尚玉昌

教授，北京大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，北京 100871

動(dòng)物行為研究的新進(jìn)展(九)：親代撫育行為

尚玉昌

教授，北京大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，北京 100871

親代撫育；雙親偏愛；同胞互殘；紅切葉蜂；埋葬甲；白鷺；鰹鳥

以紅切葉蜂、埋葬甲、白鷺和鰹鳥為實(shí)例，簡要地介紹了近年來動(dòng)物雙親撫育行為的一些研究進(jìn)展和研究成果，包括雙親撫育行為的利弊分析、雙親偏愛和同胞互殘三個(gè)方面。親鳥喂養(yǎng)幼鳥可增加后代的存活機(jī)會，但也會遭遇一定的風(fēng)險(xiǎn)，這其中就存在著利弊分析的問題，應(yīng)當(dāng)如何進(jìn)行權(quán)衡呢？即使是雙親把撫育完全給自己的幼鳥，也不能做到在子女之間完全均等地分配資源，甚至在父母與子女之間的親緣系數(shù)是0.5的情況下也是如此。白鷺雙親不僅對同胞互殘行為不加制止，反而會促使它的發(fā)生，這是因?yàn)樵谝桓C幼鳥中借助互殘行為可自行淘汰那些不太可能存活到生育年齡的個(gè)體，這有助于雙親把它們的關(guān)愛只傳遞給那些最有可能發(fā)育到生殖年齡傳下后代的個(gè)體，并使雙親的食物傳遞損耗降到最低。這是進(jìn)化和自然選擇導(dǎo)致行為最優(yōu)的又一實(shí)例。

1 親代撫育行為的利弊分析

顯而易見的是，親鳥喂養(yǎng)幼鳥可以增加其后代的存活機(jī)會，但是親鳥在來回喂食的過程中也面臨著一定的風(fēng)險(xiǎn)。捕食動(dòng)物可以利用親鳥頻繁地離巢和回巢發(fā)現(xiàn)鳥巢的位置，并將幼鳥吃掉，或者潛伏在鳥巢附近伺機(jī)將回巢喂食的親鳥吃掉，那么親鳥在撫育行為的利和弊之間應(yīng)當(dāng)如何進(jìn)行權(quán)衡呢？

根據(jù)Ghalambor和Martin的預(yù)測[1]，親鳥應(yīng)當(dāng)根據(jù)兩個(gè)主要因素調(diào)整它們的喂食行為，即捕食者的特性(如是否以成鳥和幼鳥為食)和生殖成鳥的年死亡率。對于年死亡率比較低的鳥來說，雙親應(yīng)當(dāng)最大限度地減少自身被捕食動(dòng)物殺死的風(fēng)險(xiǎn)，因?yàn)樗鼈冊谖磥碛懈嗟臋C(jī)會進(jìn)行生殖；而對于那些年死亡率比較高的鳥來說，親鳥則應(yīng)當(dāng)減少關(guān)注自身的安全，而應(yīng)當(dāng)較多關(guān)注并保護(hù)好自己的后代，使它們免受捕食動(dòng)物的獵亡，這是因?yàn)樽约何磥淼纳硻C(jī)會已經(jīng)不多了，所以保證有更多的子女存活才是對雙親最有利的。

在北美洲進(jìn)行繁殖的鳥類與在南美洲進(jìn)行繁殖的近親物種相比，通常壽命比較短但一窩的產(chǎn)卵量大。例如，在北美洲生活的歌鴝(短壽)和在南美洲生活的鶇(長壽)就是這樣的一對近緣物種，它們屬于同一個(gè)屬。當(dāng)鳥類學(xué)家向北美洲的歌鴝播放捕食性鳥的叫聲和向南美洲的鶇播放另一種捕食性鳥的叫聲時(shí)，歌鴝和鶇的反應(yīng)都是減少回巢的次數(shù)和時(shí)間，以便確保巢位不被捕食性鳥類發(fā)現(xiàn)，但歌鴝的反應(yīng)比鶇的反應(yīng)更為強(qiáng)烈，也更為明顯地減少了在巢周圍的活動(dòng)時(shí)間，這顯然是因?yàn)楦桫z能從幼鳥的保護(hù)中獲得更大的利益和適合度，特別是這些親鳥未來的生殖機(jī)會與南美近親物種相比已經(jīng)不多了。鳥類學(xué)家還對5對生活在北美洲和南美洲的近親鳥類進(jìn)行過類似的研究，其結(jié)果都是一致的，這充分表明Ghalambor和Martin對親代撫育行為所做的預(yù)測是正確的。

顯然，北美鳥類和南美鳥類的親代撫育行為在應(yīng)對捕食壓力上的對策是不同的，這是因?yàn)樵谶@兩大地理區(qū)域內(nèi)營巢成鳥的捕食壓力是存在差異的[2]。鳥類學(xué)家曾將成鳥殺手的猛禽標(biāo)本置于鳥巢附近并播放這種猛禽的叫聲，結(jié)果發(fā)現(xiàn)親鳥的反應(yīng)也是減少回巢次數(shù)和回巢時(shí)間，只是兩地鳥類的反應(yīng)強(qiáng)度不同而已。

2 雙親偏愛

即使是雙親把自己的撫愛全部投給自己的親生子女，也很難做到在子女之間完全均等地分配資源，甚至在父母與子女之間的親緣系數(shù)(coefficient of relatedness)都是0.5的情況下也是如此。所謂親緣系數(shù)是0.5是指所有子女體內(nèi)都有父母體內(nèi)50%的基因。再比如，爺孫之間和兄弟姐妹之間的親緣系數(shù)是0.25，說明它們體內(nèi)有25%的基因是相同的。同一社會性蜜蜂群中工蜂與工蜂(同父同母)之間的親緣系數(shù)是0.75，而不是0.5，這是因?yàn)槊鄯涫菃伪?雙倍體動(dòng)物，雌蜂是雙倍體(由受精卵發(fā)育而來)，雄蜂是單倍體(由未受精卵發(fā)育而來)，子女從父親那里繼承了全套的基因，而從母親那里繼承了一半的基因，所以親緣系數(shù)為0.75?？傊?，親緣關(guān)系越近，親緣系數(shù)越大；親緣關(guān)系越遠(yuǎn)，親緣系數(shù)越小。以紅切葉蜂(Osmia rufa)為例，這種蜜蜂的雌蜂在植物的空莖桿中筑巢，為莖桿中的許多巢室提供花粉和花蜜。起初，當(dāng)雌蜂還年輕、環(huán)境條件還很好的時(shí)候，雌蜂通常會為早期的少量幼蟲供應(yīng)大量的食物[3]。這些少數(shù)幼蟲是由受精卵發(fā)育成的，所以它們將發(fā)育成雌性的紅切葉蜂，但是隨著季節(jié)的變化和母蜂漸漸變老，其生理?xiàng)l件開始衰退，采食效率也會越來越低。在這種情況下，母蜂為每個(gè)巢室提供的食物就會明顯減少，而且開始在巢室中產(chǎn)下未受精卵，這些未受精卵只能發(fā)育為雄性的紅切葉蜂。雄切葉蜂的體重要比其姐妹小得多。由于這種蜜蜂的雌蜂能夠控制所產(chǎn)卵的性別和控制子代的供食量，所以它們就能夠做到多投資給女兒和少投資給兒子。母蜂就是以這種方式把更多的資源投給女兒，以保證其女兒能為自己的后代采集更多花粉和花蜜。至于母蜂的雄性后代身體通常都較小，這是因?yàn)樗鼈兊墓δ苤皇钱a(chǎn)生極小的精子和追逐異性個(gè)體進(jìn)行交配，其所需的能量消耗遠(yuǎn)遠(yuǎn)小于雌性個(gè)體。

其他動(dòng)物不像蜜蜂、螞蟻和黃蜂等社會性昆蟲那樣具有精確地控制其后代性別的機(jī)制，但它們?nèi)匀荒軌蛴兴鶇^(qū)別地為其后代提供不同數(shù)量的資源。埋葬甲(Nicrophorus vespilloides)的成年甲蟲通過個(gè)體間的合作把一只死鼠埋入地下并去除其身上的毛，把鮮肉制作成一個(gè)個(gè)肉球，然后在這些肉球附近產(chǎn)卵。當(dāng)幼蟲孵化時(shí)，它們便可用這些準(zhǔn)備好的尸肉喂養(yǎng)自己的后代，或者雙親將初步加工過的腐肉反吐給自己的子女。埋葬甲的幼蟲大小差異很大，因?yàn)樗鼈兪顷懤m(xù)孵化出來的，對于較早孵出的幼蟲，父母會喂給更多的食物，越晚孵出的幼蟲得到的食物越少。如果一只鼠尸所能供養(yǎng)的幼蟲數(shù)量是有限的話，那么對雙親來說，最好的對策就是幫助那些最有希望發(fā)育到成年個(gè)體的幼蟲完成發(fā)育全過程，這樣才會使雙親獲得最大的遺傳收益。

埋葬甲的雙親有時(shí)會靠直接喂養(yǎng)某些幼蟲而拒絕喂養(yǎng)另一些幼蟲，不均等地把食物分配給后代，蠼螋也常常會采用同樣的方法。雌蠼螋對食物供應(yīng)充足的若蟲所發(fā)出的化學(xué)信息會做出一種特殊的行為反應(yīng)，即更積極主動(dòng)地為那些有更大存活機(jī)會的若蟲尋找食物[4]。由此可以看出，幼蟲的狀態(tài)和條件有時(shí)可以影響雙親對子代的食物供給。可以預(yù)測的是，雙親的狀況和條件也會影響子代的食物供給[5]。

3 同胞互殘

乍一看來，有些動(dòng)物對自己的后代是不偏不倚的，例如當(dāng)大白鷺將小魚帶回巢中放在一窩雛鳥面前時(shí)，它并不干預(yù)這些雛鳥互相爭搶小魚的行為[6]。但發(fā)生在這些同胞間的爭搶行為常常會激化或升級，一只優(yōu)勢雛鳥的攻擊有時(shí)會導(dǎo)致同胞的死亡或?qū)⑵渫浦脸餐馑に馈Ｒ桓C雛鳥通常是由3～4個(gè)個(gè)體組成的，在這種情況下，雙親會不會為了挽救其中一個(gè)后代而進(jìn)行干預(yù)呢？可以推測的是，同胞自殘行為的進(jìn)化是有條件的，這就是必須能夠增加或提高殘害同胞者的適合度(fitness)或廣義適合度(inclusive fitness)，而這些同胞都是同一食物資源的競爭者。適合度是衡量一個(gè)個(gè)體存活和繁殖成功機(jī)會的一種尺度，適合度越大，個(gè)體存活的機(jī)會和繁殖成功的機(jī)會也越大，反之亦然。廣義適合度不是以個(gè)體的存活和繁殖為尺度，而是指一個(gè)個(gè)體在后代中傳布自身基因的能力有多大，能夠最大限度地把自身基因傳遞給后代的個(gè)體具有最大的廣義適合度[7]。增加廣義適合度，不一定是通過自身繁殖的方式，在任何親屬體內(nèi)都有與自身體內(nèi)完全相同的基因，幫助自己的親屬進(jìn)行繁殖也能增加自己的廣義適合度。

在一些具有同胞互殘行為的動(dòng)物中，雙親顯然具有抵制子女互殘的能力，其證據(jù)主要來自對一種海鳥——鰹鳥的研究。這種鳥有早期的同胞互殘行為，年齡較小的幼鳥B在其生命的前幾天常常會受到年齡較大的幼鳥A的攻擊并導(dǎo)致受傷或死亡[8]。幼鳥A之所以能殺死其同胞的一個(gè)重要原因是由鰹鳥的產(chǎn)卵和孵卵方式?jīng)Q定的。在這種鳥類中，雌鳥先產(chǎn)下一個(gè)卵(A)并立即開始孵卵，幾天之后才產(chǎn)下第二個(gè)卵(B)。因?yàn)榈谝粋€(gè)卵比第二個(gè)卵孵化得早好幾天，所以幼鳥A的身體就比幼鳥B更大更強(qiáng)壯。在這種情況下，幼鳥B常被幼鳥A排擠到巢的邊緣，或被擠至巢外導(dǎo)致早期死亡。

生命早期的同胞互殘行為在花臉鰹鳥中表現(xiàn)的很明顯，但在藍(lán)足鰹鳥中不是這樣。早期互殘現(xiàn)象在藍(lán)足鰹鳥中極為少見，有互殘行為通常也是發(fā)生在巢期的晚期。如果把一對藍(lán)足鰹鳥的幼鳥讓花臉鰹鳥的雙親去喂養(yǎng)，結(jié)果幼鳥B通常很快就會被幼鳥A殺死，可見，藍(lán)足鰹鳥的親鳥在幼鳥發(fā)育的最初幾天內(nèi)有控制幼鳥A及其同胞互殘行為的能力。如果事實(shí)是這樣的話，那么如果把花臉鰹鳥的幼鳥讓藍(lán)足鰹鳥的雙親去喂養(yǎng)，幼鳥間的早期互殘行為就理應(yīng)能夠得到控制，實(shí)驗(yàn)結(jié)果也正如人們所預(yù)料的一樣，致命的同胞互殘行為因受到“養(yǎng)父母”的干擾而得以避免。

對白鷺來講，當(dāng)兩只幼鳥彼此發(fā)生沖突時(shí)，雙親并不進(jìn)行干預(yù)。實(shí)際上，同胞之間致命的戰(zhàn)斗是由親鳥開始孵卵的時(shí)間誘發(fā)的。雌白鷺產(chǎn)下第一枚卵后很快便開始孵卵，這一點(diǎn)與鰹鳥完全一樣，以后每隔1～2天產(chǎn)一枚卵，直到3枚卵產(chǎn)完為止。由于產(chǎn)出卵的時(shí)間不同，孵出幼鳥的年齡和大小也就不同，其結(jié)果就是最先孵出的幼鳥就要比最后一個(gè)孵出的幼鳥大得多，于是便導(dǎo)致了先孵幼鳥獨(dú)占雙親帶回鳥巢的食物(小魚)。先孵幼鳥不僅個(gè)體大，而且也更富有攻擊性，這是因?yàn)榈谝粋€(gè)卵中含有更多的雄激素，這是它的母親所給予的，至少在白鷺中是這樣。親鳥不均等的喂食還會導(dǎo)致同胞間身體大小的進(jìn)一步拉大，使有些個(gè)體長得非常矮小，這些個(gè)體很容易因饑餓和受到攻擊而死亡[9-10]。

值得注意的是，白鷺雙親不僅對同胞的互殘行為熟視無睹，而且還會促使它的發(fā)生。為什么會這樣呢？這是因?yàn)樵谝桓C幼鳥中通過互殘行為可自行淘汰那些不太可能發(fā)育到生殖年齡的個(gè)體，而這對雙親是有利的。雖然在好的年份親鳥可以提供大量的食物足以滿足所有幼鳥的需求，但是在大多數(shù)年份，由于食物的短缺，親鳥無法將3只幼鳥全部養(yǎng)大。當(dāng)無法供應(yīng)足夠食物的時(shí)候，借助于同胞互殘行為減少幼鳥的數(shù)量就可以節(jié)省雙親用于喂食的時(shí)間并減少雙親的能量消耗。要知道有些后代即使沒有挨餓和未受到同胞的攻擊也很少有機(jī)會或根本不可能發(fā)育到成年期。

檢驗(yàn)上述結(jié)論的一個(gè)方法就是人為地組配牛鷺的一個(gè)同步鳥巢[11]，即把幾個(gè)鳥巢中同一天孵化的幼鳥組合在同一個(gè)鳥巢中。另外，再人為組配一個(gè)比正常非同步鳥巢(自然狀態(tài)下的鳥巢，幼鳥孵化有時(shí)間間隔)更為夸張的非同步鳥巢(指幼鳥孵化的間隔時(shí)間更長)。前面曾提到過，正常非同步鳥巢的產(chǎn)卵間隔期通常是1.5天，而夸張的人為非同步鳥巢的產(chǎn)卵間隔期被安排為3天。如果正常的孵化間隔期對一窩幼鳥的減員是最有效和最適宜的話，那么對于正常的非同步鳥巢來說，每單位雙親投資所獲得的出巢幼鳥數(shù)就應(yīng)當(dāng)是最多的。事實(shí)上，實(shí)驗(yàn)結(jié)果也正是如此。同步鳥巢中的成員不僅頻頻發(fā)生爭斗，死亡率高，而且每天所需要的食物也會造成雙親喂食效率低下。利用藍(lán)足鰹鳥所做的類似實(shí)驗(yàn)也得出了同樣的結(jié)論。

當(dāng)牛鷺的雙親操縱它們所產(chǎn)卵的激素含量，以及它們所采取的孵卵方式將不可避免地導(dǎo)致幼鳥的大小和戰(zhàn)斗力發(fā)生差異的時(shí)候，好像雙親知道它們正在做什么，以及這么做的后果。當(dāng)然，如果是這樣，這也完全是無意識的或者出自本能的。同胞之間的爭斗和互殘?jiān)诳陀^上有助于雙親把它們的關(guān)愛只傳遞給那些最有可能發(fā)育到生殖年齡的后代，并使它們的食物投送損耗降到最低。這是進(jìn)化導(dǎo)致行為最優(yōu)的又一個(gè)實(shí)例。

(2013年11月22日收稿)

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New advance on study of animal behavior (IX): parental care

SHANG Yu-chang
Professor, School of Life Sciences, Peking University, Beijing 100871, China

Take red mason bee, Nicrophorus vespilloide, egret, booby as examples, the research in the field of animal parental care in recent years was briefly introduced, which comprises the advantages and disadvantages of parental care, parental favoritism, siblicide. By feeding their youngs, adult birds increase the survival chances of their nestlings. But there are risks attendant upon the parents’feeding trips. How does a parental bird balance the pluses and minuses of its activities? The key to explain the diversity in parental behavior lies to the cost-benefit analysis. Even when parents invest only in their own progeny, they rarely distribute their care in a completely equitable fashion, even when the coefficient of relatedness between parents and all their genetic offspring is the same (0.5 as a result of sexually reproducing parents placing 50 percent of their genes on each egg or sperm). Sibling rivalry and siblicide help parents deliver their care only to offspring that have a good chance of eventually reproducing, while keeping their food delivery costs to a minimum. It is conceivable that siblicide may have evolved only because the fitness advantages enjoyed by offspring able to survive to adult and eliminate siblings. This is the other instance of evolution and natural selection which led to an optimal behavior.

parental care, parental favoritism, siblicide, red mason bee, Nicrophorus vespilloide, egret, booby

(編輯：段艷芳)

10.3969/j.issn.0253-9608.2014.02.006