢內(nèi)痕跡推斷[29]、橡皮蛋利用[43]、毛發(fā)分子鑒定[44]以及針孔攝像機(jī)的使用[24]，對巢捕食者的判斷更加精確。作者于2009—2012年4—7月在遼寧仙人洞國家級自然保護(hù)區(qū)使用針孔攝像機(jī)(星網(wǎng)銳捷V90-Q5)對人工巢箱繁殖的鳥類進(jìn)行巢捕食研究，綜合前人所研究的不同角度，一共測定并分析了可能影響巢捕食的22個(gè)因子。旨在確定人工巢箱繁殖鳥類的主要巢捕食者，以及多尺度作用下影響巢捕食的主要因子，為小型洞巢鳥類巢捕食理論的研究提供參考。

1 研究地區(qū)與研究方法

1.1 研究地區(qū)

遼寧仙人洞國家級自然保護(hù)區(qū)位于遼東半島大連市莊河境內(nèi)的北部山區(qū)，地理坐標(biāo)為122°53′24″—123°03′30″E, 39°54′00″—40°03′00″N, 海拔 200—600 m，總面積 3 574. 7 hm2。這里擁有目前亞洲面積最大的赤松—櫟林頂級植物群落，天然赤松林達(dá)234. 1 hm2。植物資源豐富多樣，主要建群樹種有赤松(Pinusdensiflora)、蒙古櫟(Quercusmongolica)、紅松(Pinuskoraiensis)、核桃楸(Juglansmandshurica)、花曲柳(Fraxinusrhynchophylla)等。該保護(hù)區(qū)的動(dòng)物資源也很豐富，現(xiàn)共記錄有脊椎動(dòng)物5綱29目75科363種，其中獸類38種，鳥類257種，爬行類15 種。蛇類主要有赤峰錦蛇(Elapheanmnal)和白條錦蛇(Elaphedione)，其次還有棕黑錦蛇(Elapheschrenckii)、白眉蝮蛇(Gloydiusblomhoffi)、黑眉蝮蛇(Gloydinssaxatili)、赤煉蛇(Dinodonrufozonatum)、虎斑游蛇(Rhobdophistigrina)等。該地區(qū)因?yàn)l臨黃海，夏季受海洋性季風(fēng)影響，多為東南風(fēng)，冬季多為西北風(fēng)，具有典型的海洋性季風(fēng)氣候特點(diǎn)。四季溫和，雨熱同季，光照和降雨集中，年降水量近900 mm。年平均氣溫8.7 ℃，無霜期181.9 d。

1.2 研究方法

巢箱規(guī)格及懸掛 人工巢箱為長方體，底15 cm×15 cm、 高 30 cm，巢口圓形，直徑3 cm，位置距巢箱蓋7 cm左右。在保護(hù)區(qū)隨機(jī)選擇了11塊樣地懸掛人工巢箱，其中以紅松為主的針葉林樣地1塊、以各種櫟樹為主的闊葉林樣地2塊、以赤松-櫟林頂級植物群落為主的針闊混交林樣地8塊。巢箱懸掛高度2—3 m、巢間距大于50 m、箱口朝向隨勢而為，多朝向坡下和小路。懸掛時(shí)間為每年的2月底到3月初，并對前一年丟失和損壞的巢箱進(jìn)行維修或補(bǔ)掛。4a間懸掛的巢箱數(shù)分別為2009年40個(gè)、2010年60個(gè)、2011年180個(gè)、2012年77個(gè)，共計(jì)357個(gè)。

巢監(jiān)測 每年4月初至8月初為鳥類繁殖期，其間對所有巢箱進(jìn)行系統(tǒng)監(jiān)測，每隔3—5 d檢查一下巢箱狀態(tài)，并記錄各巢箱被鳥類利用情況。對利用的巢箱，記錄首枚卵日期、出雛日期、窩卵數(shù)、出雛數(shù)等信息。另外，在巢箱上方隨機(jī)安裝了6臺針孔攝像機(jī)，用以錄制巢內(nèi)情況及巢捕食者，為了防止過早干擾導(dǎo)致的鳥類棄巢，安裝及錄制時(shí)間為雛鳥5日齡—11日齡，每隔2 d錄制1次，每巢錄制3次，每次錄制時(shí)間為的8:00—12:00，共計(jì)錄制了40巢，480h。之后用錄像回放的方式進(jìn)行巢捕食者的鑒定和記錄巢被捕食時(shí)間，對于沒有安裝攝像機(jī)的巢則通過巢箱巡視的方式發(fā)現(xiàn)和判斷巢捕食者。常年研究發(fā)現(xiàn)研究區(qū)內(nèi)人工巢箱的巢捕食者只有兩類：蛇類和嚙齒類。若偶然發(fā)現(xiàn)巢內(nèi)的捕食者，隨即拍照并鑒別種類；若捕食者離開現(xiàn)場，則通過巢內(nèi)情況進(jìn)行推斷。如果巢內(nèi)有碎卵殼、血跡、雛鳥羽毛或殘肢等，則判斷為鼠類捕食；如果巢內(nèi)相對整潔，巢材擴(kuò)大呈碗型并有擠壓痕跡，則判斷為蛇類捕食。

生境因子測量 以全部被捕食巢樹為中心，設(shè)置半徑為10 m的樣方，選取18 個(gè)生態(tài)因子進(jìn)行測量。 (1) 距房距離：估計(jì)距離最近房屋的距離(m)；(2)距路距離：距離寬度 >0. 5m并經(jīng)常有人行走的道路的距離(m)；(3)距水源距離：距離最近水源的距離(m)；(4)距石塊距離：距最近較大石塊的距離(m)；(5)距倒樹距離：距離最近倒樹的距離(m)；(6)植被類型：根據(jù)優(yōu)勢喬木的種類, 分為闊葉林、針葉林和針闊混交林三種類型，賦值分別為 1，2，3；(7)巢樹種類：分為闊葉樹種、針葉樹種和其他類型(電線桿)，賦值分別為 1，2，3；(8)巢距地面高度：用卷尺測量巢距離地面的垂直距離(m)；(9)巢上枝距：巢頂端距離巢上最低樹枝距離(m)；(10)巢樹胸徑：用卷尺測量巢樹距地面1 m處胸徑(cm)；(11)草本蓋度：估測值(%)；(12)灌木蓋度：估測值(%)；(13)地面裸露度：估測值(%)；(14)海拔高度(m)；(15)坡位：根據(jù)巢箱所在坡的位置，分上、中、下三類，賦值分別為 1，2，3；(16)坡向(°)：用羅盤儀測得坡向與正南方向偏離的度數(shù)(以正南方向?yàn)?0 度，依逆時(shí)針方向)；(17)坡度(°)：用坡度儀測量坡所在斜面與水平面夾角；(18)巢口方向：用羅盤儀測量巢口方向與正南方向偏離的度數(shù)(以正南方向?yàn)?0 度，依逆時(shí)針方向)。對照樣方為被捕食巢附近隨機(jī)選擇的繁殖成功巢，共選擇了42巢，其生境因子的測量與被捕食巢完全相同。

1.3 數(shù)據(jù)處理

利用統(tǒng)計(jì)軟件SPSS(version 17. 0) 進(jìn)行數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)與分析。首先對各連續(xù)變量進(jìn)行Z標(biāo)準(zhǔn)化處理。以巢命運(yùn)(被捕食或繁殖成功)作為因變量，各生境因子為解釋變量，使用二元邏輯斯蒂回歸Logistic regression分析各因子對巢捕食的影響?；貧w分析中使用基于偏最大似然估計(jì)的后進(jìn)法進(jìn)行模型篩選，最終獲得最有可能影響巢捕食的若干參數(shù)。所有統(tǒng)計(jì)均為雙尾檢驗(yàn)，數(shù)據(jù)表示為均值(mean)± 標(biāo)準(zhǔn)差(SD)。

2 結(jié)果

2.1 巢捕食率和主要捕食者

2009—2012年，共記錄到238個(gè)繁殖巢，其中35巢被捕食，捕食率為14.7%。共有4種鳥類利用人工巢箱進(jìn)行繁殖，這4種鳥類分別為雜色山雀(Parusvarius)、沼澤山雀(P.palustris)、大山雀(P.major)和白眉姬鹟(Ficedulazanthopygia)。其中大山雀(118巢)和雜色山雀(74巢)數(shù)量較多，沼澤山雀(21巢)和白眉姬鹟(25巢)數(shù)量較少。4種鳥類的巢捕食率無顯著性差異(χ2= 0.429, df=3,P=0.934)，均在12%—16%之間(表1)。35個(gè)被捕食巢中，91.4%巢為雛鳥期被捕食，8.6%巢為卵期被捕食，雛鳥期被捕食率明顯偏高。通過查巢和針孔攝像機(jī)記錄的視頻，共明確觀察到7例蛇捕食的案例，其中，野外觀測到正在被捕食巢3巢，錄像記錄被捕食巢3巢(圖1)，另有1巢中發(fā)現(xiàn)有蛇蛻。這7例蛇捕食巢分別為雜色山雀4巢、大山雀2巢、白眉姬鹟1巢。經(jīng)鑒定，4例捕食者為赤峰錦蛇(Elapheanmnal)，3例捕食者為白條錦蛇(Elaphedione)。另外28個(gè)捕食巢是通過巢箱內(nèi)巢材痕跡判斷，26個(gè)巢在雛期被蛇捕食(巢內(nèi)巢材相對整潔)，2個(gè)巢在卵期被鼠類捕食(巢內(nèi)巢材非常凌亂)。因此，蛇是本地區(qū)巢箱繁殖鳥類的主要捕食者，占捕食總數(shù)94.3%。因此赤峰錦蛇和白條錦蛇是主要的捕食者，捕食主要發(fā)生在雛鳥期。

表1 遼寧仙人洞國家級自然保護(hù)區(qū)人工巢箱4種繁殖鳥類巢捕食情況

Table 1 Information on nest predation of four passerines breeding in artificial nest-boxes in Xianrendong National Nature Reserve, Liaoning Province

鳥種Birdspecies巢捕食率/%Nestpredationrates巢捕食的時(shí)期Nestpredationperiod雛鳥期Nestling卵期Egg巢捕食者Nestpredators雛鳥期Nestling卵期Egg大山雀GreatTit15．3(18/118)100(18/18)0100(18/18)0雜色山雀VariusTit14．9(11/74)90．9(10/11)9．1(1/11)100(11/11)0沼澤山雀MarshTit14．3(3/21)100(3/3)0100(3/3)0白眉姬鹟BrowedFlycatcher12．0(3/25)33．3(1/3)66．7(2/3)33．3(1/3)66．7(2/3)總計(jì)Total14．7(35/238)91．4(32/35)8．6(3/35)94．3(33/35)5．7(2/35)

括弧中分子為被捕食巢數(shù)，分母為總巢數(shù)

圖1 視頻記錄到白條錦蛇(A)捕食大山雀和赤峰錦蛇(B)捕食雜色山雀雛鳥的過程Fig.1 Video-recording of nest predation on Parus major (A)by Elaphe dione and on P. varius (B)by E. anmnal

2.2 影響巢捕食的因素

使用二元邏輯斯蒂回歸(Binary Logistic Regression)對可能影響巢捕食率的18個(gè)生境因子和4個(gè)繁殖巢參數(shù)(巢箱年限、出雛時(shí)間、鳥種和窩卵數(shù))共22個(gè)因子對35個(gè)被捕食巢和42個(gè)繁殖成功的對照巢進(jìn)行分析，結(jié)果見表2。有6個(gè)參數(shù)進(jìn)入最終模型，模型的總預(yù)測率63.3%。其中，草本蓋度、坡度、地面裸露率3個(gè)參數(shù)達(dá)到顯著水平。草本蓋度在被捕食巢為(35.5±16.8)%(n=27)，繁殖成功巢為(33.3±15.8)% (n=47)；坡度在被捕食巢為(15.3±11.8)°(n=27)，繁殖成功巢為(21.7±17.2)° (n=47)；地面裸露率在被捕食巢為(27.3±20.9)%(n=27)，繁殖成功巢為(32.1±22.2)% (n=47)。距碎石塊距離、灌木蓋度和出雛時(shí)間3個(gè)參數(shù)雖進(jìn)入模型，但沒達(dá)到顯著性水平。

3 討論

遼寧仙人洞自然保護(hù)區(qū)人工巢箱繁殖鳥類的主要捕食者是以赤峰錦蛇和白條錦蛇為主的錦蛇類，占總巢捕食數(shù)的94.3%。蛇作為一類重要的鳥類巢捕食者在很多文獻(xiàn)中都有報(bào)道，且在各種營巢類型中都有所涉及[20- 24,45]。Morrison等使用攝像機(jī)對在美國加利福尼亞州南部地區(qū)繁殖的棕頂猛雀鹀(Aimophilaruficeps)地面巢的巢捕食監(jiān)測發(fā)現(xiàn)，90%的巢捕食者為蛇類[45]。同樣Robinson等在對蟻鶇科(Formicariidae)鳥類開放巢的巢捕食的研究中，用攝像機(jī)共記錄到了10巢巢捕食行為，其中有8巢的捕食者為蛇類[46]。Eichholz認(rèn)為人工巢箱中繁殖的西藍(lán)鴝的巢捕食者主要是牛蛇和加州王蛇[18]。本研究中，蛇在巢捕食率中所占比例很高(94.3%)，可能與兩方面的因素有關(guān)。一方面是人工巢箱的結(jié)構(gòu)可能限制了其他捕食者捕食，比如猛禽就很難取食到巢箱內(nèi)的幼鳥，較大型的獸類也很難鉆進(jìn)直徑僅為3 cm的巢口。僅有的2例鼠捕食的案例是因?yàn)槔匣某蚕淇谠獾绞蟮葎?dòng)物的啃咬后擴(kuò)大導(dǎo)致的；另一方面可能與當(dāng)?shù)禺惓ＸS富的蛇類資源有關(guān)。該保護(hù)區(qū)共記錄到蛇類7種，分別為赤峰錦蛇、白條錦蛇、棕黑錦蛇、白眉蝮蛇、黑眉蝮蛇、赤煉蛇、虎斑游蛇。其中以赤峰錦蛇、白條錦蛇、棕黑錦蛇、白眉蝮蛇和黑眉蝮蛇的種群密度較大。但是為什么僅發(fā)現(xiàn)錦蛇捕食的案例而未發(fā)現(xiàn)蝮蛇巢捕食的案例，可能與這兩種蛇運(yùn)動(dòng)能力及捕食行為的差異有關(guān)。錦蛇善于爬樹，便于其進(jìn)入巢箱進(jìn)行捕食，如棕黑錦蛇有攀升樹枝捕食雛鳥和鳥卵習(xí)性的記錄[47]。而蝮蛇類則不善于爬樹，主要是棲息在枝頭或草叢中等待和伏擊靠近的鳥類或鼠類[48]。

表2 使用二元邏輯斯蒂回歸分析影響4種人工巢箱繁殖鳥類巢捕食的因素

Table 2 Factors affecting on nest predation of 4 bird species breeding in artificial nest-boxes analysed with Binary Logistic Regression

參數(shù)Parameters第幾步被移除StepsofremovedBS．E．Wald值dfP距水源距離Distancetowater1-0．0590．4810．01510．902坡向Slopes20．0990．5920．02810．867巢口方向Directionofnestentrance30．0790．4920．02610．873巢距地面高度Nestheightaboveground40．1890．7280．07610．795巢箱年限Ageofnest-boxes50．4220．7890．28610．593距路距離Distancetoroad60．6871．7050．16210．687窩卵數(shù)Clutchsize7-0．1240．2830．19210．661巢樹種類Nesttreespecies80．3530．5350．43610．509巢樹胸徑Treediameter9-0．3620．4200．60510．437植被類型Vegetationtypes100．6670．7230．85210．356海拔高度Altitude110．3610．4110．77110．380鳥種Birdspecies12-0．4620．4790．92710．336巢上枝距Distancetothenearbranchabovethenest130．3220．3490．85210．356距倒樹距離Distancetofallentrees141．2661．0281．51610．218坡位Slopeposition151．8421．5151．47810．224距房距離Distancetohouses16-0．4700．3471．82810．176距石塊距離Distancetogravel-0．8800．5822．28110．131草本蓋度Herbcoverage4．8572．3004．45910．035?坡度Slope0．8150．4113．93710．047?出雛時(shí)間Hatchingtime-0．0300．0182．80710．094地面裸露度Baregroundcoverage5．7902．9073．96610．046?灌木蓋度Shrubcoverage3．7261．9943．49310．062常數(shù)項(xiàng)Constant-0．2580．6270．16910．681

B為回歸系數(shù)，S.E.為標(biāo)準(zhǔn)誤，df為自由度；*P<0.05，差異顯著

營巢類型是影響巢捕食率的重要因素，比如地面筑巢的鳥類，其被捕食率較高[49]，而較隱蔽的洞巢鳥的被捕食率較低。本研究中，4種鳥類的總巢捕食率為14.7%，明顯低于其他鳥類的巢捕食率(20%—54%之間)[13,41,50]。這種較低的巢捕食率一方面可能是與我們使用的人工巢箱有關(guān)，從進(jìn)化和適應(yīng)角度考慮，捕食者對人工巢箱的捕食與自然巢相比可能還相對缺乏經(jīng)驗(yàn)[13]；另外也可能與本研究使用的人工巢箱結(jié)構(gòu)有關(guān)，較小的人工巢箱巢口限制了很多的巢捕食者，從而降低了總體巢捕食率。另一方面，較低的巢捕食率也很有可能與當(dāng)?shù)氐某膊妒痴叩姆N類、類群和種群密度有關(guān)，是巢捕食壓力的綜合體現(xiàn)。張克勤等在吉林左家對人工巢箱中繁殖大山雀巢捕食的研究發(fā)現(xiàn)其主要捕食者是花鼠，捕食率為21.3%[41]，明顯高于本研究的巢捕食率。原因可能是花鼠在種群數(shù)量、活動(dòng)能力、攝食頻次等方面均高于蛇類，所以表現(xiàn)出比蛇類更高的捕食率。本研究中4種繁殖鳥類的巢捕食率沒有顯著性差異，這表明蛇對鳥類的種類沒有明顯的選擇偏好，或者說鳥類本身的差異對巢捕食也無顯著影響。這個(gè)結(jié)果可能是與我們使用相同的人工巢箱有關(guān)。在自然情況下，這4種鳥類的巢址選擇或洞巢的利用可能還存在差異[51- 52]，從而也會(huì)造成捕食率的不同。

諸多研究表明，鳥類育雛期的巢捕食率要高于孵卵期[6,53]。本研究的結(jié)果也支持該觀點(diǎn)，育雛期的捕食率占被捕食總數(shù)91.4%。這主要與親鳥的活動(dòng)頻率以及雛鳥乞食聲音或氣味等信號線索增加了捕食者發(fā)現(xiàn)巢的概率有關(guān)。尤其就蛇類而言，雛鳥身體散發(fā)的各種化學(xué)氣味和熱源信息是捕食者定位獵物的重要信號。Eichholz等在研究蛇類捕食人工巢箱中繁殖的西藍(lán)鴝時(shí)發(fā)現(xiàn)，蛇主要捕食雛鳥而很少捕食卵，并且隨著日齡的增加和雛鳥活動(dòng)能力的增強(qiáng)，被捕食率也隨之升高[18]。但也有研究認(rèn)為，卵期的巢捕食率要高于雛鳥期，可能與巢被捕食的難易程度有關(guān)。能存活到育雛期的巢對于捕食者一般難以接近，因此育雛期的捕食率反而低于孵卵期。比如Nelson 等在研究天然洞穴中繁殖的斑海雀(Brachyramphusmarmoratus)的巢捕食過程中發(fā)現(xiàn)有56%的巢捕食是發(fā)生在卵期，捕食者主要是渡鴉(Corvuscorax)、暗冠藍(lán)鴉(Cyanocittastelleri)和大雕鸮(Bubovirginianus)[54]。除了被捕食階段的差異，鳥類巢捕食率還存在時(shí)間變化，特別是對于變溫動(dòng)物蛇類而言，其活動(dòng)具有明顯的時(shí)間節(jié)律，這也導(dǎo)致了整體巢捕食率的時(shí)間波動(dòng)。本研究結(jié)果顯示捕食率會(huì)隨著出雛時(shí)間的推移而上升。由于本地區(qū)的氣候特征，蛇類的冬眠期較長，可達(dá)5—6個(gè)月。每年4月中下旬蛇才開始活動(dòng)，但活動(dòng)初期并不進(jìn)食，因此，此階段繁殖鳥類的巢捕食率較低，而后期隨著溫度的升高，蛇類活動(dòng)逐漸頻繁，巢捕食率也逐漸升高。Jinelle對開放巢中黑頂綠鵑(Vireoatricapilla)巢捕食的研究也得到了同樣的結(jié)論，蛇類是黑頂鶯雀的主要捕食者，其捕食率也存在明顯的季節(jié)性變化[38]。

窩卵數(shù)大小也會(huì)影響巢捕食率，窩卵數(shù)越大，巢捕食率越高。此結(jié)論主要源于開放巢的研究結(jié)果，即窩卵數(shù)大的巢更容易被捕食者發(fā)現(xiàn)[4]。本研究并未發(fā)現(xiàn)該規(guī)律，這可能與研究的是人工巢箱中的繁殖鳥類有關(guān)，捕食者無法看到巢內(nèi)的卵數(shù)。另外，窩卵數(shù)較大的巢相應(yīng)地增加了親鳥和雛鳥的活動(dòng)，從而增加被捕食者發(fā)現(xiàn)的幾率。但本研究未發(fā)現(xiàn)明顯的窩卵數(shù)效應(yīng)，這可能與蛇類搜索和定位獵物的方式有關(guān)。蛇主要依靠非常敏感的化學(xué)感受器尋找獵物，所以雛鳥的數(shù)量并不重要。

對影響巢捕食的巢址生境因子的分析發(fā)現(xiàn)，僅坡度、草本蓋度和地面裸露度3個(gè)因子對巢捕食具有顯著性影響。地處坡度較陡、草本蓋度大和地面裸露度小的巢更容易被捕食。此結(jié)果與本地區(qū)主要的捕食者-錦蛇類的生態(tài)習(xí)性有關(guān)。錦蛇多選擇山地陽坡，遮風(fēng)性好，坡度較陡，草本茂密，裸露地面較少的生境活動(dòng)。陡坡上的碎石、草叢和灌木都為錦蛇提供了良好的隱蔽場所。巢高和巢樹胸徑對巢捕食具有顯著影響[11]，而Christman等對天然洞巢中黑頂山雀(Parusatricapillus)巢捕食的研究發(fā)現(xiàn)，巢樹越細(xì)時(shí)巢捕食率越高，而巢高對巢捕食無顯著影響[55]。這在巢高上與得到的結(jié)果相一致，但在巢樹胸徑上并未發(fā)現(xiàn)此類規(guī)律，其可能原因是本研究人工懸掛巢箱的巢樹胸徑和巢高上差異不大有關(guān)。研究過程中，觀察人員需要借助攀爬工具對巢樹進(jìn)行觀察記錄，因此對巢樹胸徑和巢高有一定的人為選擇，導(dǎo)致所有人工巢箱的巢樹胸徑和巢高比較均一。還有研究認(rèn)為大尺度的生境破碎化對巢捕食具有顯著影響，比如距道路越近的巢更容易被捕食[11]。研究未發(fā)現(xiàn)此規(guī)律，可能是由于仙人洞自然保護(hù)區(qū)的實(shí)驗(yàn)區(qū)是著名的“冰峪溝”國家級森林公園，每年5—10月游人云集，尤其在鳥類繁殖季節(jié)，保護(hù)區(qū)內(nèi)大量游客的涌入限制了蛇類在道路附近的活動(dòng)。

綜上所述，被捕食巢多位于陡坡上，巢下草本覆蓋率和灌木覆蓋率高，距碎石塊距離較近，出雛時(shí)間較晚。為了減少蛇捕食率，提高巢箱中鳥類的繁殖成功率，在巢箱懸掛時(shí)要避開這些不利的環(huán)境因素，選擇草本覆蓋率和灌木覆蓋率小、遠(yuǎn)離碎石塊、遠(yuǎn)離陡坡的位置。

致謝: 感謝沈陽師范大學(xué)周正彥老師對蛇物種鑒定給予的幫助，感謝仙人洞自然保護(hù)區(qū)管理局對野外工作的支持和協(xié)助。

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The main nest predators of birds breeding in artificial nest-boxes and its influencing factors

ZHANG Lei, LI Donglai, MA Ruiqiang, XI Changhai, WAN Dongmei*

KeyLaboratoryofAnimalResourceandEpidemicDiseasePrevention,DepartmentofLifeSciences,LiaoningUniversity;Liaoning,Shenyang110036,China

Nest predation is one of the main drivers for the failure of avian breeding, and is therefore an important factor affecting avian breeding success rate. Consequently, it is an important research topic in avian breeding ecology. Identifying the main nest predators and factors affecting nest predation is critical for understanding the breeding success population growth, and population size of particular bird species. Nest predation rates are generally affected by the behavior of predators, the degree of habitat fragmentation, characteristics of nest, and the life history of the bird. The main nest predators of birds are mammals, raptors, crows, snakes and insects, with different predators present in different habitats. A 4-year period of field study was carried out from 2009 to 2012 during the breeding season of late April to early August to investigate the nest predation rate of four artificial nest-box breeding passerines (Varied TitParusvarius, Marsh TitP.Palustris, Great TitP.majorand Browed FlycatcherFicedulazanthopygia) and its influencing factors in Xianrendong National Nature Reserve, Liaoning Province. Six video cameras were randomly installed on the boxes that were used by the birds to record the nest predators after the nestlings were five days old. Each nest was monitored for three times, once every three days, from 8:00 am—12:00 noon. A total of 40 nests were monitored for a period of 480 hours. Of the 238 nests (74 Varied Tit nests, 21 Marsh Tit nests, 118 Great tits nests and 25 Browed Flycatcher nests) recorded, 35 (14.7%) nests were predated, and 91.4% of which were predated during the nestling stage. There was no significant difference in the predation rates among the four species (χ2= 0.429, df=3,P=0.934). According to our observation (Nest predators that we saw or recorded by the cameras), seven nest predators were detected, and of which four were Korean rat-snake (Elapheanmnal) and three were Dione rat-snake (Elaphedione). Thus it indicated thatElaphesnakes were the dominant nest predators, accounting for 94.3% of the nest predation of these four small nest-hole birds. We measured 18 habitats and counted four nests parameters of the 35 predated nests and 42 control nests, which were chosen at random near the predated nests. Binary logistic analysis incorporating the combined effect of the 22 different variables revealed that the main factors affecting nest predation were slope, the extent of bare ground and herb coverage, all of which had significant effects on nest predation. Other factors such as hatching time, slope position and distance to nearby roads, also affected nest predation, with their effects were marginally significant. There was no effect of nest height, tree thickness, nest-box age, clutch size and distance on nest predation. In all, nests in the steeper slope position, higher herb coverage, lower coverage of bare ground, and those that were closer to stones or hatched a later time were more vulnerable to nest predation. In addition, we also found that artificial boxes with smaller exits could prevent predation by rodents.

Artificial nest-box；small nest-hole birds；Elaphe；Nest predation；Habitat factors；Reproductive parameters

國家自然科學(xué)基金資助項(xiàng)目(31071927)

2012- 10- 15;

2013- 06- 21

10.5846/stxb201210151431

*通訊作者Corresponding author.E-mail: wandongmei@lnu.edu.cn

張雷，李東來，馬銳強(qiáng)，奚長海，萬冬梅.人工巢箱繁殖鳥類主要巢捕食者及其影響因素.生態(tài)學(xué)報(bào),2014,34(5):1235- 1243.

Zhang L, Li D L, Ma R Q, Xi C H, Wan D M.The main nest predators of birds breeding in artificial nest-boxes and its influencing factors.Acta Ecologica Sinica,2014,34(5):1235- 1243.