李升康, 李傳標(biāo)

(1. 汕頭大學(xué) 廣東省海洋生物技術(shù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 廣東 汕頭 515063; 2. 汕頭大學(xué) 海洋生物研究所, 廣東 汕頭 515063)

海洋病毒在海洋微生物群落及生物地球化學(xué)循環(huán)中的作用研究進(jìn)展

The progress of the effects of ocean virus on microbial community composition and biogeochemical cycles

李升康1,2, 李傳標(biāo)1,2

(1. 汕頭大學(xué) 廣東省海洋生物技術(shù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 廣東 汕頭 515063; 2. 汕頭大學(xué) 海洋生物研究所, 廣東 汕頭 515063)

海洋病毒是海洋生態(tài)系統(tǒng)中豐度最高的一類生物體, 其總數(shù)高達(dá) 4 × 1030個, 是細(xì)菌豐度的 5～20倍[1], 其中絕大部分病毒為細(xì)菌病毒(噬菌體)[2]。海洋病毒在海洋生態(tài)系統(tǒng)中極其豐富(可達(dá) 106～109個/mL), 是海洋生態(tài)系統(tǒng)中數(shù)量最龐大的生物體。研究表明, 數(shù)量龐大的病毒在調(diào)節(jié)微生物種群結(jié)構(gòu)與多樣性, 參與微食物環(huán)形成, 促進(jìn)微生物間遺傳物質(zhì)的傳遞與協(xié)同進(jìn)化, 以及影響海洋生物地球化學(xué)循環(huán)等方面發(fā)揮著重要作用[3-5]。

本文將重點(diǎn)綜述近年來海洋病毒在影響海洋微生物群落結(jié)構(gòu), 海洋病毒在生物地球化學(xué)循環(huán)中的作用等方面的研究進(jìn)展, 以闡明海洋病毒在海洋生態(tài)系統(tǒng)中的重要生態(tài)地位及功能。

1 病毒的感染和微生物群落的組成

病毒在任何環(huán)境下都能感染可利用的宿主群落,有研究表明微生物病毒能夠感染不同的物種和不同的種屬的宿主細(xì)胞(浮游動物, 浮游植物, 真核藻類,細(xì)菌, 原核藻類等)[6]。例如, 一些噬藻體能夠侵染不同的菌體包括藍(lán)細(xì)菌(聚球藻, 原綠球藻)和某些不同藍(lán)細(xì)菌屬的菌株[7]。病毒能夠利用宿主體內(nèi)的物質(zhì)和能量合成自身物質(zhì), 并完成裝配、增殖進(jìn)而裂解宿主細(xì)胞, 釋放子代病毒顆粒, 造成宿主細(xì)胞的病變和死亡進(jìn)而調(diào)節(jié)微生物種群的大小。

病毒的感染能夠使宿主細(xì)胞的裂解, 也能夠使病毒的基因組整合到宿主細(xì)胞中[8], 從而改變了宿主細(xì)胞的生理特征[2,9-10]。裂解性噬菌體能使特異的宿主微生物種群豐度降低[11], 進(jìn)而改變微生物群落的組成[12-13]。

普遍被大家接受的一個假說叫“Kill-the- Winner”[11], 該假說認(rèn)為病毒與宿主存在一一對應(yīng)的關(guān)系。浮游病毒在水體環(huán)境中能夠隨機(jī)吸附并感染宿主細(xì)胞, 感染頻率的高低與宿主細(xì)胞密度呈顯著的正相關(guān)。有研究表明噬菌體-細(xì)菌之間的相互作用存在一個特異的模塊和嵌套模式[14]。該嵌套的模式存在著一個層次的感染能力(在病毒)和感染的易感性(在細(xì)菌)。在海洋環(huán)境中, 病毒通過隨機(jī)吸附、感染、裂解優(yōu)勢的宿主細(xì)胞來完成自身的增殖, 能夠控制特異物種的過度繁殖, 從而調(diào)節(jié)和維持著微生物群落的多樣性組成[15]。另一方面, 病毒對宿主的感染相對較為復(fù)雜, 病毒-宿主交叉?zhèn)魅拘员砻鞑《灸軌蚋腥驹S多種微生物宿主; 同樣,微生物可以被多種病毒感染。

在對大西洋、南太平洋及黑海的海底沉積物及其上覆水的病毒研究中, 發(fā)現(xiàn)由病毒感染引起的細(xì)菌死亡平均高達(dá) 80%[16]。海洋病毒, 尤其是海洋噬菌體, 可以改變宿主細(xì)胞的表型, 主要通過基因轉(zhuǎn)導(dǎo)或者溶原狀態(tài)等方式。這種溶原狀態(tài)在大多數(shù)的海洋生態(tài)系統(tǒng)尤其是在不適應(yīng)宿主生存的環(huán)境中都得到了證實(shí)。在溶原狀態(tài)下, 病毒的核酸可以整合到宿主的基因組中, 導(dǎo)致原核宿主的表型改變。

海洋病毒的存在使噬菌體-微生物出現(xiàn)共進(jìn)化,從而實(shí)現(xiàn)基因的水平橫向轉(zhuǎn)移。噬菌體和真核藻類病毒[17]都已經(jīng)被證實(shí)能夠攜帶, 轉(zhuǎn)移許多種宿主基因[18]。目前大多數(shù)的研究都集中在病毒對其宿主細(xì)胞生理特性的改變的負(fù)面影響上, 然而最近的研究表明, 病毒能以某些未知的和潛在的正面的方式促進(jìn)宿主細(xì)胞的新陳代謝, 免疫, 分布及進(jìn)化[19-20]?；蚪M研究表明, 噬菌體中含有大量的致病基因, 包括一些促進(jìn)抗生素耐藥性、毒性、宿主黏附和宿主入侵的基因。而病毒的宿主細(xì)菌, 用這些基因擴(kuò)展他們的生態(tài)區(qū)位。此外, 海洋病毒中除了含有致病基因外, 還有許多未知途徑的新陳代謝和功能基因, 這些基因通過水平轉(zhuǎn)移最終整合到微生物宿主中。

目前而言, 受限于研究技術(shù)和手段, 大部分海洋病毒與微生物群落的相互作用還缺乏直接的實(shí)驗(yàn)數(shù)據(jù)。海洋病毒對海洋微生物群落原位(insitu)組成的影響, 有望通過基因組學(xué)和宏基因組學(xué)手段得到更進(jìn)一步的闡明。

2 病毒的感染與碳、營養(yǎng)物質(zhì)循環(huán)的動態(tài)變化

對海洋生態(tài)系統(tǒng)的深入研究發(fā)現(xiàn), 病毒對自養(yǎng)和異養(yǎng)微生物的裂解會釋放出大量胞內(nèi)的可溶性有機(jī)物(Dissolved Organic Matter, DOM)。這些物質(zhì)又可以通過微食物環(huán)的作用被異養(yǎng)細(xì)菌重新利用, 轉(zhuǎn)化為顆粒性有機(jī)物POM(Particle Organic Matter, POM),從而使得細(xì)菌生產(chǎn)力和營養(yǎng)物質(zhì)又重新回到或保持在正常水平, 在“微食物環(huán)”中形成一個“病毒回路”[21],通過病毒回路不僅能夠促進(jìn)C、N、P的循環(huán), 還能夠促進(jìn)Fe、Zn等微量元素的循環(huán)。例如, 病毒對宿主微生物的裂解過程中能夠產(chǎn)生有機(jī)復(fù)合鐵(Organically Complexed Iron, OCI), 這類鐵比無機(jī)鐵和EDTA-Fe更易吸收, 生物利用率更高, 加快了Fe元素的循環(huán)。

病毒誘導(dǎo)致微生物死亡, 從而直接影響生態(tài)環(huán)境的功能改變。這主要表現(xiàn)在: 微生物的裂解使有機(jī)碳和其他營養(yǎng)物質(zhì)重新流回環(huán)境中, 其中包括大量碳、氮、磷等含量豐富的核酸與蛋白質(zhì)等, 這種重定向被稱為病毒回路(viral shunt)。海洋中通過病毒回路進(jìn)行碳循環(huán)可以達(dá)到 25%[21]。這種病毒回路導(dǎo)致環(huán)境中的營養(yǎng)物質(zhì)不能直接被高等生物有效的利用,但是能夠被大部分的異氧細(xì)菌利用, 并釋放出能夠被浮游植物快速吸收的營養(yǎng)物質(zhì), 從而影響微食物網(wǎng)過程,促進(jìn)碳、氮等元素在微生物間循環(huán)[22]。而光合作用所固定的碳有6%～26%經(jīng)過“病毒回路”作用回流到海洋DOM庫,海洋DOM庫中的碳量與大氣的碳量相當(dāng), 可見海洋病毒對全球碳循環(huán)的影響之大[5]。

另外, 最近的研究表明, 細(xì)胞的營養(yǎng)物質(zhì)通過病毒的作用轉(zhuǎn)變成一系列的溶解有機(jī)物質(zhì)DOM, 間接改變了海洋生態(tài)系統(tǒng)中溶解有機(jī)物質(zhì)的相對分布,并可能間接地影響了微生物種群的生長。一個有趣的假設(shè)是異氧生物和自養(yǎng)生物可能受到病毒裂解的刺激[23-26], 這些裂解產(chǎn)物的釋放刺激異氧生物某個亞群的生長和真核自養(yǎng)生物生長[27]。病毒感染如何促進(jìn)自養(yǎng)或異養(yǎng)生物生長將是未來研究的重要領(lǐng)域,這對闡明碳在海洋環(huán)境中是如何循環(huán)利用和轉(zhuǎn)移至關(guān)重要。當(dāng)然, 病毒感染對營養(yǎng)物質(zhì)的循環(huán)也是至關(guān)重要的, 因?yàn)橐呀?jīng)有研究表明生物營養(yǎng)元素的釋放(包括N和Fe[22,28])能夠維持生態(tài)系統(tǒng)的生產(chǎn)力。一定條件下, 營養(yǎng)物質(zhì)的有效利用限制了碳元素的生產(chǎn)。

病毒感染也能夠改變某些宿主的新陳代謝方式。如噬藻體入侵原綠球藻或聚球藻時能夠使其光合速率增大, 推測是改變了碳固定的速率。在細(xì)胞水平上的研究已經(jīng)證明噬菌體在細(xì)胞內(nèi)能夠改變宿主新陳代謝的方式[29-30]。越來越多的實(shí)驗(yàn)證明, 海洋病毒具有重要的生態(tài)作用。由于病毒的數(shù)量往往大被其感染的微生物宿主幾個數(shù)量級, 幾乎所有的海洋微生物群體都有可能被病毒感染[31-32]。病毒裂解海洋生物, 可以加強(qiáng)溶解性有機(jī)質(zhì)的循環(huán), 減少碳源向高營養(yǎng)級的運(yùn)輸以及從光合層輸出顆粒性有機(jī)碳等[33], 這些都對全球碳循環(huán)帶來較大的影響。病毒對微量營養(yǎng)物質(zhì)的濃縮有著重要的影響作用, 比如,鐵可通過病毒裂解細(xì)胞[22]或者作為成核中心促進(jìn)了其吸附和沉淀[34]。病毒的裂解作用產(chǎn)生溶解有機(jī)物DOM(如單體, 寡聚體和多聚體, 膠體物質(zhì)和細(xì)胞碎片等), 避免死亡的微生物以顆粒的形式直接沉降到海底, 這有利于保存真光層中一些限制性營養(yǎng)鹽(如N、P、Fe等), 這對于真核生物尤為重要。除此之外,病毒還影響著海洋生態(tài)系統(tǒng)中顆粒物的分布和沉降,以及通過促進(jìn)二甲基硫的生成影響全球氣候變化[5]。

3 病毒在海洋食物鏈和生物地球化學(xué)循環(huán)中的作用

病毒的入侵經(jīng)常伴隨著宿主細(xì)胞的死亡, 因此這就意味著病毒是海洋微生物致死的重要的原因。病毒介導(dǎo)的原核生物致死, 在水層中和底泥中致死率經(jīng)常是 10%～30%和將近 100%, 而對水體表層的異養(yǎng)細(xì)菌的致死率為 10%～50%, 對真核藻類的致死率為 25%～100%[9,35-36]。病毒還能感染微型浮游動物[37], 病毒還與浮游植物致死率, 浮游植物水華及海洋中赤潮的消退有關(guān)[1,38-39]。

病毒進(jìn)入微生物食物鏈的模式及病毒介導(dǎo)微生物的降解, 有助于微生物量轉(zhuǎn)移進(jìn)入到溶解有機(jī)質(zhì)中[11,40]。這就影響了營養(yǎng)物質(zhì)的循環(huán), 改變了原核生物利用有機(jī)碳(OC)的途徑[2,4,9], 這就避免了微生物量進(jìn)入到更高的營養(yǎng)水平[41]。

有研究認(rèn)為藍(lán)藻屬聚球藻和原綠球藻大約占了全球 25%的光合作用[42]。通過噬藍(lán)藻病毒基因測序發(fā)現(xiàn), 這些病毒基因組中普遍含有參與光合作用的基因(包括:hli,psbA,psbD等)[43]。這些基因都能夠編碼光合體系II(PSII)核心反應(yīng)中心的蛋白質(zhì)D1, D2。D1蛋白是一個非常有興趣的蛋白, 因?yàn)樵赑SII體系中是一個最不穩(wěn)定的蛋白, 經(jīng)常受到生成的限制。但在感染宿主的過程中, 噬菌體編碼的D1蛋白能夠被表達(dá), 從而利用光合蛋白保持宿主細(xì)胞的活性。這些編碼的psbA和其他光合作用基因被認(rèn)為是能夠?yàn)槭删w的增殖提供必需的能量。有研究表明在海洋環(huán)境中大約有60%psbA基因?qū)嶋H上是來源于噬菌體。經(jīng)過初略的計(jì)算, 在全球總的光合作用中, 大約有10%來源于噬菌體的psbA基因。

最近的研究表明在深海海底的生態(tài)系統(tǒng)中病毒的生產(chǎn)力是非常高的, 而且病毒的介導(dǎo)的細(xì)菌死亡率極高。病毒介導(dǎo)的原核生物致死率隨著水深的增加而增大, 在 1000m以下水體中, 幾乎所有的原核異氧細(xì)菌的的生產(chǎn)力已經(jīng)轉(zhuǎn)移進(jìn)入到有機(jī)物碎屑中。病毒的回路在全球的水體中每年釋放0.37～0.63Gt的碳, 這些碳是深海生態(tài)系統(tǒng)中異變有機(jī)物的重要來源[13]。這個過程維持高豐度的原核生物量和并為原核生物的新陳代謝做出重要的貢獻(xiàn),使這個系統(tǒng)能夠應(yīng)對深海極其有限的生物資源的生態(tài)系統(tǒng)。

海洋病毒導(dǎo)致的細(xì)菌溶解, 是初級生產(chǎn)者與消費(fèi)者參與 C、N 循環(huán)重要途徑之一。細(xì)菌含有相對較高的核酸, 其N和P含量較浮游植物豐富。病毒感染可以增加海水中可利用的有機(jī)氮和有機(jī)磷的濃度, 從而影響浮游植物對營養(yǎng)的吸收過程, 最終影響初級生產(chǎn)。對于這一過程的研究, 有助于了解海洋地球化學(xué)循環(huán)以及全球變暖問題。海洋中病毒含量相當(dāng)豐富, 其壽命很短。病毒死亡后, 會形成溶解態(tài)的營養(yǎng)物質(zhì), 重新進(jìn)入微生物環(huán)。不能成功侵入細(xì)菌的病毒, 可成為核酸和氨基酸的重要來源。海洋病毒的存在加速了細(xì)菌循環(huán), 使其能夠多次利用海水中的營養(yǎng), 對細(xì)菌“無效循環(huán)”(碳流在細(xì)菌、病毒和溶解有機(jī)碳之間的反復(fù)循環(huán)流動)的形成起了很大的作用。

4 展望

海洋病毒學(xué)是一門新興的學(xué)科, 研究者們已經(jīng)認(rèn)識到海洋病毒在海洋生態(tài)系統(tǒng)中調(diào)節(jié)微生物群落、促進(jìn)海洋微生物食物環(huán)和生物地球化學(xué)循環(huán)中的重要作用, 但是目前而言, 對這其中的作用過程和機(jī)制仍然有待于進(jìn)一步深入研究。隨著更大尺度上的生態(tài)調(diào)查的進(jìn)行及現(xiàn)代的分子生物學(xué)技術(shù)手段(如基因組學(xué), 蛋白組學(xué))的應(yīng)用, 病毒在元素循環(huán)中的貢獻(xiàn)、致宿主死亡率的準(zhǔn)確判斷及病毒多樣性的闡明[44], 必將促使海洋病毒學(xué)進(jìn)入更迅猛的發(fā)展時期。

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(本文編輯:梁德海)

Q938.1

A

1000-3096(2013)03-0117-05

2012-10-23;

2012-12-26

國家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(41176103)

李升康(1975-), 男, 湖北恩施人, 博士, 副教授, 主要從事海洋微生物研究工作, 電話:0754-82902485, E-mail: lisk@stu.edu.cn